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Key words: Nightingale, interactions, anti-predatory strategies, predators, parasites, pathogens.
Interacciones con otras especies Su relación con otras especies se concreta en la competencia por los recursos tróficos o el hábitat, las relaciones parásito-hospedador y las relaciones presa-depredador. El ruiseñor forma parte de comunidades de aves con algunas de cuyas especies comparte recursos tróficos. En los sotos coincide con otras especies de tamaño similar como la curruca mosquitera Sylvia borin, la curruca capirotada Sylvia atricapilla, o la curruca mirlona Sylvia hortensis, aunque la forma de alimentarse de estas especies es diferente a la del ruiseñor (Villarán et al., 2002). Con el petirrojo europeo Erithacus rubecula coincide en la forma de alimentarse (en el suelo), lo mismo que con el chochín Troglodytes troglodytes, aunque el menor tamaño de esta última especie hace que no sea un competidor importante. También en los sotos y, especialmente, en los parques y jardines comparte espacio con los mirlos comunes Turdus merula (Villarán et al., 2002). En los carrizales -hábitat subóptimo- coincide con diferentes especies habituales en estos medios como el carricero común Acrocephalus scirpaceus, el carricero tordal Acrocephalus arundinaceus, el cettia ruiseñor Cettia cetti, el bigotudo Panurus biarmicus o la lavandera boyera Motacilla flava (Villarán, 2000, Arizaga et al., 2009). En época reproductora comparte hábitat en los setos fluviales con especies como el Chochín Troglodytes troglodytes, el petirrojo Erithacus rubecula, el Mirlo común Turdus merula, el Cetia ruiseñor Cettia cetti, el Zarcero común Hippolais polyglotta, la Curruca cabecinegra Sylvia melanocephala, la Curruca capirotada Sylvia atricapilla, el Mito Aegithalos caudatus, el Pájaro moscón Remiz pendulinus, el Estornino negro Sturnus unicolor, el Gorrión común Passer domesticus, el Gorrión molinero Passer montanus, el Pinzón vulgar Fringilla coelebs, el Verdecillo Serinus serinus, el Verderón común Carduelis chloris, el Jilguero Carduelis carduelis y el Picogordo Coccothraustes coccothraustes, como se ha comprobado en parques forestales periurbanos cercanos a la ciudad de Madrid (Villarán et al., 2002). Aunque comparte sotos con numerosas especies, suele ocupar las partes bajas de los arbustos. Lo mismo sucede en las dehesas agrícolas de las sierras del sureste peninsular donde las especies se distribuyen de forma estratificada en los arbustos y árboles, con el ruiseñor común y el petirrojo europeo Erithacus rubecula en las zonas bajas, el zarcero políglota Hippolais polyglotta, las currucas mosquitera Sylvia borin y mirlona Sylvia hortensis y el pinzón vulgar Fringilla coelebs en las zonas intermedias y los herrerillos comunes Parus caeuruleus y los carboneros comunes Parus major en las zonas altas (Pinedo et al., 2016b). En una comunidad de ribera del río Záncara el ruiseñor fue la segunda especie en abundancia solo por detrás del gorrión moruno Passer hispaniolensis, aunque ambas especies presentan hábitos alimentarios y lugares de nidificación diferentes, por lo que no entran en competencia (Pinedo et al., 2016a). En zonas en las que se producen podas de arbolado y se constituyen setos con las ramas acumuladas, los ruiseñores encuentran lugares adecuados para la nidificación, protegidos del ganado -cabras y ovejas- y de las inclemencias meteorológicas. En estos lugares los nidos pueden situarse a alturas superiores a las habituales (a veces por encima de 1,5 metros) y comparten espacio con otras especies que también se sienten atraídas por estas zonas, como la curruca capirotada Sylvia atricapilla (Nankinov, 2002). Los nidos de ruiseñor pueden ser parasitados por el cuco, aunque la ubicación de los nidos hace más compleja la puesta del cuco que en el caso de otras especies. Por ello la proporción de nidos parasitados es relativamente baja (Glue y Morgan, 1972 y Campobello y Sealy, 2009). En Europa central y oriental comparte área de distribución con el ruiseñor ruso Luscinia luscinia con el que a veces hibrida (Reifová et al., 2011) y con el que establece relaciones de competencia (Sorjonen, 1986, Ranoszek, 2001). En algunas zonas está expandiendo su área distribución en detrimento de esa especie congenérica debido a la fragmentación del hábitat, pues el ruiseñor común amplía su hábitat a zonas algo más secas y alejadas de los arroyos, mientras que el ruiseñor ruso se limita a las zonas con mayor humedad (Zoltán y Kováts, 2013). También en las zonas en las que coinciden las dos especies no solo se produce una segregación espacial, sino que existe una segregación ecológica, mostrando los ruiseñores comunes picos más largos (Sottas et al., 2018). Cuando ambas especies coinciden en la misma zona, la respuesta de los machos del ruiseñor ruso suele ser tan agresiva hacia el ruiseñor común como hacia sus propios congéneres, mientras que la del ruiseñor común es menos agresiva hacia los machos de la otra especie (Reif et al., 2015). Los híbridos suelen cantar durante la época reproductora como los ruiseñores comunes (Kverek et al., 2008). Durante la migración postnupcial coincide en los lugares de sedimentación para alimentarse y descansar con otras especies migratorias de tamaño similar que utilizan en su dieta los mismos recursos y comparten los sotos fluviales y riberas de arroyos. Entre estas especies se encuentran el Carricero común Acrocephalus scirpaceus, el Papamoscas cerrojillo Ficedula hypoleuca, el Papamoscas gris Muscicapa striata, el mosquitero musical Phylloscopus trochilus, el mosquitero papialbo Phylloscopus bonelli, el Zarcero políglota Hippolais polyglotta, la Buscarla pintoja Locustella naevia, el Colirrojo real Phoenicurus phoenicurus, la Curruca mosquitera Sylvia borin, la Curruca zarcera Sylvia communis y la Curruca mirlona Sylvia hortensis, que forman junto al ruiseñor parte de la comunidad de aves en paso de sotos del centro ibérico (Villarán et al., 2004). Durante los períodos de sedimentación se une en los sotos a otras especies insectívoras de carácter sedentario o locales como el cettia ruiseñor Cetti cetti, el mito Aegithalos caudatus, el agateador común Certhia brachydactyla, el petirrojo europeo Erithacus rubecula, la lavandera blanca Motacilla cinerea, la lavandera cascadeña Motacilla cinerea, el carbonero común Parus major, el herrerillo común, Cyanistes caeruleus, la curruca cabecinegra Sylvia melanocephala, el mirlo común Turdus merula y el chochín Troglodytes troglodytes (Villarán et al., 2004).
Depredadores Entre los depredadores habituales se encuentran los perros Canis familiaris y los gatos Felis silvestris en las áreas urbanas, y los turones Mustela putorius, las comadrejas Mustela nivalis, las martas Martes martes, las garduñas Martes foina y los zorros Vulpes vulpes en ambientes silvestres (Nankinov, 2002). Los mamíferos de tamaño pequeño y medio suelen depredar sobre adultos y jóvenes. Las aves rapaces suelen depredar, de forma oportunista, sobre diferentes especies de paseriformes. Entre las rapaces diurnas de las que el ruiseñor común forma parte de la dieta se ha citado al gavilán Accipiter nisus (Mañosa, 1994) y al halcón de Eleonora Falco eleonorae, en cuyos nidos se encontró que los ruiseñores llegaban a constituir hasta el 6 % de las presas cazadas (Gangoso et al., 2019). Aunque existen pocas citas por la dificultad de determinar las especies de aves en las egagrópilas de las rapaces diurnas y por la probable escasa contribución de la especie a la dieta de estas debido a los hábitos huidizos y al hábitat en el que se mueve, es probable que, al menos esporádicamente, otras rapaces diurnas como el alcotán Falco subbuteo, el cernícalo vulgar Falco tinnunculus, el cernícalo primilla Falco naumanni, la aguililla calzada Hieraaetus pennatus, el busardo ratonero Buteo buteo, el azor común Accipiter gentilis o el aguilucho lagunero occidental Circus aeruginosus puedan depredar sobre la especie. El lagarto ocelado Timon lepidus es, también, un potencial depredador de los nidos, lo mismo que las grandes culebras de escalera (Zamenis scalaris) y bastarda (Malpolon monspessulanus) (Valverde, 1967). En cuanto a las rapaces nocturnas, se ha constatado la depredación por parte de la lechuza común Tyto alba (De Pablo, 2000, Obuch et a. 2016), el búho chico Asio otus (García-González y Cervera-Ortí, 2001) y el cárabo común Strix aluco (Rothenberg, 2005, Obuch, 2011). También es probable su depredación por parte de córvidos. Aunque es poco habitual, debido a sus hábitos de caza en el suelo, los reptiles pueden depredar sobre la especie. Se ha citado el caso de la víbora cornuda (Cerastes cerastes) alimentándose de un ruiseñor en Marruecos durante una parada de sedimentación en la migración prenupcial (Barnestein et al., 2013). El ruiseñor es una de las especies que presenta una tasa de depredación de nidos más baja entre los paseriformes, situándose en torno al 7,5%. (Avilés et al., 2006).
Parásitos y patógenos Al hablar de los parásitos del ruiseñor habría que diferenciar entre tres grandes grupos: los parásitos internos, los parásitos externos y los parásitos de nidificación. Los parásitos internos desarrollan al menos una parte de su ciclo vital en el interior del cuerpo de los ruiseñores. Entre estos parásitos se incluyen parásitos sanguíneos como los Hemosporidios (protozoos parásitos). El género Haemoproteus ha sido descrito como parásito de los ruiseñores en Israel (Dimitrov et al., 2010, Paperna et al., 2016). En Badajoz se ha detectado una prevalencia media de hemosporidios de más del 20 % (Magallanes et al., 2020). Tanto Plasmodium, cuya infestación también es habitual en la especie congenérica Luscinia luscinia (Valkiunas et al., 2017), como Leucocytozoon, son parásitos potenciales del ruiseñor (Paperna et al., 2016). Durante la fase aguda de infestación los parásitos pueden llegar a modificar el comportamiento de las aves de manera que las aves con mayor carga parasitaria se exponen más que las no infectadas y asumen mayores riesgos (Marinov, et al., 2017). Entre los acantocéfalos, la especie Apororhynchus silesiacus ha sido citada como parásito localizado en la cloaca de los ruiseñores (Okulewicz y Maruszewski, 1980). También se han detectado huevos de nematodos como Acuaria spiralis en las heces (Glasenapp, 2016, Tietz-Marques et al., 2018) y Echinocoleus tridens (=Thominx tridens), localizado en el intestino (Rodríguez López-Neyra, 1947). El ruiseñor es hospedador de algunas especies de cestodos de la familia Dilepididae, como Monopylidium borealis (Nankinov, 2002). Los parásitos externos son los que se aprovechan de las aves alimentándose de ellas desde el exterior, pero no penetran en su interior. Por un lado, están los parásitos hematófagos, que utilizan su aparato bucal picador o mordedor y se alimentan extrayendo la sangre. Entre ellos se encuentran diferentes órdenes de insectos, como los dípteros (mosquitos, moscas hematófagas, tábanos), los anopluros (piojos verdaderos), los afanípteros (pulgas) y algún grupo de arácnidos como las garrapatas (ácaros hematófagos). Por otro lado, se encuentran los ectoparásitos que se alimentan de las descamaciones producidas en las plumas a los que pertenecen los llamados piojos de las plumas, del orden de los insectos malófagos. Entre los malófagos se ha citado como parásito del ruiseñor la especie Menacanthus stramineus (Monoponidae) que se recolectó de nidos en los que la tasa de infestación era alta (Baziz-Neffah et al., 2015). También se ha citado la especie Brueelia lais (Rékási, 1993, Martín-Mateo, 2006), citada también como Guimaraesiella lais sobre ruiseñores de Chequia (Gustafsson et al., 2019). Las garrapatas pueden llegar a infestar a una alta proporción de ruiseñores, especialmente al final del verano, tanto en sus formas larvarias como en sus fases adultas. Se han citado como parásitos habituales Hyalomma marginatum e Ixodes ricinus (Hoogstraal et al., 1964). Ixodes ricinus transmite el protozoo Borrelia burgdorferi que, en un estudio realizado en Alemania se encontraba en la sangre de más de la mitad de los ruiseñores analizados (Kaiser et al., 2002). También las garrapatas transmiten la bacteria Rickettsia aeschlimannii, como se ha comprobado en La Camarga, en Francia (Socolovschi et al., 2012) y en España (Palomar, 2017), así como la bacteria congenérica Rickettsia mendelii, transmitida igualmente por la garrapata Ixodes ricinus (Hajduskova et al., 2016). El hecho de que los ruiseñores se alimenten en el suelo y de que los nidos se sitúen preferentemente a baja altura favorece el acceso de las garrapatas a las aves adultas y juveniles, lo que convierte a los ruiseñores en potenciales reservorios de bacterias transmitidas por estos ácaros hematófagos (Rudenko et al., 2011). En Europa oriental la especie congenérica Luscinia luscinia se ha citado como hospedador y reservorio de Borrelia burgdorferi, transmitida por garrapatas del género Ixodes (Olsen et al., 1995, Caride-Villaamil, 2002). En cuanto a los parásitos de nidificación cabe distinguir dos grupos: los que parasitan a los polluelos y forman parte del ecosistema del nido y los que parasitan las puestas, de manera que realizan su puesta en el nido del ruiseñor. Entre los primeros se sitúan numerosas especies de dípteros que ponen los huevos en el nido, donde se desarrollan los estadios preimaginales (larvas y pupas). Un ejemplo es la mosca Protocalliphora azurea, cuyas larvas son hematófagas y se alimentan de la sangre de los pollos (González-Mora y Peris, 1988). También se han citado las larvas del díptero Neottiophyllum praestum como parásito de nidos de los ruiseñores comunes (Owen, 1957). En los nidos también suelen encontrase ácaros, pulgas y piojos que se alimentan parasitando a los pollos. Entre las especies de ácaros encontradas en los nidos se han citado Dermanyssus hirundinis (Roy y Chauve, 2007, Masan et al., 2014), Ornithonyssus sylviarum (Masan et al., 2014) y Ericotrombidium chabaudi (Stekolnikov, 2018). Por otro lado, el nido puede ser parasitado por especies de aves que han evolucionado de forma que realizan su puesta en los nidos de otras especies. El Cuco (Cuculus canorus) es un parásito ocasional de los nidos de ruiseñor, donde deposita un único huevo y elimina uno de los de la puesta. Debido a la coloración de los huevos de ruiseñor y a la diferencia con la coloración de las especies más habitualmente parasitadas por el cuco, la parasitación es poco frecuente y se produce en los nidos albergados en zonas de sombra profunda y con una menor iluminación (Antonov et al., 2011). En Inglaterra se ha comprobado que la frecuencia de parasitación de los nidos de ruiseñor común por parte del cuco es muy baja en comparación con otros paseriformes (Lack, 1963, Glue y Morgan, 1972). Esta misma circunstancia se produce en países mediterráneos como Italia, donde menos del 3 % de los nidos fueron objeto de parasitación en zonas en las que el cuco es abundante (Campobello y Sealy, 2009). En Bulgaria también es esporádica la parasitación por el cuco, aunque puede concentrarse en determinadas zonas (Nankinov, 2002).
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