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Key words: Viperine snake, diet. 

Dieta

La dieta de la culebra viperina se compone fundamentalmente de peces y anfibios que caza en el agua. Para su captura, despliega un variado comportamiento depredador que depende del tamaño de la presa, el tipo de presa, el medio acuático donde captura y su propio tamaño, entre otros factores.

Hailey y Davies (1986c) describieron dos comportamientos de depredación básicos en el río Jalón (Alicante): 1) la captura al acecho, principalmente observada en culebras adultas y que consiste en acechar a sus presas desde una posición inmóvil en distintos puntos de la columna de agua (incluido el fondo) manteniendo la parte posterior del cuerpo fijada a diversos sustratos para lanzar la parte anterior al paso de una presa potencial. Normalmente las culebras localizan su presa visualmente; 2) la búsqueda activa que consiste en la exploración mediante estímulos químicos de las presas. Generalmente se realiza con lentos movimientos y en aguas poco profundas.

En el estudio antes descrito, la dieta de la culebra viperina consistía básicamente en rutilos, excepción hecha de las culebras más jóvenes (Hailey y Davies, 1986c). El consumo de distintas presas en otras zonas ha permitido describir otros comportamientos. Naulleau (1964) describió el uso de la lengua como cebo para la captura de peces. Martorell (1990) y Sostoa (com. pers) observaron ejemplares anclados en el margen de un río y parcialmente suspendidos sobre el agua a la espera del paso de alguna presa. Pleguezuelos y Feriche (2003) observaron por la noche, a culebras que capturaban a sus presas por el vientre, sacándolas fuera del agua y manteniéndolas en alto hasta morir. Es común la captura de peces que, una vez atrapados, son sacados hasta la orilla donde la culebra los engulle (Garzón, 1974; Meijide y Salas, 1989; Santos, obs. pers.). Más descripciones de caza en Mellado (1974b) y Valverde (1974).

Este numeroso repertorio de comportamientos de caza está vinculado al extenso espectro de presas consumidas que, aunque agrupadas bajo los nombres de peces y anfibios, en realidad comprenden una larga lista de especies muy variadas en tamaño, posición en la columna de agua, velocidad de nado, tipo de agrupación, grado de dependencia del agua (en anfibios), etc. Por ejemplo, el registro de peces consumidos por la culebra viperina incluye especies de la familia Blenniidae (Salaria fluviatilis), Centrarchidae (Lepomis gibbosus), Ciprinidae (Barbus bocagei, Barbus graellsii, Barbus haasi, Barbus sclateri, Carassius auratus, Chondrostoma miegii, Chondrostoma polylepis, Cyprinus carpio, Gobius gobius, Phoxinus phoxinus, Rutilus arcasii, Rutilus rutilus, Squalius cephalus), Cobitidae (Barbatula barbatula), Gasterosteidae (Gasterosteus aculeatus), Poecilidae (Gambusia affinis, Gambusia holbrooki) y Salmonidae (Salmo gairdneri, Salmo trutta), aunque este catálogo es sin duda incompleto. Esta larga lista de presas lleva a engaño ya que algunas de estas especies son vicarias de cuencas fluviales próximas. Sin embargo, en aquellos ríos donde la diversidad de peces es muy elevada, el espectro de presas consumidas por la culebra viperina es alto: por ejemplo, en el río Matarranya (Teruel) se han registrado hasta 12 especies de peces de los cuales al menos 5 han formado parte de su dieta además de la rana verde (Santos et al., en prep.)

El espectro de anfibios en la dieta también es elevado, e incluye Pleurodeles waltl, Triturus boscai, Triturus helveticus, Triturus marmoratus, Alytes muletensis, Alytes obstetricans, Alytes dickhilleni, Bufo bufo, Bufo calamita, Discoglossus galganoi, Discoglossus jeanneae, Pelobates cultripes, Rana iberica, Rana perezi, Rana temporaria y Hyla arborea. Es decir, la culebra viperina depreda sobre el 55% de las especies de anfibios presentes en España (16 sobre 29), aunque es probable que también consuma alguna de las otras especies no citadas en este listado, especialmente las más acuáticas. La dieta de anfibios se completa con el consumo de larvas principalmente a cargo de las serpientes de pequeño tamaño, e incluso con puestas de huevos (Meijide y Salas, 1989; Valverde, 1967; Marangoni y Tejedo, 2007²). Ceacero Herrador et al. (2006) han añadido Salamandra salamandra a la lista de anfibios presa.²

A los dos tipos de presas principales (peces y anfibios), hay que añadir el consumo de invertebrados (oligoquetos, hirudíneos, gasterópodos, insectos), principalmente en culebras inmaduras (Braña, 1998; Hailey y Davies 1986c; Meijide y Salas, 1989; Mellado, 1974a; Pleguezuelos y Moreno, 1989, Vericad y Escarré, 1976; Egea, com. pers.), y el ocasional consumo de reptiles como la salamanquesa común (Pleguezuelos y Moreno, 1989) y micromamíferos como la rata de agua u otros (Pleguezuelos y Moreno, 1989; Vericad y Escarré, 1976).

Tabla 1. Composición taxonómica de la dieta de Natrix maura en poblaciones de la Península Ibérica. Los valores corresponden al porcentaje numérico de cada grupo. Los datos han sido obtenidos mediante distintas metodologías según los estudios e incluyen el análisis de todo el tubo digestivo, solamente del estómago, ejemplares de todo el período de actividad o solamente de la primavera. Referencias: Alicante (Vericad y Escarré, 1976), río Jalón (Hailey y Davies, 1986c), Andalucía oriental (Pleguezuelos y Moreno, 1989), Asturias (Braña, 1998), Delta del Ebro (Santos y Llorente, 1998), Galicia (Galán, 1988) y río Matarranya (Santos et al., datos no pub.).

La abundancia de culebras viperinas en muchas localidades ha permitido la realización de numerosos estudios de ecología trófica. En la Tabla 1 se resume la composición taxonómica de la dieta de la culebra viperina en los estudios más relevantes publicados hasta la fecha. Este elevado número de estudios, permite analizar la dieta desde diversas perspectivas. Por ejemplo, se observa una variación geográfica en la proporción de peces yanfibios en la dieta. En Asturias y Galicia, las poblaciones más septentrionales de la Península , los anfibios representan el 47% y 69% de las presas respectivamente (Braña, 1997; Galán, 1988). En los Aiguamolls de l’Empordà, Girona alcanzan el 55% de las presas (Bea et al., 1994). Pero en poblaciones más meridionales o cercanas a la costa mediterránea, el porcentaje de anfibios se reduce drásticamente. En Alicante es el 25% (Vericad y Escarré, 1976), en Andalucía oriental el 9% (Pleguezuelos y Moreno, 1989), en el Delta del Ebro el 18.5% (Santos y Llorente, 1998; Santos et al., 2000) y en el río Matarranya el 5% (Santos et al., 2006). Además, el aumento de los peces en las poblaciones orientales viene acompañado de un incremento no menos significativo de la proporción de invertebrados que alcanza en Andalucía oriental el 72% de las presas (Pleguezuelos y Moreno, 1989). Detrás de esta notable variación geográfica en el consumo de presas, se esconde su disponibilidad en cada zona geográfica. Así, los anfibios son más abundantes en las regiones más húmedas del norte peninsular, y son sustituidos por peces y en ciertas localidades por artrópodos, en poblaciones de regiones más secas o de episodios de lluvias más irregulares. Cabe resumir por tanto, que la culebra viperina consume las presas más frecuentes disponibles (Hailey y Davies, 1986c; Pleguezuelos y Moreno, 1989; Santos et al., 2000). Pero la abundancia de cada presa varía notablemente a lo largo de la geografía peninsular y también fluctúa en función de distintos ecosistemas acuáticos ocupados. No será de extrañar por tanto, que futuros estudios dedicados a la ecología trófica de esta especie, aporten un aun mayor espectro de presas, que reforzará el carácter oportunista en su ecología trófica. Un ejemplo de este oportunismo se da en Cerdeña donde la dieta es batracófoga e ictiófaga en dos localidades de la misma isla, en función de cuál es el recurso más abundante (Rugiero et al., 2000).

Pero una comparación entre la dieta y la abundancia de presas disponibles en el medio, permite matizar el carácter oportunista de la culebra viperina y demuestra que también selecciona algunas presas a pesar de que puedan ser escasas. Los únicos estudios donde se ha realizado esta comparación han sido en el Delta del Ebro (Santos et al., 2000) y el río Matarranya (Santos et al., 2006). En ellos se demostró que las culebras de pequeño tamaño seleccionaban presas "fáciles" de capturar por su velocidad, como son las larvas de anfibios. Estos resultados estarían en la línea de la variación ontogénica detectada en otras poblaciones, ya que los oligoquetos y en general los artrópodos, presas fáciles de capturar, son las más consumidas por las culebras inmaduras.

En el río Matarraña se alimenta de cuatro de las diez especies de peces disponibles y del único anfibio detectado. Tres de las especies de peces eran las más abundantes. La cuarta, un blénido, es una especie bentónica rara en la que los machos cuidan la puesta bajo piedras durante el período reproductivo, lo que la convierte en una presa fácil para la culebra viperina. Este pez es capturado por culebras de tamaño mediano o pequeño, mientras que las grandes, especialmente las hembras, capturan presas más grandes, de mayor movilidad y más abundantes (Santos et al., 2006).¹

Sorprendentemente, esta estrategia concuerda con la observada por Galán (2003) en la isla de Ons (Pontevedra), donde la falta de presas continentales (no hay anfibios) es sustituida por las culebras "marinas" con el consumo de blénidos de parecido nicho ecológico al desarrollado por las especies continentales de la misma familia.

La culebra viperina, como otros muchos ofidios, presenta una clara relación entre el tamaño de la presa y del depredador, en el sentido que las culebras de mayor tamaño consumen presas mayores. Pero al mismo tiempo, y eso sí es una característica propia de serpientes de hábitos acuáticos, las serpientes de mayor tamaño desprecian las presas más pequeñas. Otra singularidad de la dieta de Natrix maura se debe a la variación sexual. La culebra viperina es una especie con un destacado dimorfismo sexual a favor de las hembras y esta puede ser una de las razones de que exista también una notable variación de la dieta entre los dos sexos. Los machos consumen mayor número de presas y relativamente más pequeñas que las hembras (Santos y Llorente, 1998), y además estas consumen mayor número de anfibios en algunas poblaciones. Los medios acuáticos aportan una gran variedad de tipos y tamaños de presa para depredadores especializados como la culebra viperina. En esta gran disponibilidad trófica puede estar el sustrato que permite la segregación sexual en el consumo de presas.

La culebra viperina consume tamaños de presa muy grandes relativos a su tamaño corporal. Hailey y Davies (1986c) encontraron dos ejemplares adultos ahogados mientras intentaban tragar presas que alcanzaban el 60% de su propia masa corporal. Esto sugiere un umbral para el tamaño máximo de presa consumida. Sin embargo, en el río Matarranya, Santos et al. (2006) observaron presas de hasta el 80% de la masa de la culebra, consumidas con éxito. Todo esto sugiere que más allá de la masa, otros factores como el tipo de presa, su anchura máxima y la dirección de ingestión deben ser también importantes. En este sentido cabe decir que Natrix maura traga generalmente sus presas por la cabeza, especialmente cuanto mayor es el tamaño relativo de la presa (Hailey y Davies, 1986c) debido a que suele ser la parte más ancha del cuerpo o por ser más fácil debido a la dirección en que están situadas las escamas de los peces.

Estudios experimentales de Hailey y Davies (1986d) demostraron que las culebras viperinas seleccionaban presas de gran tamaño. Estos resultados coinciden tanto con los presentados anteriormente como con numerosas observaciones de campo. El consumo de presas de gran tamaño proporciona un aporte en biomasa importante a pesar del coste energético que supone su búsqueda y captura, por lo que desde un estricto balance coste-beneficio, la captura de grandes presas debe ser provechosa. Además, en medios con gran disponibilidad trófica, la búsqueda de alimento debe suponer poca inversión energética, especialmente en la estrategia de captura al acecho.

En arrozales del delta del Ebro están sometidas a largos períodos sin alimento, por lo que las culebras concentran la obtención de alimento cuando los campos de cultivo están inundados. Durante este período los adultos hipertrofian la longitud de su intestino Santos, X., Llorente, G. A. (2008).²

Otra observación común en distintas poblaciones peninsulares es el hecho que las hembras con folículos en desarrollo también se alimentan. El desarrollo folicular parece reducir la capacidad de huida de las serpientes y por tanto incrementa el riesgo de depredación. Sin embargo, se han encontrado presas en el estómago de hembras grávidas en numerosas ocasiones (Feriche y Pleguezuelos, 1999; Santos y Llorente, 1998; Santos et al., 2006). En el apartado de reproducción se analiza con mayor detalle este fenómeno.

Referencias

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Xavier Santos
Departamento de Biología Animal y Ecología, Facultad de Ciencias
Universidad de Granada, E-18071 Granada

Fecha de publicación: 16-03-2004

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 20-12-2006; 2. Alfredo Salvador. 2-09-2008

Santos, X. (2004). Culebra viperina - Natrix maura. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/