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ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES

Origen y evolución

Un análisis basado en ADN mitocondrial señala que Natrix maura es la especie basal del grupo formado por N. maura, N. natrix y N. tessellata y que divergió del ancestro de estas tres especies hace unos 13-22 millones de años. Las tres especies se habrían formado entre principios del Mioceno y finales del Oligoceno (Guicking et al., 2006).¹

Descripción

Ejemplares del delta del Ebro. © Xavier Santos.

La culebra viperina es una serpiente de tamaño medio y apariencia poco esbelta, sobre todo en los ejemplares adultos. La cola es corta y representa aproximadamente una quinta parte de la longitud total aunque existen notables diferencias entre ambos sexos en este carácter. Uno de los rasgos más distintivos de este ofidio es su cabeza, muy ensanchada en comparación a otros colúbridos ibéricos, y bien delimitada respecto al resto del cuerpo. Además, la culebra viperina puede aumentar dicho rasgo cuando es amenazada en un claro ejemplo de mimetismo batesiano.

Existen pequeñas diferencias geográficas en la longitud total máxima alcanzada. De norte a sur de la Península Ibérica, los valores para machos y hembras respectivamente son los siguientes: 675 y 780 mm en Asturias (Braña,1998); 645 y 870 mm en Galicia (Galán y Fernández-Arias, 1993); 558 y 666 mm en el Delta del Ebro (Santos, datos no publicados); 715 y 910 mm en el río Matarranya; 630 y 719 mm en el río Valvanera, Salamanca (Jaén, 1988); 605 y 870 mm en Granada (Feriche, 1998; Pleguezuelos y Feriche, 2003), 635 y 865 mm en Huelva (González de la Vega, 1988). De estos datos no se desprende ningún patrón latitudinal en la longitud total máxima, aunque los registros son mayores para los ejemplares observados en el Rif, Marruecos (929 mm de longitud total en una hembra, Fahd, 2001), dato que parece confirmar mayores tallas para las poblaciones africanas (Schätti, 1982; Saint Girons, 1956).

En la cabeza hay nueve grandes placas en el píleo. Existen dos escamas preoculares y dos postoculares, aunque no es raro observar cierta variación en este carácter. Por ejemplo, en el sur peninsular es frecuente ver ejemplares con una sola escama preocular (Escarré y Vericad, 1981) que llegan a representar el 28% de los animales en Andalucía oriental (Pleguezuelos et al., 1986), y en África este parece ser el carácter más frecuente (Schätti, 1982) o casi único en el Rif (94%, Fahd, 2001). En general se observan 7 escamas supralabiales (rango entre 6 y 9) de las cuales la 3ª y 4ª generalmente contactan con el ojo, y 9 escamas infralabiales (rango entre 8 y 11).

El número de escamas ventrales y subcaudales muestra diferencias entre ambos sexos siempre a favor de los machos. En el Delta del Ebro, el número medio de ventrales es de 150,9 y 148,6 para machos y hembras respectivamente (Santos, datos no publicados), mientras que en Andalucía oriental es de 152.1 y 150.2 (Feriche et al., 1993). En general estos valores son inferiores a los observados en el Rif (154.7 y 154.2) y siguen la pauta observada en la talla corporal, en el sentido de menores valores en los ejemplares peninsulares. El número de escamas subcaudales destaca por ser claramente dimórfico. Por ejemplo en el Delta del Ebro 59,5 en machos y 49,0 en hembras (Santos, datos no publicados), y en Andalucía Oriental, 63,6 en machos y 52,9 en hembras (Feriche et al., 1993). Los valores del Rif son superiores a los observados en las poblaciones peninsulares (65,2 en machos y 55,1 en hembras, Fahd 2001). Todo ello avala el estudio geográfico de Schätti (1982) que ya dibujaba una tendencia al aumento del número de subcaudales en ambos sexos en las poblaciones más meridionales.

Las escamas dorsales están fuertemente carenadas, a excepción de las hileras más cercanas a las escamas ventrales. En la Península, este carácter sumamente útil en la clasificación de mudas parcialmente rasgadas (p. e. sin cabeza), solamente es compartido por las dos especies del género Natrix y las tres especies del género Vipera. La culebra viperina posee en general 21 hileras de dorsales aunque esporádicamente se observan ejemplares con 19 y 22 hileras. En el extremo septentrional de su distribución, Schätti (1982) apreció un número menor de dorsales que en regiones más al sur.

El aspecto más destacable del diseño corporal es la presencia de una amplia banda oscura que se prolonga en forma de zig zag desde la parte posterior de la cabeza hasta la cola en posición mediodorsal. Sobre este patrón general se observan diversas variantes que incluyen manchas romboidales conectadas entre sí o no, o simplemente barras transversales. Estas variantes pueden en ocasiones observarse en distintas zonas del dorso de un mismo ejemplar. Un patrón de diseño alternativo consiste en la presencia de dos líneas longitudinales y paralelas, de colores claros, que se extienden en posición dorsal siguiendo un recorrido parecido al de la banda en zig zag. Aunque este diseño rayado, también llamado "bilineado" puede sustituir al zig zag, no es infrecuente observar ejemplares con ambos diseños superpuestos. La proporción de ejemplares con el diseño rayado es geográficamente muy desigual. En el río Valvanera (Salamanca) la proporción de ejemplares rayados es mínima (1/212, Jaén 1988), hecho que revela la escasez de este diseño en las poblaciones atlánticas (Malkmus, 1996). De un total de 4.000 ejemplares observados en Portugal entre 1976 y 2002, solamente 14 tenían el diseño rayado y siempre en las provincias del sur y el este (Malkmus, 2003). Estos resultados indican que la frecuencia es muy baja en el norte de Portugal y va aumentando hacia el sur aunque sin llegar a representar el 50% de las observaciones (Brito, com. pers.). En cuanto a la vertiente mediterránea, es frecuente en el Delta del Ebro (42% de ejemplares adultos, datos no publicados), aunque muy infrecuente en el río Matarranya situado sólo a 80 km (Santos, obs. pers.). Algo parecido ocurre en la provincia de Granada donde la proporción no supera el 10% aunque en algunas poblaciones como las turberas del Padul, la mayoría de ejemplares muestra este diseño (Pleguezuelos y Feriche, 2003). Estos ejemplos indican que poblaciones muy cercanas presentan frecuencias muy dispares. Schätti (1982) ha señalado que la forma rayada quedaba restringida a las poblaciones costeras, pero con mayores frecuencias hacia el sur de la Península Ibérica. Sin embargo, la existencia de poblaciones muy próximas con frecuencias muy dispares dibuja un panorama más complejo que aun no ha sido estudiado en profundidad. Parecidas conclusiones han sido descritas por Duguy y Saint Girons (1993) en Francia, donde la forma rayada pasa del 33% al 10% en poblaciones próximas. La forma rayada es más frecuente en ejemplares adultos que en inmaduros (en el Delta 42% y 27% respectivamente, Santos, datos no publicados), hecho que refuerza informaciones antiguas que destacaban la aparición del diseño rayado a partir de la primera muda (Golder, com. pers. en Schätti, 1982). Duguy y Saint Girons (1993) concluyen en relación a esta observación, que la coloración rayada se establece progresivamente durante el crecimiento.

Otro rasgo característico del diseño corporal de la culebra viperina es la presencia de manchas laterales de coloración oscura con el centro más claro (blanco o amarillo) que se alternan con los entrantes del zig zag. En la cabeza, destaca la presencia de dos manchas, en ocasiones unidas sobre las placas parietales en forma de V invertida. Además, las escamas supra e infralabiales son claras con los bordes de contacto entre ellas más oscuros.

La coloración de fondo es variable aunque destacan los tonos verdosos, pardos y oliváceos. También se pueden ver animales con tonalidades rojizas (extendiéndose sobretodo al vientre) o menos llamativos en un tono gris. El vientre es generalmente gris claro o amarillento, en ocasiones rojizo o anaranjado, pero siempre con manchas oscuras en forma de diseño ajedrezado. Esta disposición, altamente variable, permite identificar individualmente a los ejemplares tras un reconocimiento fotográfico y ha sido sumamente útil en estimas de densidades poblacionales mediante marcado y recaptura (Hailey y Davies, 1985). Un método más sencillo aplicado con éxito en el Delta del Ebro consiste en conocer la posición de las escamas que no poseen manchas cuadrangulares (Santos, datos no publicados) y que, como el anterior, también resulta altamente variable.

Se han descrito casos de albinismo (Pérez y Collado, 1975; Rollinat, 1934) y también de melanismo (Angel, 1946; Naulleau, 1978; Galán, 2003), además de diversas malformaciones como un caso de ciclopismo (Bosch y Musters, 1987) y otros dos de bicefalia (Blanc, 1979; Sánchez-García y Martínez-Silvestre, 1999).

Los hemipenes son ligeramente bilobulados, cubiertos en gran parte de su superficie por pequeñas espinas, que solamente en su base adquieren un tamaño mayor. Ver dibujos de hemipenes en Schätti (1982; 1999) y Schleich et al. (1996).

Las células de la culebra viperina poseen 17 parejas de cromosomas, incluyendo cromosomas de gran tamaño y también microcromosomas (Rossman y Eberle, 1977). El número de eritrocitos varía entre 0.4x10⁶ y 1.4x10⁶ por mm³ de sangre, siendo este valor ligeramente superior en los machos (Duguy, 1967) y también con ligeras variaciones estacionales.

El número de mudas por año es variable aunque oscila entre 2 y 5 (Duguy y Saint Girons, 1966). Los individuos juveniles parece que mudan cuatro veces al año (Hailey y Davies, 1987a).

Dimorfismo sexual

La culebra viperina presenta un destacado dimorfismo sexual en la talla corporal, pues las hembras son mayores que los machos en todas las poblaciones. Sin embargo, sorprende el hecho que el dimorfismo en longitud corporal no coincida con diferencias parecidas en número de ventrales, pues los machos tienen un número significativamente mayor de ventrales a pesar de que son menores. Hembras mayores aparecen en aquellas especies donde la selección de un tamaño corporal mayor favorece el incremento de la cavidad abdominal y por tanto, del tamaño de la puesta o de los neonatos. Esta parece ser la explicación más plausible en el caso de la culebra viperina. Como en la talla corporal, el dimorfismo es también muy evidente en la longitud de cola y el número de subcaudales, en ambos casos mayores en machos. En conjunto, la cola es relativamente más larga en machos (23% de la longitud total) que en hembras (19%) (Feriche et al., 1993). Una longitud de la cola mayor en los machos parece responder a la presencia de los hemipenes en su base. Además, la posición de estos órganos hace que el grosor del cuerpo antes y después de la cloaca sea francamente distinto en las hembras y en cambio muy parecido en los machos (Feriche et al., 1993). Este carácter permite un fácil reconocimiento de ambos sexos en ejemplares sexualmente maduros.

Existen otros caracteres menos visibles para los que también hay dimorfismo sexual. Los machos poseen la musculatura corporal y los riñones relativamente más desarrollados que las hembras, y en cambio, estas poseen el hígado y cuerpos grasos más desarrollados que los machos (Santos y Llorente, 2004). Las diferencias en la musculatura se relacionan con la mayor actividad desarrollada por los machos (p. e. recorridos mayores, Santos y Llorente 1997) en su búsqueda de hembras durante el periodo de cópulas, y el mayor tamaño de los riñones indica su papel en la secreción se sustancias que se combinan con el semen. Por el contrario las hembras presentan un mayor tamaño en aquellos órganos relacionados con los procesos metabólicos y de almacenamiento energético, especialmente durante la vitelogénesis (Santos y Llorente, 2004). Existen otras diferencias sexuales en diversos aspectos de la ecología de la especie, que son desarrollados en otros apartados.

Variación geográfica

La culebra viperina es una especie monotípica, sin descripción de ninguna forma que haya alcanzado el rango de subespecie. No obstante existen ciertas diferencias morfológicas especialmente entre las poblaciones peninsulares y africanas. Por ejemplo, Schätti (1982) y Fahd (2001) han detectado una singularidad en el número de placas preoculares de las poblaciones africanas. Sin embargo, el primer autor observó mayor semejanza entre estas poblaciones y las del sur de la península en la frecuencia de la forma rayada y el número de dorsales que con las poblaciones al norte de los Pirineos. Otros caracteres morfológicos y de diseño muestran variación latitudinal (p. e. frecuencia de la forma rayada, ventrales, subcaudales) que solo se ponen claramente de manifiesto en la comparación entre poblaciones alejadas.

Busack (1986) realizó un estudio molecular que comparaba 26 alozimas en ejemplares a ambos lados del Estrecho de Gibraltar. La comparación parece atinada debido al aislamiento de ambos continentes al menos desde hace 5,2 millones de años. Los resultados no indicaron gran diferenciación molecular con este tipo de marcador, pues las distancias genéticas intercontinentales fueron solo ligeramente superiores a las intracontinentales. Pero recientemente, Guicking et al. (2002) han realizado un estudio filogeográfico con el citocromo b que ha revelado resultados más concluyentes. Según estos autores, existen tres clados principales claramente diferenciados en Túnez-Cerdeña, Marruecos y Europa (distancias genéticas entre 3.9 y 4.6%) con un tiempo de divergencia estimado de 3-3.5 m.a., durante el Plioceno Medio o Tardio. La diferenciación de estos tres clados ha sido puesta de manifiesto en otras muchas especies para las que tanto el estrecho de Gibraltar como el río Muluya resultaron barreras biogeográficas que separaron la Península Ibérica, Marruecos y Argelia-Tunez. Otros resultados de Guicking et al. (2002) son más sorprendentes. Según estos autores, los dos clados africanos son más antiguos que el europeo, hecho que sugiere un origen africano para la especie, pero además, el clado tunecino parece emparentado con el europeo. Estudios en curso incluyendo nuevas poblaciones del Norte de Africa confirman el origen norte africano de N. maura e indican que las poblaciones del centro de Argelia (M`silah) son genéticamente más cercanas a las tunecinas (Carranza, com. pers.). También coinciden en el carácter monofilético de las poblaciones europeas y en una colonización hacia Europa desde algún punto de Argelia o Túnez y no a través del Estrecho de Gibraltar como en la mayoría de grupos de reptiles y anfibios estudiados hasta el momento.

Se ha observado una clara diferenciación entre poblaciones del norte y del sur de la península Ibérica, que podrían haber estado aisladas en refugios durante las glaciaciones del Pleistoceno. En el sur, la diversidad genética está asociada con los valles de los principales ríos, mientras que los haplotipos del norte están más ampliamente distribuidos, lo que sugiere que ha habido expansión postglacial de su distribución (Guicking et al., 2008).²

Guicking et al. (2002) también indicaron que existía poca estructura genética en las poblaciones europeas (distancia genética media de 1.3%), con una mayor diversidad de haplotipos en la Península Ibérica que debió actuar como refugio pleistocénico durante las glaciaciones con una rápida colonización hacia el norte en los períodos interglaciales. Estos resultados amplían los estudios morfológicos realizados previamente por Thorpe (1975), quien aceptaba la formación de las dos especies vicarias Natrix maura y Natrix tessellata durante el Pleistoceno cuando la especie ancestral quedó fragmentada durante una glaciación. Sin embargo, la diferenciación debió ser anterior, al menos en N. tessellata, debido a la existencia de fósiles de esta especie en el Neogeno (Szyndlar, 1984). El estudio de nuevos marcadores nucleares en paralelo al estudio morfológico en toda el area de distribución de Natrix maura deberá aporta información más precisa en los procesos evolutivos ligados a los tres clados claramente diferenciados.

Referencias

Angel, F. (1946). Reptiles et amphibiens. Faune de la France, vol. 45. Librairie de la Faculté des Sciences, Fédération Française des Sociétés de Sciences Naturelles, París.

Blanc, C. P. (1979). Notes sur les reptiles de Tunisie: 7. Observations sur un serpent bicephale du g. Natrix (Reptilia, Colubridae). Arch. Ins. Pasteur de Tunis, 56: 81-90.

Bosch, H. A. J. in den y Musters, C. J. M. (1987). Scalation and skull morphology of a cyclopian Natrix maura. J. Herpetol. 21: 107-114.

Braña, F. (1997). Natrix maura. Pp. 440-454. En: Fauna Ibérica, vol. 10, Reptiles. Salvador, A. (Coord.), Ramos, M. A. et al. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid.

Busack, S. (1986). Biogeographic analysis of the herpetofauna separated by the formation of the Strait of Gibraltar. Nat. Geograph. Res., 2: 17-36.

Duguy, R. (1967). Le cycle annuel des éléments figurés du sang chez Emys orbicularis L., Lacerta muralis Laur. et Natrix maura L. Bul. Soc. Zool. Franc., 92: 23-37.

Duguy, R., Saint-Girons, H. (1966). Cycle annuel d'activité et reproduction de la couleuvre viperine Natrix maura (L.), d'après les notes manuscrites de Rollinat et des observations personnelles. La Terre et la Vie, 4: 423-457.

Duguy, R., Saint-Girons, H. (1993). Répartition et fréquence du phénotype «rayé» chez Natrix maura (Linné, 1758) dans les départements de Charente-Maritime et de Vendée. Ann, Soc. Sci. Nat. Charente-Maritime, La Rochelle 8: 133-138.

Escarré, A., Vericad, J. R. (1981). Fauna alicantina. I. Saurios y ofidios. Cuadernos de la fauna alicantina. Pub. Inst. Est. Alic., ser. II, 15: 1-101.

Fahd, S. (2001). Biogéographie, Morphologie et Ecologie des ofidiens du Rif (Nord du Maroc). Tesis doctoral, Universidad de Tetuán, Marruecos.

Feriche, M. (1998). Ecología de la reproducción en colúbridos del sureste de la Península Ibérica. Tesis doctoral, Universidad de Granada.

Feriche, M., Pleguezuelos J. M., Cerro, A. (1993). Sexual dimorphism and sexing of Mediterranean colubrids based on external characteristics. J. Herpetol., 27: 357-362.

Galán, P. (2003). Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlanticas de Galicia. Faunística, biología y conservación. Ministerio de Medio Ambiente.

Galán, P., Fernández-Arias, G. (1993). Anfibios e réptiles de Galicia. Edicions Xerais de Galicia, Vigo.

González de la Vega, J. P. (1988). Anfibios y Reptiles de la provincia de Huelva. Ertisa. Huelva.

Guicking, D., Joger, U., Wink, M. (2002). Molecular phylogeography of the Viperine Snake Natrix maura and the Dice Snake Natrix tessalata: first results. Biota, 3: 49-59.

Guicking, D., Joger, U., Wink, M. (2008). Molecular phylogeography of the viperine snake Natrix maura (Serpentes: Colubridae): Evidence for strong intraspecific differentiation. Organisms Diversity & Evolution, 8 (2): 130-145.

Guicking, D., Lawson, R., Joger, U., Wink, M. (2006). Evolution and phylogeny of the genus Natrix (Serpentes: Colubridae). Biological Journal of the Linnean Society, 87 (1): 127-143.

Hailey, A., Davies, P. M. C. (1985). ‘Fingerprinting’ snakes: a digital system applied to a population of Natrix maura. J. Zool., London, 207: 191-199.

Hailey, A., Davies, P. M. C. (1987a). Digestion, specific dynamic action, and ecological energetics of Natrix maura. Herpetol. J., 1: 159-166.

Jaén, M. J. (1988). Ecologia de Natrix maura (Linnaeus, 1758) en el río Valvanera (Salamanca). Tesis de Licenciatura. Universidad de Salamanca.

Malkmus, R. (1996). Die "gestreifte" form der Vipernatter (Natrix maura) aus Portugal. Salamandra, 32: 285-286.

Malkmus, R. (2003). Die gestreifte form der vipernatter (Natrix maura) in Portugal. Zeitschrift für Feldherpetologie, 10 : 253-259.

Naulleau, G. (1978). Couleuvre vipérine. Pp. 122-123. En: Atlas preliminaire des Reptiles et Amphibiens de France. Société Herpétologique de France, Montpellier.

Pérez, M., Collado, E. (1975). Hallazgo de Natrix maura albina. Doñana, Acta Vert., 2: 271-272.

Pleguezuelos, J. M., Feriche, M. (2003). Anfibios y reptiles. Los Libros de la Estrella nº 18. Granada, Guías de la Naturaleza. Diputación de Granada, Granada.

Pleguezuelos, J. M., Moreno, M., Flores, I. (1986). Folidosis y biometría de ofidios en el SE de la Península Ibérica, I: Coluber hippocrepis Linn., Natrix maura (Linn.). Pp. 89. En: Actas I Congreso Nacional de Herpetología. Benicàssim.

Rollinat, R. (1934). La vie des reptiles de la France centrale. Delegrave, París.

Rossman, D. A., Eberle, W. G. (1977). Partition of the genus Natrix, with preliminary observations on evolutionary trends in natricine snakes. Herpetologica, 33: 34-43.

Saint Girons, H. (1956). Les serpents du Maroc. Var. Sci. Soc. Nat. Phys. Maroc, 8: 1-29.

Sánchez-García, I., Martínez-Silvestre, A. (1999). Un caso de duplicación axial en Natrix maura. Bol. Asoc. Herpetol. Esp., 10: 37-38.

Santos, X., Llorente, G. A. (1997). Actividad de Natrix maura en el Delta del Ebro, analizada mediante técnicas de telemetría. Rev. Esp. Herpetol., 11: 63-70.

Santos, X., Llorente, G. A. (2004). Lipid dynamics in the viperine snake Natrix maura from the Ebro Delta. Oikos, 105: 132-140.

Schätti, B. (1982). Bemerkungen zur ökologie, verbreitung und intraspezifischen variation der vipernatter, Natrix maura (Linné, 1758) (Reptilia, Serpentes). Rev. Suisse Zool., 89: 521-542.

Schätti, B. (1999). Natrix maura (Linnaeus, 1758). Vipernatter. Pp. 483-503. En: Böhme, W. (Ed.). Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas, Band 3/IIA: Schlangen II. Aula Verlag, Wiebelsheim.

Schleich, H. H., Kästle, W., Kabisch, K. (1996). Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Sci. Books, Koenigstein.

Szyndlar, Z. (1984). Fossil snakes from Poland. Acta Zool. Cracoviensia, 28: 1-156.

Thorpe, R. S. (1975). Quantitiative handling of characters useful in snake sistematics with particular reference to intraspecific variation in the ringes snake Natrix natrix (L.). Biol. J. Linnean Soc., 7: 27-43.

Xavier Santos
Departamento de Biología Animal y Ecología, Facultad de Ciencias, Universidad de Granada, E-18071 Granada, España
xsantos1@ugr.es

Fecha de publicación: 16-03-2004

Otras contribuciones: 1: Alfredo Salvador. 20-12-2006; 2. Alfredo Salvador. 2-09-2008

Santos, X. (2004). Culebra viperina – Natrix maura. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/

Sociedad de Amigos del MNCN - Museo Nacional de Ciencias Naturales - CSIC

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