Culebra viperina - Natrix maura (Linnaeus, 1758)

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Portada

 

Identificación

 

Estatus de conservación

 

Distribución

 

Hábitat

 

Ecología trófica

 

Biología de la reproducción

 

Interacciones entre especies

 

Comportamiento

 

Bibliografía

 

 

Key words: Viperine snake, predators, parasites. 

 

Interacciones con otras especies

No hay datos.

 

Estrategias antidepredatorias

La culebra viperina despliega un comportamiento defensivo complejo y variado. En el agua o en la orilla y especialmente los ejemplares de mayor tamaño tienden a huir, aunque en ocasiones también se quedan estáticos en el fondo de pozas, charcas o cursos de poca profundidad. Estos comportamientos estáticos parecen asociados a condiciones de baja eficacia fisiológica como el ayuno prolongado o la temperatura corporal baja (Braña 1998). Pero el comportamiento defensivo más característico consiste en un mimetismo batesiano con las víboras (a ello deben su nombre común) que incluye, además de un diseño dorsal parecido al de las víboras, el enrollamiento del cuerpo y el aplanamiento y triangulación de la cabeza, posición en la que emiten sonoros bufidos al mismo tiempo que hinchan visiblemente el cuerpo y simulan ataques aunque sin llegar a morder nunca. La forma de la cabeza se consigue por la extensión lateral del extremo de los huesos cuadrados, simulando perfectamente la forma de la cabeza de una víbora. Al ser manipulada, la culebra viperina emite una secreción nauseabunda por la cloaca. También es común el vómito de la presa caso que haya comido recientemente.

Los bufidos que emite N. maura pueden representar un caso de mimetismo acústico con las víboras. Tanto en víboras como en N. maura se caracterizan por su baja frecuencia (200-400 Hz), pero la duración es mayor en víboras (Aubret y Mangin, 2014)3.  

La elevada frecuencia de Culebras viperinas con la cola cortada sugiere una elevada tasa depredación (Santos et al., 2011), ya que la cola cortada indica un intento fallido de depredación. Las diferencias entre poblaciones observadas en la frecuencia de culebras con la cola cortada indican diferentes tasas de depredación; así, en medios naturales con un amplio número de depredadores potenciales, el porcentaje de culebras con la cola cortada era en promedio del 18,7% (15,5%, 19,6% y 24,4% en el delta del Ebro, Matarranya y Puertollano, respectivamente; Santos et al., 2011). En cambio, en la piscifactoría de Riofrío (Granada), donde las culebras están protegidas contra los depredadores debido a la existencia de redes que cubren las piscinas de engorde de los peces, la proporción solamente fue del 5,1%.3

 

Depredadores

La culebra viperina es depredada por un elevado número de animales. Muchos son depredadores habituales de ambientes acuáticos, pero también es capturada por otras especies cuya dieta consta de un amplio espectro de presas.

Entre sus depredadores, el grupo más numeroso corresponde a las aves, entre las que destacan ardeidos de las especies Ardea purpurea, Ardea cinerea, Bubulcus ibis y Nycticorax nycticorax (Valverde, 1967; Amat y Herrera, 1977; Gosálbez, 1977; Cuesta et al., 1984; Ruiz, 1985; González-Martín, 1985; Pérez et al., 1991; Martínez et al., 1992), rapaces diversascomo Aquila adalberti, Athene noctua, Buteo buteo, Circaetus gallicus, Circus aeruginosus, Falco naumanni, Milvus migrans, Milvus milvus, Neophron percnopterus (Valverde 1967; Fernández-Cruz, 1973; Pérez-Chiscano, 1973); Garzón, 1973; Delibes, 1975, 1978; Franco y Andrada, 1976; Gosálbez, 1977; Amores y Franco, 1981; Máñez, 1983; Blanco et al., 1987; Gil y Pleguezuelos, 2001) y otras aves como el calamón (Porphyrio porphyrio) (Cramp, 1983), cigüeña negra (Ciconia nigra) (Domínguez et al., 1985), Podiceps cristatus (Isenmann, 2006)1, cigüeña común (Ciconia ciconia) (Pleguezuelos, obs. pers.) y gaviota patiamarilla (Larus michahellis) (Andreu Ros, 20153). Otras especies acuáticas son también depredadores potenciales (Hailey y Davies, 1986c). 

Se ha observado la captura de culebras viperinas por algunos mamíferos como Lutra lutra, Martes foina, Mustela vison y Sus scrofa (Amores, 1980; Garzón et al., 1984; Adrián y Moreno, 1986; Adrián et al., 1988; Ruiz-Olmo et al., 1989; Sostoa y Lobón-Cerviá, 1989; Ruiz-Olmo, 1987, 1995). 

Finalmente también se ha detectado puntualmente su consumo por parte de otros ofidios como Malpolon monspessulanus (Valverde, 1967; Diaz-Paniagua, 1976) y hastase conoce un caso de canibalismo (Meijide y Salas, 1989). Se ha citado depredación por Mauremys leprosa (Domínguez y Villarán, 20082) y por lucioperca –Sander lucioperca introducida en el embalse de Alcántara (Pérez-Bote y Roso, 20093).

El consumo de culebra viperina debe ser importante en zonas con elevadas densidades de estos ofidios, como son algunas zonas húmedas, donde no es infrecuente ver ardeidos levantando el vuelo con una culebra viperina colgada del pico (Santos, obs. pers.). En esta localidad, la poca profundidad del agua puede convertir a las serpientes en presa de fácil captura para la abundante colonia de ardeidos que acechan en las orillas de canales y arrozales. Esto podría explicar que el 69% de las serpientes encontradas en el agua ocupaban hábitats con mucha vegetación en los márgenes o en su superficie (ej. Lemna sp.), característica de las acequias del Delta que rodean los arrozales y en donde podían pasar más desapercibidas para sus depredadores naturales (Santos, 2000).

Hailey y Davies (1987d) señalan la falta de depredadores naturales como causa de la elevada densidad de culebras en el río Jalón, extremo que tal vez se complemente a otros factores como la disponibilidad de presas en el medio.

 

Parásitos

Cordero del Campillo et al. (1994) citan los Cestodos Diplopylidium acanthotetra y Ophiotaenia europaea y los Nematodos Paracapillaria sonsinoi y Strongyloides natricis. En Culebras viperinas de zonas húmedas de Valencia, se detectó una variada helmintofauna que comprendía 12 especies de Helmintos: 6 Trematodos [Opisthioglyphe endoloba; Leptophallus nigrovenosus; Paralepoderma cloacicola; Cephalogonimus sp.; Ratzia parva y Szidatia joyeuxi, un Cestodo (Ophiotaenia sp.) y 5 Nematodos (Rhabdias fuscovenosa, Rhabdias sp., Capillaria sp., Pharyngodonidae sp., Parapharyngodon sp.) (Navarro et al., 1987; Navarro y Lluch, 1993). La mayor parte de los parásitos se hallaron en el intestino, aunque no faltaron en otras zonas del tracto digestivo (faringe y cloaca) y aparato respiratorio (tráquea y pulmón) (Lluch y Navarro, 1986). Por todo ello cabe decir que el espectro de especies parásitas de la Culebra viperina es muy rico (Navarro, 1985), y debe aún aumentar más a medida que se analicen ejemplares de otras zonas geográficas. Por ejemplo, en dos ejemplares de los Pirineos se halló el Nematodo Strongyloides sp. (García-Adell, 1987), no citado en estudios anteriores. La elevada riqueza de Helmintos parásitos de la Culebra viperina se debe a sus hábitos acuáticos, medio en que algunos parásitos son frecuentes y abundantes. Destaca la presencia de diversos Digénidos adultos cuya fase larvaria ha sido hallada en la rana verde, una presa habitual de la Culebra viperina3.

 

Referencias

Adrián, M. I., Aguado, R., Costa, J., Delibes, A., Domínguez de Lucio, J. F. (1988). Distribución y alimentación de la nutria (Lutra lutra) en la provincia de León. Tierras de León, 70: 121-131.

Adrián, M. I., Moreno, S. (1986). Notas sobre la alimentación de la nutria (Lutra lutra) en el embalse de Matavacas (Huelva). Doñana, Acta Vert., 13: 189-191.

Amat, J. A., Herrera, C. M. (1977). Alimentación de la garza imperial (Ardea purpurea) en las marismas del Guadalquivir durante el período de nidificación. Ardeola, 24: 95-104.

Amores, F. (1980). Feeding habits of the stone marten, Martes foina (Erxleben, 1777) in south western Spain . Sauget. Mitt., 28: 316-322.

Amores, F., Franco, A. (1981). Alimentation et écologie du circaete Jean-le-Blanc dans le sud de l’Espagne. Alauda, 49: 59-64.

Andreu Ros, J. (2015). Depredación de gaviota patiamarilla (Larus michahellis) sobre Natrix maura en Cartagena (Murcia). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26 (1) : 32-33.

Aubret, F., Mangin, A. (2014). The snake hiss: potential acoustic mimicry in a viper-colubrid complex. Biological Journal of the Linnean Society. 113 (4): 1107-1114.

Blanco, J. M., Hiraldo, F., Heredia, B., García, L. (1987). Alimentación invernal del milano real, (Milvus milvus L. 1758), en el Parque Nacional de Doñana. Bol. Est. Cent. Ecol., 16: 93-97.

Braña, F. (1998). Natrix maura. Pp. 440-454. En: Fauna Ibérica, vol. 10, Reptiles. Salvador, A. (Coord.), Ramos, M. A. et al. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid.

Cordero del Campillo, M., Castañón-Ordóñez, L., Reguera-Feo, A. (1994). Indice-catálogo de zooparásitos ibéricos. 2ª edición. Secretariado de Publicaciones, Universidad de León. León. 650 pp.

Cramp, S. (Ed.) (1983). Handbook of the birds of Europe, the Middle East and North Africa . The Birds of the Western Palearctic. Vol. 2. Hawks to Bustards. Oxford University Press, Oxford.

Cuesta, L. de la, Lobón-Cerviá, J., González, L. M., Llandres, C., Garzón, J., Palacios, F. (1984). Alimentación de la garza real (Ardea cinerea cinerea Linnaeus, 1758) en España. Pp. 189-195. En: Castroviejo, J. (Ed.). Actas II Congreso Iberoamericano de Conservación y Zoología de Vertebrados. Cáceres.

Delibes, M. (1975). Alimentación del milano negro (Milvus migrans) en Doñana (Huelva, España). Ardeola, volumen especial: 183-207.

Delibes, M. (1978). Ecología alimenticia del águila imperial ibérica (Aquila adalberti) en el Coto de Doñana durante la crianza de los pollos. Doñana, Acta Vert., 5: 35-60.

Díaz-Paniagua, C. (1976). Alimentación de la culebra bastarda (Malpolon monspessulanus, Ophidia, Colubridae) en el S.O. de España. Doñana, Acta Vert., 3: 113-127.

Domínguez, L., González, L. M., Garzón, J., Llandrés, C. (1985). Datos sobre la alimentación de la cigüeña negra (Ciconia ciconia L.) en España centro occidental. Alytes, 3: 51-56.  

Domínguez, J., Villarán, A. (2008). Primera cita de Natrix maura en la dieta de Mauremys leprosa. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 37.

Fernández-Cruz, M. (1973). Sobre la alimentación del milano negro (Milvus migrans) en la estación ornitológica de "El Borbollón" (Cáceres). Ardeola, 19: 337-343.

Franco, A., Andrada, J. (1976). Alimentación y selección de presa en Falco naumanni. Ardeola, 23: 137-187.

García-Adell, G. (1987). Helmintofauna de algunas especies de reptiles de los Pirineos Ibéricos. Tesis de Licenciatura. Universidad de Valencia. 276 pp.

Garzón, J. (1973). Contribución al estudio del estatus, alimentación y reproducción de las Falconiformes en España Central. Ardeola, 19: 279-330.

Garzón, P., Palacios, F., Ibáñez, C. (1984). Primeros datos sobre la alimentación del jabalí (Sus scrofa baeticus Thomas, 1912) en el Parque Nacional de Doñana. Pp. 466-475. En: II Reunión Iberoamericana de Conservación y Zoología de Vertebrados, Cáceres.

Gil, J. M., Pleguezuelos, J. M. (2001). Prey and prey-size selection by the Short-toed eagle, Circaetus gallicus, during the breeding period in Southeastern Spain . J. Zool. (Lond.), 255: 131-137.

González-Martín, M. (1985). Estudio de algunos aspectos de la biología de Ardea purpurea (L., 1766) en el Delta del Ebro, Tarragona. Tesis de Licenciatura. Universidad de Barcelona.

Gosálbez, J. (1977). Herpetofauna i mastofauna del delta de l’Ebre. Treb. Inst. Cat. Hist. Nat., 8: 303-312.

Hailey, A., Davies, P. M. C. (1986c). Diet and foraging behaviour of Natrix maura. Herpetol. J., 1: 53-61.

Hailey, A., Davies, P. M. C. (1987d). Growth, movement and population dynamics of Natrix maura in a drying river. Herpetol. J., 1: 185-194.

Isenmann, P. (2006). Un jeune grebe huppe Podiceps cristatus predateur d'une couleuvre viperine Natrix maura. Alauda, 74 (4): 428.

Lluch, J., Navarro, P. (1986). Rhabdias fuscovenosa (Railliet, 1899) Goodey, 1924, parásito pulmonar de culebras de agua. Rev. Ibér. Parasitol., 43: 63-65.

Máñez, M. (1983). Espectro alimenticio del mochuelo común (Athene noctua) en España. Alytes, 1: 275-290.

Martínez, C., Ruiz, X., Jover, L. (1992). Alimentación de los pollos de martinete (Nycticorax nycticorax) en el Delta del Ebro. Ardeola, 39: 25-34.

Meijide, M., Salas, R. (1989). Observaciones sobre el comportamiento depredativo de algunos colúbridos ibéricos en estado salvaje. Doñana, Acta Vert., 16: 329-332.

Navarro, P. (1985). Contribución al conocimiento de la helmintofauna de Natrixmaura (L., 1758) en Valencia. Tesis Doctoral, Universidad de Valencia.

Navarro, P., Lluch, J. (1993). Strongyloides natricis (Strongyloididae), un nouveaua nematode parasite de Natrix maura (L. 1758) (Colubridae) en Espagne. Ann. Parasitol. Hum. Comp., 68: 136-138.

Navarro, P., Lluch, J., Roca, V. (1987). Contribución al conocimiento de la helmintofauna de los herpetos ibéricos. VI. Parásitos de Natrix maura (Linnaeus, 1758) (Reptilia: Colubridae). Rev. Ibér. Parasitol., 47: 65-70.

Pérez, J. J., de Lope, F., Turégano, B., Cruz, C. de la (1991). La alimentación de los pollos de martinete (Nycticorax nycticorax) en Extremadura. Ardeola, 38: 277-287.

Pérez-Bote, J. L., Roso, R. (2009). Depredación de Natrix maura por Sander lucioperca en el SO de la Peninsula Iberica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 117-119.

Pérez-Chiscano, J. L. (1973). Sumario informe sobre la alimentación de rapaces en el nor-este de la provincia de Badajoz. Ardeola, 19: 331-336.

Ruiz, X. (1985). An analysis of the diet of Cattle Egrets in the Ebro Delta. Ardea, 73: 49-60.

Ruiz-Olmo, J. (1987). El visón Americano, Mustela vison Schreber, 1777 (Mammalia, Mustelidae) en Cataluña, N. E. de la península Ibérica. Doñana, Acta Vert., 14: 142-145.

Ruiz-Olmo, J. (1995). The reptiles in the diet of the otter (Lutra lutra L., Carnivora, Mammalia) in Europe. Pp. 259-264. En: Llorente, G. A., Montori, A., Santos, X., Carretero, M. A. (Eds.). Scientia Herpetologica. Barcelona.

Ruiz-Olmo, J., Jordán, G., Gosálbez, J. (1989). Alimentación de la nutria (Lutra lutra L., 1758) en el nordeste de la Península Ibérica. Doñana, Acta Vert., 16: 227-237.

Santos, X. (2000). Ecología de la culebra viperina, Natrix maura (Linnaeus, 1758), en el Delta del Ebro. Tesis Doctoral. Universitat de Barcelona.

Santos, X., Feriche, M., León, R., Filippakopoulou, A., Vidal-García, M., Llorente, G. A., Pleguezuelos, J. M. (2011). Tail breakage frequency as an indicator of predation risk for the aquatic snake Natrix maura. Amphibia-Reptilia, 32 (3): 375-383.

Sostoa, A. de, Lobón-Cerviá, J. (1989). Observations on feeding relationships between fish predators and fish assemblages in a Mediterranean stream. Regulated Rivers: Research and Management, 4: 157-163.

Valverde, J. A. (1967). Estructura de una comunidad de vertebrados terrestres. Monografía Estac. Biol. Doñana 1.

 

Xavier Santos
Departamento de Biología Animal y Ecología, Facultad de Ciencias
Universidad de Granada, E-18071 Granada

Fecha de publicación: 16-03-2004

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 2-09-2008; 2. Alfredo Salvador. 20-11-2009; 3. Alfredo Salvador. 20-10-2015

Santos, X. (2015). Culebra viperina - Natrix maura. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/