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Key words: Viperine snake, reproduction, demography.
Biología de la reproducción El período de cópulas se inicia tras la diapausa invernal, con pequeñas diferencias geográficas según la climatología de cada zona (Santos y Llorente, 2001b). En Francia, las cópulas se inician una vez las hembras salen de la diapausa, quince días después que los machos (Duguy y Saint Girons, 1966). En localidades peninsulares, el período de cópulas se determinó por observación microscópica de espermatozoides tras frotis de cloacas de hembras (Hailey y Davies, 1987b; Santos y Llorente, 2001b). Estos últimos autores confirmaron estos resultados mediante el análisis de la abundancia mensual de espermatozoides en los conductos deferentes de los machos adultos. Así se observó que las cópulas primaverales se realizaban con el esperma almacenado durante el invierno en dichos conductos. Se ha sugerido un segundo período de cópulas en otoño, e incluso ha habido observaciones de campo que lo confirmaban (Duguy y Saint Girons,1966; Fouces, com. pers.). A pesar de ello, parece que en la mayoría de casos la reproducción no se llevaba a término, tal vez por la falta de hábitats adecuados resultado de una fuerte sequía estival propia de los ecosistemas mediterráneos (Hailey y Davies, 1987b; Santos y Llorente, 2001b). En terrario sin embargo, puede realizar más de una puesta por temporada (Petch, 1991) y se han contabilizado hasta cuatro puestas seguidas en un mismo año (Schleich et al., 1996). Durante la cópula, el macho reposa sobre el dorso de la hembra y la golpea suavemente con la cabeza, mientras mantienen las colas enrolladas (Hailey y Davies, 1987b). Los mismos autores observaron una cópula de hasta 70 minutos de duración en una pareja de culebras en cautividad. Cada hembra puede realizar varios acoplamientos (Dumont, 1979; Hailey y Davies, 1987b) y retener espermatozoides viables durante varios años (Quillon y Lamouille, 1978). Se ha observado un grupo de apareamiento formado por ocho individuos (Torres-Porras, 20082). La espermatogénesis es postnupcial, es decir, los machos empiezan a producir nuevos espermatozoides una vez han finalizado las cópulas primaverales, de modo que a finales de verano, los testículos presentan su mayor volumen y peso. Es entonces cuando los espermatozoides se desplazan hasta los conductos deferentes (Santos y Llorente, 2001b) donde aguardaran todo el invierno hasta el siguiente período de cópulas. La espermatogénesis se puede describir fácilmente mediante observación microscópica de frotis de testículos. La abundancia de las células implicadas se sucede en períodos consecutivos: las espermatogonias en junio, espermatocitos en julio, espermatidas en julio y agosto y finalmente los espermatozoides en agosto. La masa relativa de los testículos se correlaciona positivamente con la abundancia de espermátidas y espermatozoides (Santos y Llorente, 2001b) por lo que es un buen indicador de la espermiogénesis (Feriche, 1998). La culebra viperina es una serpiente ovípara con una frecuencia de reproducción anual, a tenor del porcentaje de hembras de talla adulta que presentaron folículos en desarrollo durante el período reproductor: 100% en Granada (Feriche y Pleguezuelos, 1999), 71% en Cerdeña (Rugiero et al., 2000), 69% en el río Matarranya (Santos et al., en prep.), 100% en el río Jalón (Hailey y Davies, 1987b), 100% en Francia (Duguy y Saint Girons, 1966) y 84% en el Delta del Ebro (Santos y Llorente, 2001b). La vitelogenesis es de tipo prenupcial, de modo que el desarrollo de los folículos se produce tras la diapausa invernal. Existen pequeñas diferencias en el inicio de este proceso, aunque en la mayoría de poblaciones se produce en abril (p. e. Duguy y Saint Girons, 1966, Feriche y Pleguezuelos, 1999; Hailey y Davies, 1987b). El tamaño de la puesta aumenta con el tamaño de la hembra. En algunas poblaciones se detectaron puestas de dos huevos, dato que debe indicar el tamaño de adquisición de madurez sexual, y se registraron tamaños de puesta de hasta 32 huevos en hembras de gran talla (Blackwell, 1952). El rango del tamaño de puesta en diversas poblaciones fue de 3-12 en el río Jalón, Alicante (Hailey y Davies, 1987b), 4-14 en Alicante (Escarré y Vericad, 1981), 5-17 en Huelva (González de la Vega , 1988), 6-16 en Asturias (Braña, 1997), 5-20 en Portugal (Malkmus, 1997), 4-16 en el centro de Francia (Duguy y Saint Girons, 1966), 2-12 en el Delta del Ebro, Tarragona (Santos y Llorente, 2001b), 4-15 en Cerdeña (Rugiero et al., 2000), 2-19 en Granada (Feriche y Pleguezuelos, 1999), 9-17 en el río Valvanera, Salamanca (Jaén, 1988), y 2-27 en el río Matarranya, Teruel (Santos et al., en prep.). Las diferencias en los valores máximo y mínimo pueden obedecen a tamaños de muestra en ocasiones pequeños que tal vez no incluyen hembras maduras pero de pequeña talla. Por eso, el tamaño medio de la puesta de distintas poblaciones puede ser aparentemente muy variable, pero debe ser valorado con prudencia en especies de rango de puesta muy grande (p. e. la culebra viperina). Al comparar las pendientes de la rectas de regresión de la longitud corporal con el tamaño de puesta, se observó que no había diferencias significativas entre aquellas poblaciones en que se pudo realizar el test de paralelismo (Santos y Llorente, 2001b). Se hallaron hembras con huevos oviductales principalmente en junio y julio. Los huevos medían 28-37 x 14- 19 mm y un peso aproximado de 3 gramos. La incubación en condiciones naturales es de 40-45 días, aunque puede ser superior en latitudes más septentrionales (Duguy y Saint Girons, 1966; Dumont, 1979; Feriche y Pleguezuelos, 1999; Santos y Llorente, 2001b). La aparición de los recién nacidos, en ocasiones formando pequeños grupos bajo piedras, se produce a partir de mediados de agosto, aunque con variaciones según las localidades. Su longitud total varía entre 146 (Duguy y Saint Girons, 1966) y 220 mm (Salvador y Pleguezuelos, 2002). En una muestra de puestas (n= 32), el 59% de los embriones se situaban en la parte superior del huevo, el 28% en la inferior y el 14% en un lado. Los recién nacidos procedentes de embriones situados en la parte superior mostraron mayores tasas metabólicas, un periodo de incubación más corto y una talla y masa corporal menor (Aubret et al., 2015b)3. El ciclo anual de los cuerpos grasos describe con exactitud los períodos de mayor gasto y recuperación energética. Aparentemente, la diapausa invernal no supone gasto energético a diferencia de otros períodos de escasez de alimento en que las culebras están activas y las reservas de grasa corporal se reducen (Santos y Llorente, 2004). En los machos, la búsqueda de hembras, las cópulas y la espermatogénesis sugieren un gasto energético que se traduce en un descenso en la masa relativa de los cuerpos grasos (Santos y Llorente, 2001b). En las hembras, el gasto energético coincide con la vitelogénesis, cuando gran parte de la grasa almacenada en los cuerpos grasos se transfiere a los folículos. Este proceso se realiza a través del hígado, órgano encargado de la síntesis del vitelo folicular. Por ello, además de tener un tamaño relativo mayor en las hembras, se muestra muy hipertrofiado y con altos niveles de grasa durante la vitelogénesis (Santos y Llorente, 2004). La masa relativa de los cuerpos grasos parece jugar un papel importante en el inicio del desarrollo folicular. Así, hembras con pocas reservas no podrían iniciar el proceso hasta superar un umbral mínimo de reservas almacenadas. Aunque no hay estudios experimentales que hayan demostrado este fenómeno en la culebra viperina, sí hay evidencias indirectas que lo demuestran. En el Delta del Ebro, las culebras viperinas tiene pocas posibilidades de alimentarse en marzo y abril debido a la falta de agua en los arrozales y red de canales (éstos no se llenan hasta mediados de abril). Por ello, las reservas de grasa caen hasta niveles por debajo del umbral antes mencionado, de manera que la vitelogénesis se retrasa hasta que aumenta su condición corporal con el inicio de la actividad trófica (Santos y Llorente, 2001b). Así, la fenología de la especie presenta aproximadamente un retraso de un mes con respecto a poblaciones cercanas como la del río Matarranya a unos 80 km , y lejanas como en Andalucía oriental a unos 500 km (Santos et al., 2005) Se ha constatado en numerosas ocasiones, la presencia de presas recientes en hembras de culebra viperina con folículos en desarrollo, a pesar del riesgo asociado que conlleva la pérdida de capacidad para desplazarse. Natrix maura es una especie que almacena gran cantidad de grasa abdominal qué más tarde invierte en la puesta, por lo que se puede catalogar como un reproductor basado en reservas acumuladas (capital breeder). Sin embargo, el forrajeo en hembras grávidas alude a una estrategia opuesta, de reproductor basado en energía externa (income breeder). Las investigaciones en este campo están lejos de concluir, pero es plausible pensar que la disponibilidad trófica del medio puede ser al menos parcialmente responsable de esta estrategia mixta. Dicho de otro modo, las culebras viperinas podrían aprovechar la disponibilidad de presas de los puntos de agua con un aumento de la actividad trófica, auque coincidiera en el tiempo con su reproducción. N. maura utiliza para la reproducción los lípidos almacenados en los cuerpos grasos y obtiene de sus presas las proteínas necesarias para la puesta (Santos et al., 2007).1
Estructura y dinámica de poblaciones En el río Jalón la razón de sexos secundaria (machos adultos /hembras adultas) fue de 2.7 aunque la distribución de los dos sexos era distinta según el tramo del río (Hailey y Davies, 1987d). Estos autores plantearon que la razón de sexos estaba desviada hacia los machos porqué estos alcanzan la madurez sexual antes que las hembras. Cuando se calculó la razón de sexos para el conjunto de individuos, el valor fue muy próxima a uno en todas las zonas (Hailey y Davies, 1987d). En otros estudios, el número de machos y hembras era parecido aunque en ocasiones ligeramente inclinado hacia las hembras (Duguy y Saint Girons, 1966; Escarré y Vericad, 1981) y otras veces hacia los machos (Santos, datos no pub.). Hailey y Davies (1987d) calcularon el crecimiento de machos y hembras mediante comparación en la talla corporal de ejemplares marcados y recapturados en intervalos superiores a 100 días. Estos autores observaron que las tasas de crecimiento presentaban una elevada variabilidad individual, aunque el patrón general predecía una reducción del crecimiento con la edad. Más concluyentes fueron los resultados obtenidos mediante la observación de las líneas de crecimiento en los ectopterigoides. La tasa de crecimiento anual calculada por este método se estimaba en 2,9 y 3,4 cm/año para machos y hembras respectivamente (Hailey y Davies, 1987d), aunque ésta se ralentizaba a partir de la edad de madurez sexual debido a la inversión energética en la reproducción (Hailey y Davies, 1987a). El mismo método predecía longitudes hocico-cloaca de 11,5 y 14,5 cm en machos y hembras recien nacidos (Hailey y Davies, 1987d). La edad y talla de madurez sexual es distinta en machos y hembras, en paralelo al dimorfismo en talla. En los machos la madurez se alcanza a los dos o tres años de vida y una longitud hocico-cloaca entre 220 y 250 mm según las poblaciones (Duguy y Saint Girons, 1966; Feriche y Pleguezuelos, 1999; Hailey y Davies, 1987b, 1987d; Santos y Llorente, 2001b) y las hembras se reproducen por primera vez a los 4 o 5 años y una longitud hocico-cloaca entre 310 y 350 mm según las referencias (Duguy y Saint Girons, 1966; Feriche y Pleguezuelos, 1999; Hailey y Davies, 1987a, 1987b, 1987d; Santos y Llorente, 2001b). Hailey y Davies (1987b) calcularon que la longitud total máxima se alcanzaba aproximadamente a los 12 años de edad. La edad máxima se estimó entre los 15 años (Braña, 1997) y los 20 años (Pleguezuelos, com. pers.), aunque los anillos de crecimiento en el ectopterigoides indicaron edades máximas mayores en las hembras (20 años) que en los machos (13 años) (Hailey y Davies, 1987a). Mediante captura, marcado y recaptura de ejemplares, Hailey y Davies (1987d) calcularon una tasa anual de supervivencia de 0,53 y 0,71 para machos y hembras respectivamente. Estos mismos autores estimaron una tasa de reclutamiento ligeramente superior en machos respecto a hembras (0,52 y 0,42 respectivamente). Estos resultados sugerían que la población del río Jalón era estable o crecía ligeramente. No existen datos comparativos para otras poblaciones.
Referencias Aubret, F., Blanvillain, G., Kok, P. J. R. (2015). Myth busting? Effects of embryo positioning and egg turning on hatching success in the water snake Natrix maura. Scientific Reports, 5: 13385. Blackwell, K. (1952). Notes on the viperine snake (Natrix maura). Brit. J. Herpetol., 1: 134-136. Braña, F. (1997). Natrix maura. Pp. 440-454. En: Fauna Ibérica, vol. 10, Reptiles. Salvador, A. (Coord.), Ramos, M. A. et al. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid. Duguy, R., Saint-Girons, H. (1966). Cycle annuel d'activité et reproduction de la couleuvre viperine Natrix maura (L.), d'après les notes manuscrites de Rollinat et des observations personnelles. La Terre et la Vie , 4: 423-457. Dumont, M. (1979). Elevage et reproduction de Natrix maura. Bul. Soc. Herpétol. Franc., 12: 7-10. Escarré, A., Vericad, J. R. (1981). Fauna alicantina. I. Saurios y ofidios. Cuadernos de la fauna alicantina. Pub. Inst. Est. Alic., ser. II, 15: 1-101. Feriche, M. (1998). Ecología de la reproducción en colúbridos del sureste de la Península Ibérica. Tesis doctoral, Universidad de Granada. Feriche, M., Pleguezuelos, J. M. (1999). Características de la reproducción de la culebra viperina, Natrix maura (Linnaeus, 1758), en la Depresión de Granada (sureste ibérico). Rev. Esp. Herpetol., 13: 37-48. González de la Vega , J. P. (1988). Anfibios y Reptiles de la provincia de Huelva. Ertisa. Huelva . Hailey, A., Davies, P. M. C. (1987a). Digestion, specific dynamic action, and ecological energetics of Natrix maura. Herpetol. J., 1: 159-166. Hailey, A., Davies, P. M. C. (1987b). Maturity, mating and age-specific reproductive effort of the snake Natrix maura. J. Zool., London, 211: 573-587. Hailey, A., Davies, P. M. C. (1987d). Growth, movement and population dynamics of Natrix maura in a drying river. Herpetol. J., 1: 185-194. Jaén, M. J. (1988). Ecologia de Natrix maura (Linnaeus, 1758) en el río Valvanera (Salamanca). Tesis de Licenciatura. Universidad de Salamanca. Malkmus, R. (1997). Slagen van Portugal (8): de Adderringslang (Natrix maura). Lacerta, 55: 248-253. Petch, S. (1991). Notes on a casa of double-clutching in the viperine snake, Natrix maura. Herptile, 16: 118-119. Quillon, J., Lamouille, M. (1978). A propos d'éclosions chez les couleuvres Natrix natrix et Natrix maura. Bul. Soc. Herpétol. Franc., 8: 18-28. Rugiero, L., Capula, M., Persichetti, D., Luiselli, L., Angelici, F. M. (2000). Life-history and diet of two populations of Natrix maura (Reptilia, Colubridae) from contrasted habitats in Sardinia. Misc. Zool., 23: 41-51. Salvador, A., Pleguezuelos, J. M. (2002). Reptiles Españoles. Canseco Editores, S. L., Talavera de la Reina. Santos, X., Arenas, C., Llorente, G. A., Ruiz, X. (2007). Exploring the origin of egg protein in an oviparous water snake (Natrix maura). Comparative Biochemistry and Physiology Part A Molecular & Integrative Physiology, 147 (1): 165-172. Santos, X., Llorente, G. A. (2001b). Seasonal Variation in Reproductive Traits of the Oviparous Water Snake, Natrix maura, in the Ebro Delta of Northeastern Spain. J. Herpetol., 35: 653-660. Santos, X., Llorente, G. A. (2004). Lipid dynamics in the viperine snake Natrix maura from the Ebro Delta. Oikos, 105: 132-140. Santos, X., Llorente, G. A., Feriche, M., Pleguezuelos, J. M., Casals, F., de Sostoa, A. (2005). Food availability induces geographic variation in reproductive timing of an aquatic oviparous snake (Natrix maura). Amphibia-Reptilia, 26 (2): 183-191. Schleich, H. H., Kästle, W., Kabisch, K. (1996). Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Sci. Books, Koenigstein. Torres-Porras, J. (2008). Apareamiento grupal de la culebra viperina (Natrix maura). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 37.
Xavier Santos Fecha de publicación: 16-03-2004 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 2-09-2008; 2. Alfredo Salvador. 20-11-2009 Santos, X. (2015). Culebra viperina - Natrix maura. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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