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Key words: Lesser kestrel, predation, parasitism, mutualism.
Interacciones entre especies Competencia interespecífica: Coexistencia con otras especies durante la reproducción El cernícalo primilla generalmente forma colonias mixtas con otras aves, incluyendo grajillas (Corvus monedula), palomas domésticas (Columba livia) y chovas piquirrojas (Pyrrhocorax pyrrhocorax) (Garzón, 1968; Pérez-Chiscano, 1975; Sanabria et al., 1977; Bijlsma et al., 1988, 1990; Forero et al., 1996; Blanco y Tella, 1997). En Extremadura Bijlsma et al. (1988, 1990) observaron un descenso del éxito reproductor en las colonias con presencia de grajilla. Sin embargo, dicho efecto no fue observado por Forero et al. (1996) en un estudio a gran escala incluyendo numerosas colonias de Los Monegros (noreste de España) y Andalucía (sur de España). Soler (2006) resalta que aunque las disputas entre ambas especies son frecuentes, la competencia por huecos para nidificar es escasa ya que el cernícalo primilla utiliza cavidades amplias y poco profundas que la grajilla normalmente rechaza (Soler, 1984, 2006). En cualquier caso, si que se han detectado casos de destrucción de huevos de cernícalo primilla por parte de grajillas que posteriormente han ocupado esas mismas cavidades para instalar sus nidos (J. M. Aparicio, comentario personal). Blanco y Tella (1997) observaron que la chova piquirroja prefiere instalar sus nidos en edificaciones con colonias de cernícalo primilla. Estos autores indicaron que tanto el cernícalo primilla como la chova piquirroja son depredados por especies muy similares y sugirieron que las chovas podrían beneficiarse de la intensa actividad defensiva que desarrolla el cernícalo primilla en presencia de depredadores. Esos mismos autores también observaron que el éxito reproductor de las chovas que criaron en colonias de cernícalo primilla fue mayor que en aquellas que instalaron sus nidos en casas no ocupadas por el cernícalo primilla (Blanco y Tella, 1997).Mutualismo No hay datos disponibles de mutualismo (comensalismo, etc.) para esta especie en España.
Depredadores Un gran número de depredadores coexisten con el cernícalo primilla en las proximidades de las colonias de cría. Blanco y Tella (1997) describieron hasta 27 especies de depredadores potenciales para el cernícalo primilla, que pueden depredar las puestas, pollos, volantones e incluso individuos adultos (Tabla 1). La depredación tiene importantes consecuencias negativas en las dinámicas poblacionales de las colonias (Serrano et al., 2004). Véase también comportamiento antipredatorio en Comportamiento.
Tabla 1. Número de especies identificadas por Blanco y Tella (1997) como depredadoras del cernícalo primilla en Los Monegros (Aragón).
Pomarol (1996) cita un caso de una colonia de 6 parejas que fue depredada por una Garduña (Martes foina). Parásitos y patógenos Parásitos sanguíneos Se han descrito varias especies de parásitos sanguíneos que infectan al cernícalo primilla. Un estudio basado en técnicas moleculares ha revelado la presencia de tres linajes de Plasmodium (LK5, LK6 y RTSR1) en las poblaciones de cernícalo primilla de La Mancha (Ortego et al., 2007e). Probablemente estos tres linajes corresponden a dos especies, KK5-LK6 por un lado y RTSR1 por otro. En esa misma población de La Mancha se han descrito tres linajes de Haemoproteus tinnunculi (LK2, LK3, LK4). En esta población se analizaron 586 individuos adultos y las prevalencias para los linajes más frecuentes fueron 3,4 % para el linaje RTSR1, 4,1% para el linaje LK2 y 4,6 % para el linaje LK6. Dos linajes fueron detectados en un solo individuo (LK3 y LK5; 0,2 %) mientras que otro sólo apareció en cuatro individuos (LK4; 0,7 %). El linaje RTSR1 de Plasmodium ha sido previamente detectado en el alzacola Cercotrichas galactotes, un ave residente africana y en el carricero tordal Acrocephalus arundinaceus , un paseriforme migrador trans-sahariano, lo que sugiere que la transmisión de este linaje podría tener lugar en los cuarteles de invernada en África (Ortego et al., 2007e). Los linajes LK5 y LK6 también han sido aislados en el bisbita caminero Anthus berthelotii, un ave Macaronésica, lo que también sugiere que estos linajes podrían ser transmitidos en África (Illera et al., 2008). Uno de los linajes de Haemoproteus tinnunculi también ha sido aislado en las poblaciones europeas de cernícalo vulgar Falco tinnunculus (Krone et al., 2008). En Los Monegros, se ha descrito una prevalencia de Haemoproteus tinnunculi del 3,17 % (n = 378 individuos adultos analizados) basándose en frotis sanguíneos analizados mediante microscopía óptica (Tella et al., 1996c). Valores similares de prevalencia de Haemoproteus tinnunculi basados en microscopia óptica también han sido descritos para las poblaciones de La Mancha (3.1 %; n = 586 individuos adultos analizados; Ortego et al., 2007e). Debe tenerse en cuenta que las prevalencias obtenidas mediante microscopía óptica son menores a las reveladas en base a técnicas moleculares debido a que estas últimas son mucho más sensibles (Ortego et al., 2007e). De igual modo, la presencia de Plasmodium no se ha detectado mediante microscopia óptica debido a que este parásito presenta intensidades de infección que están por debajo del límite de detección de estas técnicas de microscopia (Ortego et al., 2007e). No se ha detectado la presencia de Haemoproteus o Plasmodium en pollos de cernícalo primilla (Los Monegros; Tella et al., 1996c; La Mancha; Ortego et al., 2008d). Tella et al. (1996c) observaron que la prevalencia de Haemoproteus tinnunculi en las poblaciones de Los Monegros era mayor en hembras que en machos. Sin embargo, estas diferencias entre sexos no fue observada en las poblaciones de La Mancha para ninguno de los linajes de malaria aviar analizados (Ortego et al., 2007f). En las poblaciones de Los Monegros la probabilidad de parasitismo por Haemoproteus tinnunculi aumenta con la edad en hembras (Tella et al., 1996c), pero esta tendencia no ha sido observada en las poblaciones de La Mancha para los seis linajes de malaria aviar analizados (Ortego et al., 2007f). En el cernícalo primilla se ha estudiado la relación entre la diversidad genética individual y la susceptibilidad a la malaria aviar, no habiéndose encontrado ninguna relación entre la probabilidad de infección de los linajes estudiados y la heterocigosidad del huésped (Ortego et al., 2007f). Tampoco se han observado consecuencias negativas de las infecciones por Haemoproteus tinnunculi en el éxito reproductor (Ortego et al., 2008d; Tella et al., 1996c) o la supervivencia de los individuos adultos (Tella et al., 1996c). El linaje RTSR1 de Plasmodium tampoco parece tener consecuencias negativas en la reproducción de los adultos (Ortego et al., 2008d). Sin embargo, los machos infectados por el linaje LK6 de Plasmodium sacan un menor número de pollos (Ortego et al., 2008d). También se ha descrito la presencia de Leucozytozoon sp. (prevalencia: 20,0 % en adultos, 4,6 % en pollos) y Trypanosoma sp. (prevalencia: 42,2 % en adultos, 0,0 % en pollos) (45 adultos y 175 pollos analizados en ambos casos; Alcaide et al., 2010a). Bacterias Se ha descrito la presencia de diferentes especies de micoplasma (M. buteonis, M. falconis y otras especies no descritas) en adultos de cernícalo primilla procedentes tanto de poblaciones en cautividad como silvestres (Lierz et al., 2008). Alcaide et al. (2010a) describieron una prevalencia del 44,4 % en adultos (n = 45 individuos analizados) y un 46,9 % en pollos (n = 175 individuos analizados). Otras bacterias que se han descrito en el cernícalo primilla son: Campylobacter sp. (prevalencia: 22,1 % en adultos, 1,1 % en pollos), Escherichia coli (prevalencia: 6,7 % en adultos, 21,1 % en pollos), Pasterella multocida (prevalencia: 0,0 % en adultos, 1,1 % en pollos), Salmonella sp. (prevalencia: 20,0 % en adultos, 2,9 % en pollos) y Chlamydophyla psittaci (prevalencia: 37,8 % en adultos, 26,3 % en pollos) (45 adultos y 175 pollos analizados en todos los casos; Alcaide et al., 2010a). Virus Se ha descrito la presencia de Adenovirus (prevalencia: 26,7 % en adultos, 1,7 % en pollos), Influenzavirus cepa IH7 (prevalencia: 8,9 % en adultos, 9,1 % en pollos), Paramixovirus (prevalencia: 8,9 % en adultos, 11,4 % en pollos), Poxvirus (prevalencia: 24,4 % en adultos, 10,9 % en pollos), Reovirus (prevalencia: 20,0 % en adultos, 1,1 % en pollos) y virus del oeste del Nilo (prevalencia: 53,3 % en adultos, 13,1 % en pollos) (45 adultos y 175 pollos analizados en todos los casos; Alcaide et al., 2010a). Hongos Se ha descrito la presencia de Candida albicans con una prevalencia del 33,4 % en adultos (n = 45 individuos analizados) y un 4,0 % en pollos (n = 175 individuos analizados; Alcaide et al., 2010a). Parásitos intestinales Alcaide y colaboradores (2010a) han descrito en 45 adultos y 175 pollos los siguientes parásitos intestinales: -Coccidios: Caryospora sp. (prevalencia: 44,0 % en adultos, 10,8 % en pollos) y Eimeria sp. (prevalencia: 28,0 % en adultos, 3,9 % en pollos). -Cestodos: Cladotaenia sp. (prevalencia: 20,0 % en adultos, 8,8 % en pollos). -Nematodos: Porrocaecum sp. (prevalencia: 56,0 % en adultos, 9,8 % en pollos), Capillaria sp. (prevalencia: 80,0 % en adultos, 18,6 % en pollos) y Cyrnea sp. (prevalencia: 0,0 % en adultos, 5,9 % en pollos) Parásitos buco-faríngeos Se ha descrito la presencia de Trichomonas gallinae con una prevalencia de 42,2 % en adultos (n = 45 individuos analizados) y 35,4 en pollos (n = 175 individuos analizados; Alcaide et al., 2010a). Otro estudio ha detectado infección por Trichomonas sp. en el 4,4% de una muestra ibérica de F. naumanni (n= 249) (Martínez-Herrero et al., 2014)1. Otros parásitos Se han detectado anticuerpos de Toxoplasma gondii en cernícalos primillas de España (Cabezón et al., 2011)2. Ectoparásitos El cernícalo primilla es parasitado por el piojo de la pluma Degeeriella rufa. En las poblaciones de La Mancha, las prevalencias de este parásito son elevadas y hay cierta variabilidad interanual en su incidencia (año 2005: 53 %; año 2006: 80%; Ortego et al., 2007b). Se ha observado que los individuos más heterocigotos tienen una menor probabilidad de ser infestados por este ectoparásito (Ortego et al., 2007b). Las hembras son más frecuentemente parasitadas que los machos y presentan mayores intensidades de parasitismo (Ortego et al., 2007b). Se ha observado una relación no lineal entre el parasitismo por Degeeriella rufa y el tamaño de la colonia (Ortego et al., 2007b). También se han descrito parasitando al cernícalo primilla el malófago Neocolpocephalum zefarae (Martín, 2002) la garrapata Hyalomma marginatum (Silva et al., 2001) y el díptero Ornithophila gestroi (Muñoz et al., 1993).
Referencias Alcaide, M., Lemus, J. A., Blanco, G., Tella, J. L., Serrano, D., Negro, J. J., Rodríguez, A., García-Montijano, M. (2010a). MHC diversity and differential exposure to pathogens in kestrels (Aves: Falconidae). Molecular Ecology, 19: 691-705. Blanco, G. Tella, J. L. (1997). Protective association and breeding advantages of choughs nesting in lesser kestrel colonies. Animal Behaviour, 54: 335-342. Cabezón, O., García-Bocanegra, I., Molina-López, R., Marco, I., Blanco, J. M., Hoefle, U., Margalida, A., Bach-Raich, E., Darwich, L., Echeverria, I., Obón, E., Hernández, M., Lavin, S., Dubey, J. P., Almería, S. (2011). Seropositivity and Risk Factors Associated with Toxoplasma gondii Infection in Wild Birds from Spain. Plos One, 6 (12): e29549. Illera, J. C., Emerson, B. C., Richardson, D. S. (2008). Genetic characterization, distribution and prevalence of avian pox and avian malaria in the Berthelot's pipit (Anthus berthelotii) in Macaronesia. Parasitology Research, 103: 1435-1443. Krone, O., Waldenstrom, J., Valkiunas, G., Lessow, O., Muller, K., Iezhova, T. A., Fickel, J., Bensch, S. (2008). Haemosporidian blood parasites in European birds of prey and owls. Journal of Parasitology, 94: 709-715. Lierz, M., Obon, E., Schink, B., Carbonell, F., Hafez, H. M. (2008). The role of Mycoplasmas in a conservation project of the lesser kestrel (Falco naumanni). Avian Diseases, 52: 641-645. Martín, M. P. (2002). Mallophaga, Amblycera. En: Fauna Ibérica, vol. 20. Ramos, M.A. et al. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC, Madrid. Martínez-Herrero, M. C., Sansano-Maestre, J., López Márquez, I., Obon, E., Ponce, C., González, J., Garijo-Toledo, M. M., Gómez-Muñoz, M. T. (2014). Genetic characterization of oropharyngeal trichomonad isolates from wild birds indicates that genotype is associated with host species, diet and presence of pathognomonic lesions. Avian Pathology, 43 (6): 535-546. Muñoz, E., Pomarol, M., Castella, J., Gutiérrez, J. F., Galmes, M. (1993). Ornithophila gestroi (Rondani, 1878) (Diptera: Hippoboscidae) on Falco tinnunculus and Falco naumanni in Monegros (Aragon, Spain). Research and Reviews in Parasitology, 53 (1-2): 71-72. Ortego, J., Aparicio, J. M., Calabuig, G., Cordero, P. J. (2007b). Risk of ectoparasitism and genetic diversity in a wild lesser kestrel population. Molecular Ecology, 16: 3712-3720. Ortego, J., Calabuig, G., Cordero, P. J., Aparicio, J. M. (2007e). Genetic characterization of avian malaria (Protozoa) in the endangered lesser kestrel, Falco naumanni. Parasitology Research, 101: 1153-1156. Ortego, J., Cordero, P. J., Aparicio, J. M., Calabuig, G. (2007f). No relationship between individual genetic diversity and prevalence of avian malaria in a migratory kestrel. Molecular Ecology, 16: 4858-4866. Ortego, J., Cordero, P. J., Aparicio, J. M., Calabuig, G. (2008d). Consequences of chronic infections with three different avian malaria lineages on reproductive performance of lesser kestrels (Falco naumanni). Journal of Ornithology, 149: 337-343. Pomarol, M., Bonfil, J. (1996). Área de campeo y uso del hábitat del cernícalo primilla (Falco naumanni) en una de las colonias reintroducidas en Catalunya (NE de España). Pp. 465-470. En: Muntaner, J., Mayol, J. (Eds.). Biología y Conservación de las Rapaces Mediterráneas. Monografía nº 4 SEO/Birdlife. Serrano, D., Forero, M. G., Donázar, J. A., Tella, J. L. (2004). Dispersal and social attraction affect colony selection and dynamics of lesser kestrels. Ecology, 85: 3438-3447. Silva, M. M., Formosinho, P., Melo, P., Santos, A., Filipe, A. R. (2001). Ixodideos (Acari: Ixodidae) parasitas de aves silvaticas em Portugal. Revista Portuguesa de Ciencias Veterinarias, 96 (540): 197-199. Soler, M. (1984). Biometría y biología de la Grajilla. Tesis doctoral. Universidad de Granada. Granada. Soler, M. (2006). Grajilla – Corvus monedula. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/ Tella, J. L., Forero, M. G., Gajón, A., Hiraldo, F., Donázar, J. A. (1996c). Absence of blood-parasitization effects on lesser kestrel fitness. Auk, 113: 253-256.
Joaquín Ortego Fecha de publicación: 17-11-2010 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 21-04-2016 Ortego, J. (2016). Cernícalo primilla – Falco naumanni. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Morales, M. B. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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