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Key words: European Common Frog, interactions, predators, parasites.
Interacciones entre especies Aparte de las relaciones de depredación, las interacciones con otras especies se limitan a una posible competencia entre los adultos por los lugares de puesta. Debido a la preferencia de esta especie por charcas temporales, en zonas bajas la competencia con otras especies de anuros, como el Sapo común (Bufo bufo) o la Rana verde común (Pelophylax perezi) se reduce, al preferir estas últimas masas de agua más permanentes. En algunas zonas de montaña, por ejemplo en la Cordillera Cantábrica, hemos observado que las charcas de reproducción son usadas para la reproducción de varias especies, entre las que hemos detectado las siguientes: Epidalea calamita, Hyla arborea y Pelophylax perezi. Las Ranas bermejas son las que tienen una reproducción más temprana, ya que como hemos comentado, acuden a las charcas nada más que se funde el hielo de las orillas. Debido a esto, cuando las demás especies comienzan la reproducción la mayoría de las puestas de Rana bermeja ya han eclosionado y en algunos casos ya se ha producido la metamorfosis. En la Península Ibérica, parte de su distribución se solapa con la de otras ranas pardas, como la Rana iberica y la Rana pyrenaica, pero las preferencias de estas dos especies por los pequeños cursos de agua corriente hace que raramente se encuentren juntas. En el País Vasco, la Rana bermeja vive en simpatría con la Rana ágil (Rana dalmatina), pero presenta un mayor rango altitudinal que ésta y una menor preferencia por las zonas boscosas. Se han encontrado protozoos epibiontes (Scyphidia amphibiarum) en larvas de R. temporaria de Pirineos (Vieites et al., 2003).
Estrategias antidepredatorias Las ranas bermejas adultas no tienen defensas efectivas ante los depredadores, que las consumen sin dificultad cuando las encuentran. En presencia de peligro, algunas ranas se quedan inmóviles, aplastando su cuerpo contra el suelo o el fondo de las charcas y pasando las patas anteriores por encima de la cabeza. En algunas ocasiones, al agarrarlas pueden emitir unos sonidos agudos y penetrantes, que por lo normal no tienen demasiado efecto sobre los depredadores. Las ranas se encuentran más expuestas a los depredadores durante el día, por lo que suelen presentar una mayor actividad nocturna si la presión de depredación aumenta. Este hecho lo pudimos comprobar en una población de alta montaña situada en el puerto de la Cubilla (León), donde al igual que ocurre en otras poblaciones de zonas altas, cuando se funde el hielo de las charcas, los reproductores acuden masivamente y de forma explosiva para hacer las puestas incluso durante las horas centrales del día. En esta zona, a lo largo de varios años de estudio pudimos observar el aumento de casos de depredación por parte de una población de cigüeñas blancas situada a unos pocos kilómetros de distancia y que no habíamos observado anteriormente. Al cabo de dos o tres años, en los que detectamos gran cantidad de estas aves que consumían un gran número de ranas, los patrones de actividad cambiaron radicalmente y actualmente sólo se observan amplexus y actividad de adultos en las últimas horas del día y durante la noche, cuando las cigüeñas ya no acuden a alimentarse. Las larvas han desarrollado varios mecanismos para limitar en lo posible esta depredación, entre los que destacan la reducción de la actividad, o la agregación con otros congéneres. Asimismo, al igual que ocurre con otras larvas de anuros, la exposición previa a un riesgo de depredación puede provocar variaciones morfológicas, como el aumento de la anchura de la cola. Este hecho da lugar a un fenotipo antidepredador, que resulta más efectivo para escapar de los ataques (Álvarez y Nicieza, 2009).
Depredadores Los adultos son especialmente vulnerables durante la época de reproducción, cuando se concentran en las charcas y son muy conspicuos para los depredadores. Entre los mamíferos que depredan sobre ellas destacan las nutrias, que son capaces de comer gran cantidad de ellos en poco tiempo, y otras especies como tejones, turones, martas, ratas y otras especies como los jabalíes. Las ginetas consumen gran cantidad de ranas bermejas en algunas zonas de Galicia (Calviño et al., 1984). Entre las aves, hemos visto a cigüeñas blancas y negras, garzas reales, cornejas y rapaces como los milanos negros o los ratoneros depredar sobre ellas, aunque probablemente puedan ser consumidas por otras especies. Los reptiles, sobre todo las culebras de agua del género Natrix, son importantes depredadores de esta especie y también se han registrado casos de depredación de Víbora de Seoane. Durante todas las fases del desarrollo larvario, las ranas bermejas sufren una importante presión de los depredadores. Los huevos son consumidos por sanguijuelas e incluso son canibalizados por renacuajos de su misma especie y de otras especies de anuros. Los depredadores de los renacuajos son muy abundantes y entre ellos destacan las larvas de insectos acuáticos como las larvas de libélula y ditisco y también los adultos de ditiscos y notonectas y otros anfibios, sobre todo tritones palmeados y jaspeados, y en los Pirineos, los tritones pirenaicos también depredan sobre esta especie (Serra-Cobo et al., 1998).
Parásitos y enfermedades Entre los parásitos de esta especie se conocen tremátodos, céstodos, monogénidos, nemátodos, acantocéfalos, hirudínidos e insectos (Combes, 1968; Smyth y Smyth, 1980). En España se citan los trematodos Gorgodera euzeti, Gorgoderina vitelliloba, Haplometra cylindracea, Opistoglyphe rastellus, Brachycoelium salamandrae, Euryhelmis sp., el monogenea Polustoma integerrimum, los cestodos Nematotaeniidae gen. sp., Rhabdias bufonis, Oswaldocruzia filiformis, Cosmocerca ornata, Oxysomatium brevicaudatum y Aplectana macintoshii y el acantocéfalo Acanthocephalus falcatus (Navarro et al., 1988; Navarro y Lluch, 1989; Lluch et al., 1990); Vojtkova y Roca, 1994). Algunos ejemplares de Rana temporaria se encuentran intensamente infectados por parásitos dérmicos, como Dermocystidium ranae y Dermosporidium granulosum (Broz y Privora, 1952), que dan lugar a granulaciones en la piel y en los dedos que en ocasiones pueden afectar a toda la superficie del individuo. Las ranas bermejas son susceptibles a algunas enfermedades emergentes, que incluyen los Ranavirus y el hongo parásito Batrachochytrium dendrobatidis (Czeczuga et al., 2011) que ha producido la extinción de varias especies de anfibios en todo el mundo. En la Península Ibérica, la incidencia de estos patógenos sobre las poblaciones de R. temporaria no parece ser aún demasiado preocupante (Garner et al., 2005). El 75% de las puestas (n= 500) encontradas en un bosque de Quercus robur junto a Baleira (Lugo) tenían una forma anormal de los huevos y estaban cubiertas por hongos (Ayres et al., 2009).
Referencias Álvarez, D., Nicieza, A.G. (2009). Differential success of prey escaping predators: tadpole vulnerability or predator selection? Copeia, 2009: 453-457. Broz, O., Privora, M. (1952). Two skin parasites of Rana temporaria: Dermocystidium ranae Guyénot & Naville and Dermosporidium granulosum n.sp. Parasitology, 42: 65-69. Calviño, F., De Castro, A., Canals, J.L.S., Bas, S. (1984). Régimen alimenticio de la gineta, Genetta genetta L., en Galicia, Noroeste de la Península Ibérica. Boletín de la Estación Central de Ecología, 13: 29-41. Combes, C. (1968). Biologie, ecologie des cycles et biogeographie de digenes et monogenes d'amphibiens dans l’est des Pyrenees. Mem. Mus. nat. Hist. nat. Paris, ser A, Zool., 51: 1-195. Czeczuga, B., Semeniuk, A., Czeczuga-Semeniuk, E. (2011). Chytridiomycosis in three species of Rana genus from northeastern Poland. Current Trends in Microbiology, 7: 15-20. Garner, T.W.J., Walker, S., Bosch, J., Hyatt, A.D., Cunningham, A.A., Fisher, M.C. (2005). Chytrid fungus in Europe. Emerging Infectious Diseases, 11: 1639-1641. Lluch, J., Navarro, P., Izquierdo, S. (1989). Sobre la helmintofauna de Rana temporaria Linnaeus, 1758 en el Pirineo español. Revista Española de Herpetología, 4: 67-79. Navarro, P., Izquierdo, S., Pérez-Soler, P., Hornero, M. J., Lluch, J. (1988). Contribucion al conocimiento de la helmintofauna de los herpetos ibéricos. 8. Nematoda Ascaridida Skrjabin et Schultz, 1940 de Rana spp. Revista Ibérica de Parasitología, 48 (2): 167-173. Navarro, P., Lluch, J. (1989). Influencia del sexo del hospedador en la helmintofauna de Rana temporaria Linnaeus, 1758 en el Pirineo español. Rivista di Parassitologia, 6 (3): 299-306. Serra-Cobo, J., Lacroix, G., White. S. (1998). Comparison between the ecology of the new European frog Rana pyrenaica and that of four Pyrenean amphibians. J. Zool., 246: 147-154. Smyth, J.D., Smyth, M.M. (1980). Frogs as host-parasite systems: an introduction to parasitology through the parasites of Rana temporaria, R. esculenta and R. pipiens. Macmillan. London. 112 pp. Vences, M., Penuel-Matthews, M. W., Vieites, D. R., Altig, R. (2003). Rana temporaria (common frog) and Bufo fowleri (Fowler's toad) tadpoles. Protozoan infestation. Herpetological Review, 34 (3): 237-238. Vojtkova, L., Roca, V. (1994). Parasites of the frogs and toads in Europe, III: Nematoda, Cestoda, Acanthocephala. Hirudinea, Crustacea and Insecta. Rev. Esp. Herp., 10: 13-27.
David Álvarez Fecha de publicación: 8-05-2013 Álvarez, D. (2014). Rana bermeja – Rana temporaria. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Martínez-Solano, I. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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