Sapo corredor - epidalea calamita (Laurenti, 1768)

Para más información sobre cada apartado hacer click en:

Portada

Identificación

Estatus de conservación

Distribución

Hábitat

Ecología trófica

Biología de la reproducción

Interacciones entre especies

Comportamiento

Bibliografía

Key words: Natterjack toad, interactions, predators, parasites.

Interacciones entre especies

A pesar de la tendencia de E. calamita a criar en charcas de corto hidroperiodo que son menos explotadas por otras especies de anfibios, pueden experimentar competencia interespecífica con especies como Bufo bufo y Rana temporaria. La competencia interespecífica suele tener un mayor impacto sobre la viabilidad y crecimiento de E. calamita que la competencia intraespecífica (Bardsley y Beebee, 2001b; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002). La capacidad competitiva relativa entre renacuajos de tamaño similar viene a menudo dictada por el efecto de prioridad, por el cual las especies de fenología temprana tienen ventaja por comenzar a crecer y desarrollarse antes de manera que para cuando las otras especies crían, ellas ya cuentan con renacuajos de cierto tamaño. Este efecto de prioridad determina a menudo la superioridad competitiva de Bufo bufo sobre E. calamita, quienes tienen un gran solapamiento de nicho trófico. En presencia de B. bufo, E. calamita modifica su distribución espacial dentro de la charca (Bardsley y Beebee, 1998), lo que no evita que ralentice su desarrollo, aumente su mortalidad premetamórfica y disminuya su tamaño en metamorfosis (Bardsley y Beebee, 1998; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002). Además de competencia por los recursos, la competencia con B. bufo y R. temporaria parece ser también de interferencia, mediada por un organismo unicelular (Anurofeca (=Prototheca) richardsii) transmitido en las heces (Beebee, 1991). Este organismo es excretado en mayor medida por los renacuajos grandes, afecta a la capacidad de asimilar nutrientes en el renacuajo que lo ingiere, y atrae a las larvas pequeñas, incrementando su coprofagia y alejándolas de las fuentes de comida de alta calidad (Beebee y Wong, 1992; Griffiths et al., 1993; Bardsley y Beebee, 2001a). La capacidad competitiva de E. calamita frente a B. spinosus muestra variación geográfica en el sur de España, donde se ha observado que una población sintópica con B. spinosus compite mejor que poblaciones alotópicas (Gomez-Mestre y Tejedo, 2002). Los renacuajos de E. calamita son por lo general pobres competidores y sufren grandes mermas en su tasa de crecimiento frente a casi cualquier otra especie (Richter-Boix et al., 2007).

Estrategias antidepredatorias

Se ha mencionado que E. calamita pudiera pudiera ser impalatable para depredadores vertebrados, como en el caso de embriones de E. calamita frente a los tritones Lissotriton vulgaris y L. helveticus (Denton y Beebee, 1991). Asimismo, se ha demostrado que los huevos de E. calamita son impalatables para renacuajos de Rana dalmatina (Heusser, 2001). Esta presunta impalatabilidad se debería a bufotoxinas presentes en otros bufónidos, pero no han sido determinadas en esta especie. Existen por el contrario numerosos ejemplos de depredación de huevos y larvas de E. calamita por un amplio abanico de depredadores vertebrados e invertebrados (ver Depredadores), lo que niega que la impalatabilidad sea una característica general de las fases tempranas de esta especie. Así, renacuajos de E. calamita provenientes de Sierra Morena no resultaron inpalatables para galápagos (Emys orbicularis y Mauremys leprosa; Gómez-Mestre y Keller, 2003), ni renacuajos de Doñana resultaron inpalatables para el tritón pigmeo (Triturus pygmaeus) o el gallipato (Pleurodeles waltl; (Portheault et al., 2007).

Sí se ha estudiado en cambio el papel de la envuelta gelatinosa de las puestas. Recientemente se ha comprobado que la gelatina que recubre a los huevos de E. calamita puede constituir una barrera defensiva para depredadores invertebrados de pequeño tamaño (Portheault et al., 2007).

Los adultos, cuando son atrapados, pueden emitir un grito de unos 250 ms que puede inducir la liberación, y adoptan una postura rígida acompañada de secreción glandular repelente en la región dorsal (Weber, 1978; García-París et al., 2004).

A diferencia de las larvas de otras especies (Pelophylax perezi y Pelobates cultripes), las larvas de E. calamita no reducen su actividad en presencia de olores de especies de galápagos nativos (Emys orbicularis y Mauremys leprosa) ni introducidos (Trachemys scripta y Graptemys pseudogeographica) (Polo-Cavia et al., 2010)¹.

Depredadores

Las culebras de agua Natrix natrix y Natrix maura depredan sobre los adultos (González de la Vega, 1988; Banks et al., 1993; Bea et al., 1994), especialmente sobre los machos, que pasan más tiempo en el agua. Esto puede llegar a introducir un sesgo en la estructura de edades por sexo de la población y hacer que las hembras alcancen una edad mucho más avanzada que los machos (Banks et al., 1993; ver Estructura y dinámica de poblaciones). Algunas aves depredan sobre adultos de E. calamita, como es el caso de Larus ridibundus, Pica pica (Arak, 1988), aunque son parte reducida de su dieta. No se ha detectado en cambio en la comarca de Doñana como componente de la dieta de lechuzas (a pesar de que los anfibios suponen un 10% de las mismas; J. Román, com. pers.), ni de prácticamente ninguna otra rapaz o mamífero carnívoro (Díaz-Paniagua et al., 2007), con la excepción del tejón (Revilla, 1998).

Las puestas y larvas de E. calamita son depredadas tanto por vertebrados como por invertebrados (Tabla 1).

Tabla 1. Depredadores de Epidalea calamita.

La presión de depredación varía mucho a distintas escalas geográficas, pero suele ser frecuente e intensa la depredación por escarabajos acuáticos y larvas de libélula. La depredación por vertebrados es más esporádica pero puede tener efectos locales muy importantes debido a la alta capacidad de consumo individual. Estimas de depredación en la fase embrionaria en Cumbria, Inglaterra, dieron una tasa de puestas atacadas de entre 0,3 y 3% (Banks y Beebee, 1987). En el Parque Nacional de Doñana la presencia de depredadores en las charcas habitadas por E. calamita fueron muy altas, y llegaron a causar mortandades de hasta 95-100 % (Portheault et al., 2007). En las últimas décadas, el cangrejo rojo americano (Procambarus clarkii), una especie exótica invasora, se ha extendido por el suroeste ibérico. Esta especie tiene una gran capacidad depredadora sobre huevos y larvas de anfibios en general y de E. calamita en particular (Cruz y Rebelo, 2005; Cruz et al., 2006; Portheault et al., 2007), pudiendo causar severos impactos en las poblaciones locales (Cruz et al., 2006).

Parásitos

A lo largo de su distribución, E. calamita es parasitado por trematodos (Vojtkova y Roca, 1994), nematodos (Fernández et al., 1987), y protozoos (Vojtkova y Roca, 1993). De estas especies, sólo los nematodos y los cestodos han sido descritos para la Península Ibérica (García-París et al., 2004).

Se citan en España el cestodo nematotaenia dispar y los nematodos Aplectana brumpti, Aplectana corti, Rhabdias bufonis y Strongyloides bufonis (Fernández et al., 1986, 1987; Cordero del Campillo et al., 1994)¹.

Se ha citado en Portugal el protozoo Ichthyopthirius multifiliis (Harris et al., 2013)¹.

La susceptibilidad a la infección por Saprolegnia diclina y S. ferax depende del estadio embrionario. La exposición con Saprolegnia en los estadios 15 y 19 de Gosner provoca una mortalidad casi total después de 72 h mientras que en el estadio 12 no produce efectos significativos (Fernández-Benáitez et al., 2011)¹.

Se han encontrado en Guipúzcoa Sapos corredores parasitados por larvas de moscas, probablemente Lucilia bufonifera (Gozá et al., 2009) ¹.

Referencias

Arak, A. (1988). Female mate selection in the natterjack toad - Active choice or passive attraction. Behavioral Ecology and Sociobiology, 22: 317-327.

Banks, B., Beebee, T. J. C. (1987). Spawn predation and larval growth inhibition as mechanisms for niche separation in anurans. Oecologia, 72: 569-573.

Banks, B., Beebee, T. J. C., Denton, J. S. (1993). Long-term management of a natterjack toad (Bufo calamita) population in southern Britain. Amphibia-Reptilia, 14: 155-168.

Bardsley, L., Beebee, T. J. C. (1998). Interspecific competition between Bufo larvae under conditions of community transition. Ecology, 79: 1751-1759.

Bardsley, L., Beebee, T. J. C. (2001a).  Non-behavioural interference competition between anuran larvae under semi-natural conditions. Oecologia, 128: 360-367.

Bardsley, L., Beebee, T. J. C. (2001b). Strength and mechanisms of competition between common and endangered anurans. Ecological Applications, 11: 453-463.

Bea, A., Montori, A., Pascual, X. (1994). Herpetofauna dels Aiguamolls de l'Empordà. Pp. 359-407. En: Gosálbez i Noguera, J., Serra i Raventós, J., Velasco i Batlle, E. (Coords.). Els sistemas naturals dels aiguamolls de l'Empordà. Treballs de la Institució Catalana d'Història Natural, 13.

Beebee, T. J. C. (1991). Purification of an agent causing growth inhibition in anuran larvae and its identification as a unicellular unpigmented alga. Canadian Journal of Zoology, 69: 2146-2153.

Beebee, T. J. C., Wong, A. L. C. (1992). Prototheca-mediated interference competition between anuran larvae operates by resource diversion. Physiological Zoology,  65: 815-831.

Borrás, A. (1995). A white tailed wagtail Motacilla alba feeding on tadpoles. Butlletí del  Grup Catalá d'Anellament, 11: 57.

Cordero del Campillo, M., Castañón Ordóñez, L., Reguera Feo, A. (1994). Índice- catálogo de zooparásitos ibéricos. Segunda edición. Secretariado de publicaciones, Universidad de León.

Cruz, M. J., Pascoal, S., Tejedo, M., Rebelo, R. (2006). Predation by an exotic crayfish, Procambarus clarkii, on Natterjack Toad, Bufo calamita, embryos: Its role on the exclusion of this amphibian from its breeding ponds. Copeia, 2006: 274-280.

Cruz, M. J., Rebelo, R. (2005). Vulnerability of Southwest Iberian amphibians to an introduced crayfish, Procambarus clarkii. Amphibia-Reptilia, 26: 293-303.

Denton, J. S., Beebee, T. J. C. (1991). Palatability of anuran eggs and embryos. Amphibia-Reptilia, 12: 111-114.

Denton, J. S., Beebee, T. J. C. (1997). Effects of predator interactions, prey palatability and habitat structure on survival of natterjack toad Bufo calamita larvae in replicated semi-natural ponds. Ecography, 20: 166-174.

Díaz-Paniagua, C., Portheault, A., Gómez-Rodríguez, C. (2007). Depredadores de los anfibios adultos de Doñana: Análisis cualitativo. Munibe (Suplemento), 25: 148-157.

Fernández, J. P., Raga, J. A., Carbonell, E., Rodríguez-Babio, C. (1986). Sobre algunos nematodos parásitos encontrados en anfibios del género Bufo. Miscellània Zoològica, 10: 61-64.

Fernández, J. P., Raga, J. A., Carbonell, E., Rodríguez-Babio, C. (1987). Sobre algunos nematodos parásitos encontrados en anfibios del género Bufo. Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural (Sección Biológica), 83 (1-4): 93-100.

Fernández-Benáitez, M. J., Ortiz-Santaliestra, M. E., Lizana, M., Diéguez-Uribeondo, J. (2011). Differences in susceptibility to Saprolegnia infections among embryonic stages of two anuran species. Oecologia, 165 (3): 819-826.

Fernández-Cardenete, J. R., Ortega, F., García-Lozano, E., Novo, C. (2011). Depredación de puestas de Bufo calamita y de Pleurodeles waltl adultos por anátidas en una laguna mediterránea de montaña. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 91-96.

García-París, M., Montori, A., Herrero, P. (2004). Amphibia. Lissamphibia. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC, Madrid.

Gomez-Mestre, I., Keller, C. A. (2003). Experimental assessment of turtle predation on larval anurans. Copeia, 2003: 349-356.

Gomez-Mestre, I., Tejedo, M. (2002). Geographic variation in asymmetric competition: a case study with two larval anuran species. Ecology, 83: 2102-2111.

González de la Vega, J. P. (1988). Anfibios y reptiles de la provincia de Huelva. ERTISA, Huelva.

Gosá, A., Rubio, X., Etxaniz, M., Luengo, A., García-Cardenete, L., Ocen, M. (2009). Probables casos de parasitismo de Lucilia bufonivora (Diptera: Calliphoridae) en anuros del norte ibérico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 112-117.

Griffiths, R. A., Denton, J., Wong, A. L. C. (1993). The effect of food level on competition in tadpoles - interference mediated by protothecan algae. Journal of Animal Ecology, 62: 274-279.

Harris, D. J., Seabra-Babo, J., Tavares, J., Maia, J. P. M. C. (2013). Putative Ichthyophthirius identified in the amphibian Bufo calamita through molecular screening. Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 33 (1): 24-27.

Heusser, H. (2001). Eggs of Bufo calamita are toxic to Rana dalmatina tadpoles. Amphibia-Reptilia, 22: 363-365.

Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P., Martín, J. (2010). Predator recognition of native but not invasive turtle predators by naive anuran tadpoles. Animal Behaviour, 80 (3): 461-466.

Portheault, A., Díaz-Paniagua, C., Gómez-Rodríguez, C. (2007). Predation on amphibian eggs and larvae in temporary ponds: The case of Bufo calamita in Southwestern Spain. Revue D'Ecologie-La Terre Et La Vie,  62: 315-322.

Revilla, E. (1998). Organización social del tejón en Doñana. Tesis doctoral. Universidad de León.

Richter-Boix, A., Llorente, G. A., Montori, A. (2007). Hierarchical competition in pond-breeding anuran larvae in a Mediterranean area. Amphibia-Reptilia, 28: 247-261.

Tejedo, M. (1991). Effect of predation by two species of sympatric tadpoles on embryo survival in natterjack toads (Bufo calamita ). Herpetologica, 47: 322-327.

Tejedo, M. (1993). Size-dependent vulnerability and behavioral responses of tadpoles of two anuran species to beetle larvae predators. Herpetologica, 49: 287-294.

Vojtkova, L., Roca, V. (1993). Parasites of the frogs and toads in Europe. Part I. Protozoa. Revista Española de Herpetología, 7: 37-35.

Vojtkova, L., Roca, V. (1994). Parasites of the frogs and toads of Europe. Part II. Trematoda. Revista Española de Herpetología, 8: 7-18.

Weber, E. (1978). Distress calls of Bufo calamita and Bufo viridis (Amphibia - Anura). Copeia, 1978:354-356.

Iván Gómez-Mestre
Estación Biológica de Doñana (CSIC)

Fecha de publicación: 26-05-2009

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 18-09-2014

Gómez-Mestre, I. (2014). Sapo corredor - Epidalea calamita. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Martínez-Solano, I. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/