Sapo corredor - Epidalea calamita (Laurenti, 1768)

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Biología de la reproducción

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Key words: Natterjack toad, reproduction, population structure.

Biología de la reproducción y desarrollo

Epidalea calamita está descrito como especie de reproducción prolongada en el norte de Europa, mientras que tiene un comportamiento reproductivo más bien explosivo en el área mediterránea (Wells, 1977; Tejedo, 1988; Jakob et al., 2003; Richter-Boix et al., 2006) . En cualquier caso, el período reproductor no es continuo y está muy asociado a episodios de lluvia, si bien existe variación latitudinal y altitudinal en la fenología reproductiva de esta especie. En el sur peninsular, las primeras puestas pueden encontrarse a continuación de las primeras lluvias de otoño, o al comienzo del invierno, frecuentemente con un pico de reproducción entre enero y comienzos de marzo (Díaz-Paniagua, 1992; Tejedo, 1992c, a; Díaz-Paniagua et al., 2005) . En la mitad septentrional de la península la reproducción tiene lugar más tarde, entre febrero y comienzos de junio (Alvarez et al., 1992; Miaud et al., 2000; Garin-Barrio et al., 2007) . Con el incremento en latitud o altitud la fecha de puesta se retrasa hasta bien entrada la primavera o incluso al verano, llegando a retrasarse hasta mayo y junio en alta montaña (García-París et al., 2004) y en Francia (Jakob et al., 2003) y hasta agosto en Alemania (Sinsch, 1988) . En ocasiones las poblaciones pueden desdoblar su esfuerzo reproductor en dos pulsos, uno en otoño y otro en primavera (Richter-Boix et al., 2006) , o en varios picos de puesta durante un mismo periodo reproductor (Díaz-Paniagua et al., 2005).

Periodos de sequía seguidos por episodios de lluvia incitan a los machos a acudir a las charcas con rapidez y en muy poco tiempo (un par de días) pueden formarse grandes coros de machos cantando (Beebee, 1983; Tejedo, 1988) . Durante el día los machos permanecen escondidos en tierra en las inmediaciones de las charcas, a las que acuden durante la noche para llamar a las hembras (Díaz-Paniagua et al., 2005) . En las áreas en que E. calamita cría de forma prolongada y discontinua por espacio de varios meses, los eventos de reproducción están normalmente asociados a episodios de lluvia precedidos de cierta sequía y una temperatura mínima de 10 ºC (precedida de varios días de al menos 5 ºC de mínima; Banks y Beebee, 1986) . Los coros alcanzan el pico de actividad de 2 a 3 horas tras la puesta de sol y se alargan hasta 2 – 3 horas antes de amanecer (López-Jurado, 1983) , en función de las condiciones ambientales (temperatura y velocidad del viento) y el tamaño del coro. Los machos cantan desde la orilla o en zonas someras, en postura erguida (Guirado Romero y Díaz-Paniagua, 1991) . Si la densidad de individuos es muy alta, algunos machos pueden cantar desde el agua, flotando con las patas traseras estiradas (Beebee, 1983; López-Jurado, 1983) , al igual que otros bufónidos.

El canto es un ‘rrrrrrrrrrRUIP’ que recuerda al de un grillo pero más prolongado (http://www.amphibiaweb.org/sounds/Bufo_calamita.wav; http://www.fonozoo.com). La estructura del canto es de llamadas simples de 0 - 40 a 0 – 80 s de duración y 1.200 – 1.830 Hz de frecuencia fundamental, con 11 a 28 pulsos de 12 a 28 ms de duración individual y unos 49 cantos / min con intervalos de silencio de 0,25 s (Arak, 1988b; Tejedo, 1989) . La intensidad del canto varía en función del tamaño del macho y de las condiciones ambientales, tanto de temperatura como del contexto social. Los machos grandes producen cantos más intensos y de más bajas frecuencias que los machos pequeños (Arak, 1988b) , si bien la cadencia de la llamada está relacionada con la temperatura (Arak, 1988b) . Dependiendo de la relación entre el tamaño del cuerpo de agua y el número de individuos, los machos se distribuyen por la orilla (a profundidades de entre 1 y 7 cm preferentemente) en pequeños grupos de 4-8 individuos con 3- 4 m de separación entre individuos y distanciados de otros grupos similares por hasta 30- 40 m cuando las charcas son grandes (Beebee, 1983) . La extensión del coro depende del número de individuos, indicando que los machos mantienen las distancias en la medida que el tamaño de la charca lo permite (Guirado Romero y Díaz-Paniagua, 1991) . Estos números cambian reduciendo rápidamente el espacio entre machos hasta unos pocos centímetros cuando el número de individuos es alto. Los machos tienden a defender un territorio acústico cuyo tamaño está positivamente correlacionado con el tamaño del individuo y son frecuentes las luchas entre machos contiguos (Arak, 1988a, b) . Estas luchas entre machos están relacionadas con la razón de sexos operativa y no con la densidad de individuos per se (Tejedo, 1988) . Los machos usan la frecuencia del canto para determinar el tamaño de su oponente y los machos grandes desplazan a los pequeños fuera de su territorio (Arak, 1983) . Machos pequeños, a menudo más jóvenes, adoptan con frecuencia un comportamiento satélite, manteniéndose silenciosos dentro del territorio acústico de un macho de gran tamaño a la espera de interceptar hembras que se dirijan a éste. Los machos de mediano tamaño se comportan facultativamente como cantores o como satélites en función de la intensidad de los cantos circundantes (i.e. del tamaño de los demás machos; Arak, 1988a) . El éxito de combates entre machos por hembras ya en amplexo es mínimo (Tejedo, 1992b) . La proporción de machos cantores va disminuyendo en favor de la de machos silentes a medida que avanza la duración del coro (Guirado Romero y Diaz-Paniagua, 1991) .

La razón de sexos en las charcas durante la época reproductora está muy sesgada a favor de los machos (ver Estructura y dinámica de las poblaciones). La mitad de las hembras entran en amplexo con el primer macho que encuentran, mientras que la otra mitad visita varios machos antes de amplexarse, con una tendencia a preferir machos grandes con un canto de elevada intensidad y baja frecuencia (Arak, 1988b; Tejedo, 1992b) .

El amplexo en E. calamita es subaxilar. Las hembras procuran rechazar machos que no estén cantando (Arak, 1988b) , aunque a pesar de sus esfuerzos (emiten llamadas de suelta y se entierran en el fango y entre la vegetación) es raro que una vez amplexadas logren sacudirse al macho de encima (Arak, 1988b) . Los amplexos pueden durar entre 1 y 24 horas (Lopez-Jurado, 1983; Arak, 1988b) . En ocasiones pueden verse grupos de machos pugnando unos con otros por amplexar a la hembra y formando una mêlée que con frecuencia termina ahogando a la hembra.

La permanencia de los adultos en las charcas durante la época de cría es muy diferente entre machos y hembras. En Cumbria, Inglaterra, los machos permanecen en las charcas cantando y aguardando la oportunidad de conseguir amplexos entre 1 y 40 días, y obtienen entre 0 y 7 amplexos por temporada (Arak, 1988b) . Las hembras en cambio permanecen sólo una o dos noches en la charca, se amplexan, realizan la puesta y se marchan (Salvador y Carrascal, 1990) . El éxito reproductor en los machos está indirectamente ligado al tamaño corporal porque machos más grandes tienen una permanencia en las charcas más prolongada y ésta sí está asociada al éxito reproductor (Arak, 1988b; Tejedo, 1992b) . En cambio el éxito reproductor de las hembras crece exponencialmente con su tamaño y también depende del momento en que se realiza la puesta, ya que las puestas tardías sufren mayor riesgo de desecación (Tejedo, 1992a) .

La puesta tiene la estructura de un largo cordón gelatinoso (de hasta unos 2 m y 5- 10 mm de grueso) depositado en forma de madeja sobre el fondo en el que los huevos están dispuestos en una ó dos filas. Las puestas se realizan en la orilla de las charcas, en áreas bien soleadas y desprovistas de cobertura vegetal, a una profundidad que varía entre 3 y 16 cm (López-Jurado, 1983; Díaz-Paniagua et al., 2005) . El número de huevos y el tamaño de los mismos covaría con el tamaño de la hembra, si bien existe una relación de costes-beneficios entre el tamaño de puesta y el tamaño de huevo (Marangoni et al., 2008) . El número de huevos por puesta oscila entre 1.500 y 5.620 y el tamaño de huevo entre 1 y 1,65 mm (Beebee, 1983; Arak, 1988b; Marangoni et al., 2008) . El tamaño de la puesta y el tamaño del huevo covarían con el tamaño de la hembra (ver Variación geográfica).

La duración del desarrollo embrionario es variable y es función de la temperatura, pero puede durar entre 5 y 12 días en el sur peninsular (González de la Vega, 1988) . El tamaño de los renacuajos recién eclosionados (antes de que comiencen a alimentarse ellos mismos) es función del tamaño del huevo y de la duración del periodo embrionario, y varía entre 3,5 y 8 mm (García-París et al., 2004) . Los renacuajos son negruzcos y pequeños comparados con la mayoría de otros anfibios (ver Descripción). Como en el resto de los anfibios, la duración del periodo larvario depende de las condiciones ambientales en que se desarrollan, pero tiene un periodo larvario comparativamente más corto que el del resto de los anfibios europeos (Beebee, 1983) . Este corto periodo larvario parece ser una adaptación a los ambientes temporales y hasta efímeros en los que cría. Altas densidades larvarias afectan negativamente al crecimiento y causan retrasos en la fecha de metamorfosis (Tejedo y Reques, 1992; Golay y Durrer, 1994; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002) . Sin embargo, el estadio en el que los renacuajos se ven expuestos a condiciones de bajas ingestas tiene una gran importancia; si los renacuajos han disfrutado de buenas condiciones de crecimiento iniciales, pueden alcanzar la metamorfosis sin retrasos a pesar de experimentar competencia intraespecífica (Tejedo y Reques, 1994) . Los renacuajos de E. calamita sufren mortandades masivas, a lo largo de toda su distribución, causadas por la desecación de los efímeros cuerpos de agua en que a menudo se desarrollan (García-París et al., 2004) . Los renacuajos de E. calamita parecen no ser capaces de acelerar su desarrollo en respuesta a la desecación de la charca (Reques y Tejedo, 1997; Brady y Griffiths, 2000) , aunque en ocasiones, a baja densidad, sí se ha detectado un efecto de aceleración (Tejedo y Reques, 1994) . En cualquier caso, este efecto está muy matizado por el efecto de la densidad larvaria y la disponibilidad de alimento. La densidad larvaria fluctúa mucho, con extremos de unos 1.000 renacuajos por litro en el núcleo de agregaciones de larvas (ver Comportamiento), y unas densidades más frecuentes de unos 6-7 renacuajos por litro. La densidad larvaria ejerce un importante efecto negativo sobre la talla de los metamórficos (Tejedo y Reques, 1992; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002) . La competencia interespecífica, por los recursos o por interferencia, con otros anfibios puede también afectar sensiblemente la fecha de metamorfosis y el tamaño alcanzado (Bardsley y Beebee, 1998; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002 ; ver Interacciones entre especies).

Los renacuajos sobreviven por encima de los 10 ºC , aunque el desarrollo transcurre normalmente  por encima de los 20 ºC (Beebee, 1983) . Dada la sensibilidad de la tasa de desarrollo y la tasa de crecimiento a las condiciones ambientales, el periodo larvario y el tamaño en metamorfosis muestran mucha variación. El periodo larvario tiene generalmente una duración de entre 24 y 54 días (Banks y Beebee, 1987; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002; García-París et al., 2004) , la talla tras la metamorfosis varía entre 6,7 y 13 mm (Beebee, 1983; García-París et al., 2004) y el peso entre 40 y 100 mg (Tejedo y Reques, 1992; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002) .

Los juveniles recién metamorfoseados pueden permanecer durante unos días en la orilla de las charcas, alimentándose de pequeños invertebrados asociados al limo. Posteriormente los animales se dispersan y se sabe relativamente poco de lo que sucede con ellos. La tasa de crecimiento juvenil es muy alta, creciendo entre tres y cuatro veces su tamaño inicial en pocos meses hasta alcanzar entre 30 y 50 mm en su segundo año de vida en las poblaciones inglesas (Beebee, 1983) y de 26 a 40 mm en España (Salvador, 1985) . Los datos más detallados sobre tasas de crecimiento juvenil están basados en estudios en condiciones artificiales. En situación de mesocosmos en Holanda, los juveniles de E. calamita crecieron 10 mm desde junio al otoño (Boomsma y Arntzen, 1985) . En un experimento de laboratorio en España, los juveniles crecieron de 15 a 70 mg en cinco semanas en condiciones de humedad (potencial hídrico de -150 kPa) y alimento ad libitum (Gómez-Mestre y Tejedo, 2005) . No obstante, esta tasa de crecimiento se vio reducida en un sustrato más seco (-1150 kPa), en el que los juveniles solamente alcanzaron 47 mg en el mismo plazo. A estas diferencias contribuyeron que en el ambiente seco los juveniles pasaran más tiempo inactivos enterrados, y que disminuyera su eficacia de captura de presas (Gómez-Mestre y Tejedo, 2005) .

Estructura y dinámica de poblaciones

Como en muchos otros anfibios (Morrison y Hero, 2003) , en E. calamita parece existir una relación entre la latitud y la tasa de crecimiento post metamorfosis que deviene en diferencias latitudinales en tamaño. En el caso de las hembras, también existe variación latitudinal en la fecha de madurez sexual, la longevidad, y el periodo reproductivo potencial, aumentando éstas con la latitud a expensas de una reducción en el tamaño corporal (Leskovar et al., 2006) . Así, tanto machos como hembras pueden madurar a los dos años de edad y con unos 43 mm de SVL en Europa central e Inglaterra (Denton y Beebee, 1993) , pudiendo retrasarse a los tres años en algunas poblaciones inglesas (Banks et al., 1993) , y hasta los cuatro años en Suecia (Boomsma y Arntzen, 1985) . En España por lo general también alcanzan la madurez sexual a los dos años (Tejedo et al., 1997; Díaz-Paniagua et al., 2005; Leskovar et al., 2006) . El tamaño mínimo de los machos encontrados en amplexo en Córdoba fue de 50,3 mm (López-Jurado, 1983) , mientras que el tamaño de los individuos que se reproducen por primera vez en Lleida fue de 77,2 y 81,0 para machos y hembras, respectivamente (Leskovar et al., 2006) . Los individuos de dos años que se reprodujeron por primera vez constituyeron una pequeña fracción de los adultos reproductores (11,4% de los machos y 8,1% de las hembras; Leskovar et al., 2006) . La vida media es de 3 años en los machos y de 4 en las hembras, con una edad máxima promedio de 8 años para ambos sexos (Leskovar et al., 2006) , aunque ocasionalmente se han encontrado hembras de 10 y hasta 17 años de edad (Banks et al., 1993) .

Las estimas de razón de sexos pueden variar notablemente dependiendo de si se calculan en las charcas de reproducción o en el medio terrestre. Beebee (1983) sugiere que el rango habitual de variación entre poblaciones en la razón de sexos puede ser de 1,7-4:1. Observaciones en el medio terrestre y fuera de la época reproductora en la Reserva Biológica de Doñana dieron estimas de razón de sexos de 1,16:1 (Díaz-Paniagua et al., 2005) .

La densidad estimada de individuos varía en Inglaterra entre 3 y 62.9 individuos ha^-1, (Denton y Beebee, 1993) y en Holanda entre 20 y 60 individuos por ha^-1 (Boomsma y Arntzen, 1985) . La densidad poblacional condiciona el tamaño corporal, al menos en el caso de los machos durante su primer año de edad, dándose una correlación negativa entre ambos (Denton y Beebee, 1993) . La densidad poblacional depende principalmente de la producción de juveniles, y ésta depende de la cantidad y permanencia de charcas apropiadas disponibles en el entorno, sin que parezca haber una mortandad juvenil denso-dependiente (Beebee et al., 1996) .

La dinámica de las poblaciones de E. calamita puede ajustarse a un sistema de metapoblaciones en el que el flujo de migración entre lugares de cría está muy sesgado a favor de las hembras (Sinsch, 1992) . Un análisis genético (basado en microsatélites) de la estructura poblacional en tres regiones de Inglaterra indicó la existencia de una metapoblación mixta, en el que los demes presentaban una escasa pero significativa diferenciación genética con un patrón de aislamiento por distancia (Rowe et al., 2000) . La existencia de núcleos poblacionales con mayor diversidad y tamaño poblacional efectivo sugirió que en algunas áreas el flujo génico podía ser asimétrico y por tanto darse una situación de islas-continente, en el que al menos una de la subpoblaciones fuera más estable que el resto y ejerciera de fuente (Rowe et al., 2000; Stevens et al., 2006) . La calidad y estructura del paisaje en la matriz entre núcleos poblacionales es importante para la dispersión de los juveniles (ver Comportamiento). Las áreas urbanas y la red de carreteras sin embargo fragmentan y aislan los núcleos poblacionales, impidiendo el establecimiento de las estructuras metapoblacionales que se organizan en extensas áreas naturales protegidas en las que los cuerpos de agua se hallan intermitentemente distribuidos (Rowe et al., 2000) . En Europa central y en Inglaterra la diversidad genética es con frecuencia baja y los tamaños efectivos de población también, incluso en los casos en los que aún no se aprecian déficit de heterocigotos (Beebee y Rowe, 2000; Stevens et al., 2006) . En algunos casos se ha podido comprobar que la reducción en la diversidad genética está unida a una reducción en el fitness o eficacia biológica (Rowe y Beebee, 2003) . Estimas genéticas obtenidas mediante análisis de aloenzimas en poblaciones alemanas indicaron la existencia de segregación temporal de poblaciones en una misma localidad, llegando a presentar mayores distancias genéticas entre poblaciones temporales en una misma localidad que entre poblaciones sincrónicas de localidades diferentes (Sinsch, 1992) . En concordancia con la hipótesis de Iberia como refugio pleistocénico de E. calamita (ver Origen y evolución), existe una pronunciada clina latitudinal de diversidad genética neutral. Así, las poblaciones ibéricas analizadas presentan una alta diversidad genética que va disminuyendo con la latitud y se reduce drásticamente en los bordes septentrionales de la distribución (Beebee y Rowe, 2000; Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Las poblaciones estudiadas en el sur peninsular mostraron, al contrario que las poblaciones del norte de Europa, una escasa diferenciación poblacional, una ausencia de aislamiento por distancia, y un flujo génico estimado moderado a alto (Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Esta falta de estructura geográfica (la mayor parte de la variación genética se encuentra dentro de población) sugiere la persistencia de flujo génico entre poblaciones ó un aislamiento muy reciente de las mismas (Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Sin embargo las poblaciones de E. calamita en el sur peninsular no deben considerarse genéticamente homogéneas puesto que existen entre ellas notables divergencias en variación genética cuantitativa, al menos en lo referente a su capacidad larvaria de tolerancia al estrés osmótico (Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Esta discordancia entre la variación genética neutral y la variación genética adaptativa señala la necesidad de incorporar ésta última a los estudios de conservación, puesto que los marcadores neutrales pueden obviar divergencias adaptativas muy significativas.

Recientemente se ha realizado un intento de aplicar análisis bayesianos a información genética poblacional obtenida por microsatélites para delimitar analíticamente las poblaciones (Rowe y Beebee, 2007) . Este tipo de herramientas pueden también tener una aplicación inmediata en la conservación de las poblaciones naturales ya que permiten determinar qué núcleos poblacionales conviene mantener conectados facilitando el flujo génico mediante una gestión adecuada del hábitat.

Referencias

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  Iván Gómez-Mestre
Estación Biológica de Doñana (CSIC)

Fecha de publicación: 26-05-2009

Gómez-Mestre, I. (2009). Sapo corredor - Epidalea calamita. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/