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Key words: Pond Slider, interactions, predators, parasites, pathogens.
Interacciones con otras especies Los galápagos del género Trachemys llevan suficiente tiempo asilvestrados en humedales ibéricos como para empezar a tener información acerca de su capacidad de interferencia con las especies con las que comparten estos ecosistemas. El potencial invasor de esta especie es muy elevado, y el impacto en los ecosistemas que ocupa se hace cada vez mas patente en los humedales españoles (Marco et al., 2003). Como depredadora, se ha confirmado la depredación de Trachemys scripta scripta sobre puestas y adultos de carpas (Cyprinus carpio) especialmente durante el periodo de reproducción de estos peces, a principios de verano, durante los años 2004, 2007 y 2008. (Martínez-Silvestre y Soler-Massana, 2009). Los galápagos esperan a las carpas en el agua, cerca de la orilla. Cuando la hembra de carpa realiza el movimiento de "fregado" sobre el fondo fangoso de la orilla (momento en que se produce la ovoposición), el galápago se sumerge y empieza a consumir los huevos (Martínez-Silvestre y Soler-Massana, 2009). T. scripta puede depredar sobre las especies nativas de galápagos ibéricos. Se ha observado la depredación de un juvenil de Mauremys leprosa por Trachemys scripta (Álvarez López y Traverso Martínez, 2015)1. Respecto a la interferencia con aves, se ha visto un efecto negativo de Trachemys en la reproducción de aves acuáticas. En particular, se ha detectado la expulsión de adultos de parejas nidificantes de Zampullín chico (Tachybaptus ruficollis) de su nido, por parte de hembras de Trachemys al utilizarlos como lugares de asoleamiento (Figura 1) en los periodos 2008, 2009 y 2010 en las Reservas Naturales del Río Llobregat (Barcelona) (Martínez-Silvestre et al., 2010).
Figura 1. T. scripta utilizando un nido de Tachybaptus ruficollis para asolearse. © F. López.
En cuanto a la interferencia con anfibios, se ha observado que los renacuajos de rana común (Pelophylax perezi) y sapo de espuelas (Pelobates cultripes) son capaces de reconocer de forma innata las señales químicas de los galápagos autóctonos como depredadores, pero parecen no reconocer a los exóticos, con los que no han compartido una larga historia evolutiva (Polo-Cavia et al., 2010b). Puesto que las larvas necesitan realizar un aprendizaje para reconocer al depredador exótico, este desajuste adaptativo podría representar una ventaja depredadora para las especies exóticas de galápagos sobre los anfibios (Polo-Cavia et al., 2010b).
Interacciones con los galápagos autóctonos La interacción entre T. scripta y M. leprosa puede variar entre distintas áreas. Cuando la favorabilidad ecogeográfica de M. leprosa es alta, la favorabilidad para T. scripta es baja, lo que sugiere que en estas zonas M. leprosa puede resistir la intrusión de T. scripta (Romero et al., 2014)1. Los reptiles son animales ectotermos, es decir, no emplean energía con la finalidad de producir calor, tienen bajas tasas de producción de calor metabólico y un pobre aislamiento térmico en comparación con aves y mamíferos (Pough et al., 2001), por lo que para poder llevar a cabo sus funciones vitales, necesitan energía solar, ya sea de forma directa (asoleándose), o indirecta (utilizando el calor radiante del sustrato o del aire circundante). Este hecho es aun más evidente en individuos acuáticos como los galápagos, que habitan en un medio con alta conductividad térmica y una alta capacidad calorífica (Hutchison, 1979; Seymour, 1982). En estos animales, el asoleamiento resulta indispensable no sólo para termorregular, sino también para activar la síntesis de la forma activa de la vitamina D3, implicada en el metabolismo y absorción de calcio, especialmente importante en las hembras durante el proceso de foliculogénesis (Frye, 1991; Campbell, 2004). Fuera del agua, dicho asoleamiento tiene el beneficio adicional de evitar el establecimiento de algas en el caparazón, reduciendo el riesgo de infección por hongos y parásitos (Edgren et al., 1953; Hulse, 1976), Experimentos realizados con el galápago de Florida (T. s. elegans) y el galápago europeo (Emys orbicularis), demostraron la competencia entre ambas especies por los recursos de asoleamiento (Cadi y Joly, 2003; 2004). Los resultados evidenciaron el efecto negativo de la especie exótica, que no sólo desplazaba a E. orbicularis a sitios subóptimos para el asoleamiento, sino que también afectaba negativamente a su tasa de supervivencia (Cadi y Joly, 2003; 2004). En Doñana se han observado diferencias en las tasas de crecimiento en las especies autóctonas en áreas ocupadas por las tortugas invasivas (Andreu et al. 2003). También hay experimentos hechos con recién nacidos que muestran similar desplazamiento de galápagos exóticos sobre europeos en zonas de asoleamiento (Marco y Andreu, 2005). Los experimentos realizados por Díaz-Paniagua et al. (2005), confirmaron también que los galápagos leprosos (Mauremys leprosa) dejaban de ocupar los lugares de asoleamiento por los que mostraban preferencia, cuando se introducían en las mismas piscinas que individuos de T. s. elegans. Polo-Cavia et al. (2010a) demostraron igualmente la dominancia de T. s. elegans, comprobando que en su presencia, el galápago leproso no sólo reducía el tiempo total de asoleamiento, sino que lo hacía en periodos más cortos y evitando asolearse de forma apilada con los individuos exóticos (Polo-Cavia et al., 2010a). La competencia por otros recursos, como los alimenticios, con las especies de galápagos autóctonos ibéricos, no ha llegado a demostrarse hasta la actualidad. La comparación de la dieta de T. s. elegans con la de Mauremys leprosa y Emys orbicularis en lagunas del Huelva, no reveló cambios substanciales en la dieta de las especies nativas que pudieran estar relacionados con la introducción de los galápagos exóticos (Pérez-Santigosa et al., 2011). Trachemys scripta elegans es un foco de infección y transmisión de parásitos para las especies de galápagos nativos de la Península Ibérica como los trematodos del género Polystoma sp. a las poblaciones ibéricas de M. leprosa (Meyer et al., 2015) y Spirorchis elegans a E. orbicularis (Iglesias et al., 2015)1.
Estrategias antidepredatorias Los galápagos presentan diferentes estrategias para defenderse de sus predadores. Al igual que otros quelonios, ante un peligro inminente utilizan su caparazón como defensa, escondiendo en él las patas, cabeza y cola. Durante los periodos de asoleamiento fuera del agua (sobre troncos, rocas, vegetación, etc.), los galápagos pueden esconderse ante una amenaza, pero también pueden huir lanzándose al agua y dirigiéndose al fondo, donde se quedan inmóviles hasta que pasa el peligro. Polo-Cavia et al. (2008), comprobaron que existen diferencias en la respuesta antidepredatoria de galápagos autóctonos procedentes del medio natural y galápagos exóticos de semi-cautividad, que pueden conferir ventajas a la especie exótica. Mientras que el galápago leproso, M. leprosa, pasa de la táctica de esconderse a la huída lo antes posible, el galápago de Florida, T. s. elegans, es capaz de aguantar más tiempo escondido en el caparazón, evitando así los costes asociados a la huída al agua. Además, para una misma longitud de caparazón, la forma más redondeada del caparazón del galápago de Florida, le proporciona una mayor inercia térmica, que se traduce en una mayor capacidad para mantener su temperatura corporal ante cambios de temperatura ambientales como el ocasionado al lanzarse al agua ante un depredador (Polo-Cavia et al., 2009). Experimentalmente se ha comprobado que cangrejos rojos americanos (Procambarus clarkii) pueden depredar recién nacidos de Emys pero son incapaces de capturar Trachemys de la misma edad, puesto que responden de forma agresiva al cangrejo intentando morderlo (Marco y Andreu, 2005).
Depredadores Hasta el momento se han aportado datos acerca de intentos de depredación sobre galápagos adultos por parte de garzas reales (Ardea cinerea) en el Delta del Río Llobregat (Barcelona) (Ehrlich, 2008). Las puestas de galápagos pueden sufrir una alta depredación, como observó Pérez-Santigosa (2007) en las poblaciones establecidas en las lagunas de Huelva, donde los principales depredadores eran ratas. De un total de 51 y 42 nidos controlados en cada una de estas lagunas, se detectó una tasa de depredación del 88 y 49% respectivamente. Asimismo, en las orillas del pantano de Foix (Barcelona) se ha detectado la depredación por zorros (Vulpes vulpes) sobre las puestas de galápagos exóticos (Martínez Silvestre et al., 2010).
Figura 2. Heces de zorro (Vulpes vulpes) compuestas por cáscaras de huevo de Trachemys en el Foix (Barcelona). © A. Martínez-Silvestre
Parásitos La fauna helmíntica de T. scripta ha sido ampliamente estudiada en sus áreas de origen (Rosen y Marquardt, 1978; Baker, 1979; Esch et al., 1979; Esch et al., 1993; Moravec y Vargas-Vázquez, 1998). Sin embargo, son pocos los estudios realizados para determinar la fauna parasitaria de estos galápagos exóticos en España. La escasa información disponible describe la fauna helmíntica de individuos de T. s. elegans de dos poblaciones establecidas en Andalucía (Hidalgo-Vila et al., 2009), y de individuos capturados en varias localidades de Valencia (Navarro et al., 2006). Las prevalencias totales de infección registradas en Andalucía oscilaron entre el 59,3% (sobre un total de 27 galápagos) y 93,8% (N=32) (Hidalgo-Vila et al., 2009), mientras que en Valencia fue únicamente del 8,7% (n total=23) (Navarro et al., 2006). Se han identificado cuatro especies de Nematodos (Serpinema microcephalus, Falcaustra donanaensis, Falcaustra sp. y Physaloptera sp.) y una de Trematodos (Telorchis annulata), en ejemplares de T. s. elegans de la península Ibérica (Hidalgo-Vila et al., 2006a, 2009; Navarro et al., 2006; Aparicio et al., 2008; Martínez-Silvestre et al., 20131). En su hábitat natural de distribución (Región Neártica) hay descritas hasta 17 especies de helmintos parásitos, siendo Serpinema trispinosus y Neoechinorrhynchus las especies más frecuentes (Rosen y Maquardt, 1978; Moravec y Vargas-Vázquez, 1998). Ninguna de esas especies de parásitos han sido detectadas en individuos de T. s. elegans en España, sino que por el contrario, aparecen infectados por parásitos comunes de los galápagos autóctonos M. leprosa y E. orbicularis. Serpinema microcephalus es la especie de nematodo más frecuentemente identificada en las poblaciones reproductoras de galápagos exóticos, T. s. elegans, analizadas en Andalucía. Se trata de un helminto de ciclo de vida indirecto, común en galápagos de la Región paleártica (Baker, 1979), previamente descrito en M. leprosa (Lopez-Neyra, 1947; Lluch et al., 1987; Cordero del Campillo et al., 1994; Roca et al., 2005) y E. orbicularis (Baker, 1979; Kirin, 2001). La identificación de S. microcephalus en T. s. elegans, evidencia una nueva colonización del parásito, que ha ocupado en los galápagos exóticos el nicho ocupado por S. trispinosus en su área natural de distribución (Hidalgo-Vila et al., 2009). Falcaustra donanaensis fue el segundo parásito más frecuente en los galápagos exóticos en Andalucía. Este nematodo de ciclo directo se identificó por primera vez en las poblaciones de galápago autóctono M. leprosa, de un área que no ha sufrido la invasión por galápagos exóticos, la Reserva Biológica de Doñana (Huelva) (Hidalgo-Vila et al., 2006b), lo que indica que no se trata de un parásito exótico introducido por T. s. elegans y que su aparición en dichos galápagos, al igual que ha ocurrido con S. microcephalus, es el resultado de la colonización de un nuevo hospedador. Se han detectado otros nematodos pertenecientes al género Falcaustra tanto en Andalucía como en Valencia, pero no se ha podido confirmar la especie. La aparición de nematodos del género Physaloptera en un galápago exótico de Andalucía, constituye igualmente la primera cita de nematodos de este género en galápagos exóticos en la Región paleártica (Hidalgo-Vila et al., 2009). Resulta frecuente la presencia de trematodos del género Telorchis en los galápagos autóctonos M. leprosa y E. orbicularis (López-Román, 1974; Cordero del Campillo et al., 1994; Roca et al., 2005), sin embargo, su presencia en T. s. elegans en Valencia constituye la primera cita de este género en galápagos exóticos en España (Navarro et al., 2006), Recientemente se ha confirmado la presencia del parásito Telorchis annulata en ejemplares de T. s. elegans capturadas en Valencia (Aparicio et al., 2008).
Enfermedades Poco se conoce sobre el estado sanitario de las poblaciones naturales de T. scripta. Fuera de su área natural de distribución, se han realizado estudios en Italia (Soccini y Ferri, 2004) y España (Martínez-Silvestre et al., 2004, 2005; Hidalgo-Vila, 2006). Los resultados de Italia evidencian la presencia de microorganismos patógenos en T. s. elegans de varias localidades, así como individuos con lesiones pulmonares y hepáticas (Soccini y Ferri, 2004). Con el objetivo de diagnosticar las posibles patologías presentes en estos galápagos exóticos, se han realizado análisis anatómicos macroscópicos (necropsias) y microscópicos (histologías) de individuos extraídos del medio natural, durante la ejecución de proyectos de erradicación. Además, se han realizado análisis microbiológicos generales para aislar e identificar posibles agentes causales de enfermedad (Martínez-Silvestre et al., 2005; Hidalgo-Vila, 2006) y análisis específicos para la detección de Salmonella (Hidalgo-Vila et al., 2008). En las dos poblaciones de galápagos exóticos T. s. elegans analizadas en Andalucía se detectó que los individuos sufrían un estado general de inmunodepresión. Más del 70% de los 66 individuos analizados resultaron enfermos, siendo las enfermedades hepáticas, seguidas de las pulmonares y renales las más frecuentes en ambas poblaciones (Hidalgo-Vila, 2006). La enfermedad diagnosticada con mayor frecuencia fue la metamorfosis grasa hepática o lipidosis hepática. Detectada en casi el 85% de los individuos enfermos, esta patología ocasiona importantes carencias metabólicas y la consecuente bajada de las defensas del organismo, que favorece la aparición concomitante de afecciones de tipo renal, entérica o pulmonar (Frye et al., 1991), también diagnosticadas en este estudio (Hidalgo-Vila, 2006). Es el caso de la nefritis intersticial, patología renal detectada en ambas poblaciones, y secundaria a lipidosis hepática en casi el 80% de las ocasiones. Además, se han detectado un elevado número de enfermedades pulmonares como fibrosis pulmonar, neumonía y bronconeumonía. Aunque con menor frecuencia, se han diagnosticado casos de diabetes, hepatitis, enteritis, gota, septicemia e incluso un caso de teratoma ovárico benigno (Hidalgo-Vila et al., 2006a) y varios casos de pancreatitis causadas por parásitos helmintos (Hidalgo-Vila et al., 2011). También en esta comunidad se han descrito varios casos de enteritis en T. s. elegans asilvestradas de Barcelona (Martínez-Silvestre et al., 20131). También en España, se ha descrito un caso de calcinosis cutis en T. s. elegans mantenida en semilibertad (Martínez-Silvestre y Frye, 2002). Mediante análisis microbiológicos generales, se han aislado herpesvirus, micoplasmas y bacterias gram negativas pertenecientes a 12 géneros diferentes en casi el 80% (n= 46) de los individuos de T. s. elegans analizados en Andalucía (Hidalgo-Vila, 2006). Muchos de estos microorganismos, como herpesvirus, Aeromonas hydrophila, Mycoplasma agassizii, Pasteurella testudini, Pseudomonas maltophila, Klebsiella pneumoniae o Hafnia alvei, han sido descritos con anterioridad como patógenos o potencialmente patógenos en reptiles e incluso en humanos (Snipes et al., 1980; Goldstein et al., 1981; Jacobson et al., 1991; Jacobson, 2000; Jagger, 2000; Henton, 2003; Origgi et al., 2004; Soares et al., 2004; Wellehan et al., 2004; 2005). En estas poblaciones de T. s. elegans en las que más del 70% de los individuos resultaron enfermos, algunos de estos microorganismos fueron identificados como los posibles agentes causales de muchas de las patologías diagnosticadas (Hidalgo-Vila, 2006), y por tanto, foco de infección y transmisión de enfermedades a las poblaciones de galápagos autóctonos y a humanos. Resultados muy parecidos se han obtenido asimismo en los cultivos microbiológicos realizados en tortugas capturadas en Valencia, donde se aislaron infecciones bacterianas pulmonares en el 35,8 %, hepáticas en el 27, 4 %, esplénicas en el 15,6 %, y renales en el 35,8 %. En todas ellas, Aeromonas hydrophila fue el aislamiento bacteriano mayoritario (Aparicio et al., 2008). En este mismo estudio, la presencia de herpesvirus se confirmo en un 10,7 % de las tortugas muestreadas. A diferencia de las poblaciones estudiadas en Andalucía, la mayoría de los ejemplares analizados de T. s. elegans extraídos del medio natural en Cataluña (Pantano del Foix), procedían de cautividad. De ellos, el 75% de los 20 individuos analizados padecía lipidosis hepática, describiéndose además un caso de hepatitis concomitante a la lipidosis, dos casos de neumonía y uno de pancreatitis (Martínez- Silvestre et al., 2005). Salmonella, es una enterobacteria ampliamente distribuida en el medio, causante de la enfermedad conocida como salmonelosis. Al ser los quelonios portadores asintomáticos de esta bacteria pueden representar una fuente de transmisión de salmonelosis a otras especies animales y a humanos (Chiodini y Sundberg, 1981; Woodward et al., 1997; Warwick et al., 2001; CDC, 2008). Los análisis específicos para la detección de Salmonella en las poblaciones de T. s. elegans establecidas en Andalucía, indican que las frecuencias de aparición son bajas (5.7%, sobre un total de 94 ejemplares analizados), y similares a las registradas en otros galápagos exóticos (Trachemys sp., Graptemys sp. y Pseudemys sp.), mantenidos en cautividad (5.1%, n ejemplares analizados=39) (Hidalgo-Vila et al., 2008). Tanto en individuos procedentes del medio natural como de cautividad, se identificaron variedades de la bacteria (serotipos) patógenas en humanos. Sin embargo, los serotipos aislados no coinciden entre ambos grupos, y sólo en individuos de cautividad, se han aislado serotipos descritos con anterioridad como agentes causantes de salmonelosis en humanos (Hidalgo-Vila et al., 2008). Algunos de los serotipos aislados en Cataluña, son variantes con formulas antigénicas aisladas únicamente en reptiles y se desconoce su efecto en humanos (Martínez-Silvestre et al., 2005). En el Foix (Barcelona), se ha confirmado recientemente la presencia de Salmonella y otros agentes patógenos de riesgo ecológico en los ejemplares capturados. Se ha aislado Salmonella arizonae en el tejido cloacal del 13 % de los galápagos exóticos capturados (Martínez -Silvestre et al., 2010). En Mallorca se han detectado tortugas asilvestradas portadoras de Salmonella sp. (Pinya y Cuadrado, 2007) y en los cultivos realizados en Valencia destaca el aislamiento de Salmonella rissen (Aparicio et al., 2008). En el este peninsular se ha detectado Salmonella en el 15% de los individuos examinados (Marin et al., 20131). Por otro lado, en individuos cautivos se han detectado casos de multiexcrección de Salmonella (liberación de mas de una variedad de la bacteria por un mismo galápago) (Hidalgo-Vila et al., 2008), lo que aumenta el riesgo de infección a humanos y evidencia el riesgo que constituye el manejo inadecuado de estos animales en cautividad.
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Albert Martínez-Silvestre1, Judit Hidalgo-Vila2, Natividad Pérez-Santigosa2, Carmen Díaz-Paniagua2 Fecha de publicación: 11-03-2011 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 12-11-2015 Martínez-Silvestre, A., Hidalgo-Vila, J., Pérez-Santigosa, N., Díaz-Paniagua, C. (2015). Galápago de Florida – Trachemys scripta. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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