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Key words: Eastern Mosquitofish, reproduction, demography.
Biología de la reproducción Sistema de emparejamiento En hembras capturadas al final de la estación reproductora (finales de septiembre-principios de octubre) en Cataluña se observó paternidad múltiple, teniendo cada hembra larvas con 3-4 machos. En una elevada proporción hubo un macho dominante que contribuyó a la mayor proporción de larvas de cada hembra. Las hembras que tuvieron más larvas a menudo se emparejaron con más machos (Zeng et al., 2017)2. Es una especie ovovivípara de fecundación interna, muy precoz sexualmente (puede alcanzar la madurez a las 6 semanas después de haber nacido). La cópula se realiza por un breve contacto entre el extremo del gonopodio del macho con el gonoporo femenino.
Figura 1. Hembra grávida de gambusia. (C) C. González-Revelles
No está claro si la madre aporta nutrientes a los embriones durante su desarrollo (matrotrofía) o no (lecitotrofía), dado que existen observaciones que apuntarían hacia ese aporte de nutrientes (Wourms, 1981; Constantz, 1989; Reznick y Miles, 1989; Marsh-Matthews et al., 2005) y estudios que concluyen lo contrario (Reznick, 1981; Meffe, 1986; Wourms et al., 1988; Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997). Incluso se ha apuntado la posibilidad de que distintas poblaciones de Gambusia puedan diferir en el grado de provisionamiento maternal a los embriones en desarrollo (Reznick, 1981). Tamaño en la madurez El rango de tamaño en la madurez varía entre 16,9 y 21,3 mm en machos y entre 14,1 y 25,1 mm en hembras. La talla en la madurez varía latitudinalmente, madurando en las poblaciones norteñas con una talla menor (Benejam et al., 2008). La longitud de madurez en el Guadalquivir es de 35 mm para las hembras 1+ y 27-30 mm para las 0+ y en el caso de la laguna de Zóñar de 27 mm para cohorte 1+ y 26 mm para la 0+ (Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997). Fecundidad Las hembras de G. holbrooki realizan varias puestas durante un único período reproductor. El tiempo que transcurre entre que una hembra libera una camada y fertiliza a la siguiente es una semana aproximadamente, por lo tanto, esta especie teóricamente puede tener una puesta cada tres-cuatro semanas (Krumholz, 1948; Reznick, 1981). En la península, se han sugerido de cinco a seis camadas durante el período reproductor (Fernández-Delgado, 1989; Pérez-Bote y López, 2005). El esfuerzo reproductor de G. holbrooki está relacionado con la edad. Las hembras de mayor edad y tamaño son capaces de producir mayor número de larvas, aunque los individuos jóvenes son los que mayor esfuerzo reproductivo realizan (Krumholz, 1948; Hughes, 1985; Tedesco et al., 2008). Además del tamaño de la hembra, el tamaño de la camada está determinado por otros factores, como factores genéticos o factores ambientales (Reznick, 1981; Meffe, 1987). El período de gestación va de 21 a 28 días (Krumholz, 1948), con alrededor de 50 individuos producidos como media aunque este número es muy variable, llegándose a registrar 300 individuos en una sola camada (Milton y Arthington, 1983; Pyke, 2005). El esfuerzo reproductivo varía latitudinalmente en la península Ibérica. Las poblaciones sureñas dedican más esfuerzo a la reproducción (medido como peso gonadal en relación con la talla), y menos a la condición física que las poblaciones del norte. El número de crías y su tamaño varían entre poblaciones pero no se ha observado correlación con la latitud o la temperatura (Benejam et al., 2008). El número de embriones registrado por hembra en estudios realizados en la Península Ibérica es de 32,95 para la cohorte 1+ y 30,69 en la 0+ en el río Guadalquivir (Pérez-Bote y López, 2005) y 86 en la cohorte 1+ y 29 en la 0+ en el Delta del Ebro (Vargas y De Sostoa, 1996). En hembras capturadas al final de la estación reproductora (finales de septiembre-principios de octubre) en Cataluña el número medio de larvas por hembra fue de 13,2 (rango= 1-72) (Zeng et al., 2017)2. Se han encontrado gemelos siameses en una población natural (Moreno-Valcárcel et al., 2011)1. Las hembras son capaces de retener en sus oviductos durante meses esperma del macho con el que se aparearon y pueden producir así múltiples camadas de un solo apareamiento (Krumholz, 1948). Sin embargo, éstas normalmente no desarrollan una nueva camada de embriones hasta que la anterior ha sido liberada (Turner, 1937; Reznick y Miles, 1989), aunque ocasionalmente se ha descrito la presencia de más de un grupo de embriones (generalmente dos) en distinto estadio de desarrollo en la misma hembra (Scrimshaw, 1944; Stearns, 1975; Wourms, 1981; Nelson, 1983). A este fenómeno se le conoce como superfetación, aunque este efecto también podría ser debido a una variación en la tasa de desarrollo de los embriones de una misma camada (Pyke, 2005). Período reproductor La duración del ciclo reproductivo está determinada por el fotoperíodo y la temperatura del agua. Ciclos de 13L:11O y 15L:9O estimulan la reproducción en Gambusia (Milton y Arthington, 1983; Cech et al., 1992; Fraile et al., 1993, 1994). El período reproductor en la Península Ibérica va desde abril-mayo hasta septiembre (Fernández-Delgado, 1989; Vargas y De Sostoa, 1996; Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997; Pérez-Bote y López, 2005). Durante la primera parte del ciclo se reproduce mayoritariamente la cohorte de 1+, sin embargo conforme avanza la época reproductora los individuos de esta cohorte van muriendo debido al esfuerzo realizado y se reproducen mayoritariamente los individuos nacidos ese mismo año (Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997; Cabral y Marques, 1999; Pérez-Bote y López, 2005). Comportamiento sexual Los machos inmaduros son sexualmente activos antes de completar el desarrollo del órgano copulador y de que puedan transferir esperma (Krumholz, 1948; Bisazza et al., 1996). La mancha negra periproctal que muestran las hembras durante la época reproductora indica su madurez sexual. Esta mancha atrae a los machos y facilita la orientación del gonopodio hacia el gonoporo femenino (Peden, 1973). En filmaciones realizadas en el campo, se ha visto cómo los machos tienden a perseguir, orientar y penetrar con el gonopodio a las hembras. Durante la cópula, las hembras inclinan el cuerpo de manera que el abdomen queda orientado lateralmente y se facilita el contacto con el gonopodio (Martin, 1975). Normalmente las hembras no colaboran en la cópula, y se resisten vigorosamente a los intentos por parte de los machos (Condon y Wilson, 2006). Por tanto, las cópulas suelen ser logradas por comportamiento coercitivo de los machos, aunque existen patrones que indican que se da cierta selección por parte de las hembras (Bisazza et al., 2001). El comportamiento gregario de hembras es consecuencia del fuerte acoso que ejercen los machos sobre las hembras aisladas. A su vez, cuando un grupo de machos está intentando copular con un grupo de hembras, el macho más grande es el que monopoliza los intentos de cópula, por lo que decrece el estrés de las hembras e incrementa su tasa de alimentación (Dadda et al., 2005).
Estructura y dinámica de poblaciones En la mayor parte de los estudios realizados en la Península Ibérica, las hembras son el sexo mayoritario (Da Franca y Da Franca, 1953; Fernández-Delgado, 1989; Pérez-Bote y López, 2005; Moreno-Valcárcel, 2008), llegando a ser la proporción de hasta 1:5 en Aguas de Moura (Portugal) (Da Franca y Da Franca, 1953) o 1:4 en el Delta del Ebro (Vargas y De Sostoa, 1996). No obstante, algunas poblaciones muestran una proporción de sexos mayoritaria para los machos, como en la población de la Laguna de Zóñar (Córdoba) (Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997). En la laguna de Villadangos (León) la razón de machos a hembras varía entre 0,52 y 0,61. En Sardonedo (León), fue 0,62 (Pena y Domínguez, 1985)1. En los estudios recientes que existen sobre la especie en la península no se ha datado en más de 3+ la edad de las hembras de G. holbrooki, ni más de 2+ la edad de los machos, aunque existen trabajos fuera del ámbito peninsular en los que se han encontrado machos 3+ (Scalici et al., 2007). En términos teóricos, estos mismos autores han estimado mediante modelos matemáticos la edad máxima que puede alcanzar G. holbrooki, estableciendo que los individuos de esta especie no pueden superar los cinco años de vida (4+), edad que nunca se ha constatado mediante la observación directa en los anillos de las escamas. En las poblaciones de G. holbrooki estudiadas en la Península Ibérica se han encontrado estructuras de edad similares: 0+, 1+ y 2+ para hembras; 0+ y 1+ en machos, constituyendo la clase 0+ más del 60% de la población (Fernández-Delgado, 1989; Moreno-Valcárcel, 2008). No obstante, la clase de edad 3+ ha sido constatada para hembras en las poblaciones de Aguas de Moura (Portugal), Delta del Ebro y Rambla Salada de Fortuna (Murcia), también con una notable escasez de individuos (Da Franca y Da Franca, 1953; Vargas y De Sostoa, 1996; Moreno-Valcárcel, 2008). Las poblaciones de Gambusia se estructuran en dos cohortes principales (cohortes 1+ y 0+) con sustitución generacional a mitad del período reproductor. Al final de la época reproductora la población está compuesta principalmente por los individuos recién nacidos, ya que los 1+ van muriendo por el esfuerzo realizado en la reproducción. No obstante, en el caso de las hembras, una proporción de 1+ sobrevive a la estación reproductora y al invierno, pereciendo durante la siguiente estación reproductora (Fernández-Delgado, 1989; Vargas y De Sostoa, 1996; Fernández-Delgado y Rossomanno, 1997; Pérez-Bote y López, 2005). Existe una correlación negativa entre la talla de los individuos y la tasa de crecimiento en el caso de las hembras (Vargas y De Sostoa, 1996), lo que indica que la tasa de crecimiento es máxima durante los primeros meses de vida. Las máximas tasas de crecimiento se dan a finales de primavera y principios de verano, con el aumento de temperaturas y de la disponibilidad de alimento (Fernández-Delgado, 1989; Vargas, 1993; Cabral y Marques, 1999; Pérez-Bote y López, 2005). Las hembras alcanzan mayores tamaños que los machos, ya que éstas continúan creciendo durante toda su vida mientras que los machos disminuyen en gran medida e incluso detienen el crecimiento una vez desarrollado el gonopodio (Krumholz, 1948). En ríos mediterráneos, la mayoría de los individuos muestreados (85,3%) pertenecen a la edad 0, el 13,7% a la edad 1 y el 0,9% a la edad 2, aunque estas proporciones varían en relación con la latitud y la distancia al mar. La frecuencia de individuos de las edades 1 y 2 aumenta hacia el sur. El tamaño según edades se relaciona con la distancia al mar en machos, siendo mayor en tramos superiores. En tramos inferiores de los ríos y en latitudes inferiores hay un mayor esfuerzo reproductivo y una condición física peor. Independientemente de la talla, los grupos de edad difieren en su esfuerzo reproductivo y en su variación a lo largo de gradientes espaciales. La talla no varía con la latitud pero aumenta en los tramos superiores de los ríos (Carmona-Catot et al., 2011)1. En dos poblaciones situadas en arroyos salinos del sureste ibérico que varían en sus condiciones de salinidad, la esperanza de vida es corta, hay un periodo extenso de reclutamiento con emergencia masiva de juveniles y un crecimiento rápido durante los primeros meses de vida. En el medio hipersalino, el reclutamiento es menos intenso (6,9% de juveniles frente al 46,4%) y el periodo de reclutamiento termina antes que en el medio menos salino, aunque la abundancia, la condición hepática y la condición somática de las hembras eras eran más elevadas. Los incrementos temporales de salinidad disminuyen la abundancia, el reclutamiento y la condición somáica y hepática (Ruiz-Navarro et al., 2011)1.
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Raquel Moreno Valcárcel y Ana Ruiz Navarro Fecha de publicación: 28-09-2009 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 18-02-2015; 2. Alfredo Salvador. 16-11-2017 Moreno-Valcárcel, R., Ruiz-Navarro, A. (2017). Gambusia – Gambusia holbrooki. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Sanz, J. J., García-Berthou, E. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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