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Key words: Eurasian Griffon Vulture, reproduction, demography.
Biología de la reproducción Selección del sitio de nidificación Nidifica generalmente en roquedos, pero evita las zonas climatológicamente adversas que dificultan el vuelo de los buitres. Así, la nidificación en roquedos del Cáucaso se correlaciona negativamente con las precipitaciones anuales (Gavashelishvili y McGrady, 2006). Un estudio realizado en el nordeste ibérico puso de manifiesto su falta de nidificación en el valle del Ebro. También se puso de manifiesto una correlación positiva entre abundancia de cortados y número de nidos de buitre leonado (Donázar Sancho et al., 1989). Nidifica generalmente en zonas montañosas; como excepción, nidifica en roquedos situados en la costa de Oriñón (Cantabria) (González Morales, 1969). El 85% de los nidos durante el periodo 1989-1999 se encontraban en áreas calizas (Parra y Tellería, 2004). La altitud en la que se encuentran los nidos varía entre 100 m (Cádiz) y 1.600 m (Sistema Ibérico) (SEO, 1981). En Castellón, la probabilidad de nidificación se asocia con el tamaño de los cortados, mayor altitud, presencia de pistas no asfaltadas, mayor cobertura forestal y menor cobertura de regadíos y zonas quemadas (García-Ripollés et al., 2005). Un estudio realizado en la cordillera Cantábrica ha puesto de manifiesto que durante el proceso de colonización de nuevos lugares de reproducción, al principio priman la densidad de ganado y las características de los roquedos mientras que posteriormente es más importante la densidad de reproductores (Mateo-Tomás y Olea, 2011). Hay competencia por los sitios de nidificación en colonias de elevada densidad, llegando a producirse peleas muy violentas entre hembras (Blanco et al., 1997b). Los nidos se sitúan en salientes cubiertos (41,9%), cornisas cubiertas (21,4%), salientes sin cubrir (19,7%) y cornisas sin cubrir (16,9%) (SEO, 1981). Los nidos ubicados en cuevas y los situados en repisas abiertas orientadas hacia el sur tenían mayor éxito reproductivo. También se ha observado que hay relación entre éxito del nido y distancia entre nidos (López-López et al., 2005). Según un estudio realizado en Guipúzcoa, el número medio de pollos en nidos y los jóvenes que vuelan fue superior en nidos situados en repisas con extraplomo que en nidos situados en plataformas y salientes (Lekuona, 1998). En zonas donde escasean los roquedos favorables para la nidificación puede anidar en árboles. Se trata de nidos construidos por otras aves. Se citan nidos en alcornoques, encinas, pinos resineros y enebros (Traverso, 2001). De Andrés et al. (1987) citan un intento de nidificación en un nido de buitre negro sobre alcornoque. Se cita un caso de reproducción en en un antiguo nido de águila real sobre encina (Fernández-Arroyo y Martínez, 1991). En el sureste de Madrid anida habitualmente en nidos construidos por buitre negro sobre árboles (González et al., 1984; Traverso, 1998). Entre 1977 y 1980 se registraron 8 nidos sobre encina y 4 nidos sobre enebro. Entre 1996 y 2000 se registraron 120 nidos sobre pino resinero (Traverso Martínez, 2005). Se ha citado un nido sobre árbol en el monte de El Pardo (Madrid) (SEO, 1981). Tamaño de colonia Especie colonial aunque algunas parejas se reproducen en solitario. El censo de 2008 registró 225 parejas aisladas y 1.560 colonias formadas por 2 a 566 parejas (Del Moral, 2009). Distancia entre nidos La distancia entre nidos dentro de la colonia varía entre 4 y 498 m (media= 73 m) (López-López et al., 2005). Parejas que inician la reproducción En Pirineos hicieron la puesta el 95,7% de las parejas y en el Prepirineo lo hicieron el 82,5% (Donázar et al., 1988). En León iniciaron la reproducción en 1997 el 86,2% de las parejas (Olea et al., 1999). El porcentaje de parejas que inician la reproducción fue el 79,5% en colonias de Castellón en 2002 (López-López et al., 2004). Cortejo La forma más común de cortejo es cuando dos buitres vuelan uno sobre otro de manera sincronizada, estando situado el macho sobre la hembra (Fernández y Fernández, 1974). Esta formación suele durar 60 s y termina cuando se incorporan otros individuos. Estos vuelos de cortejo se incrementan desde mediados de septiembre hasta alcanzar el máximo a mediados de diciembre (Xirouchakis y Mylonas, 2007). En el nido se observa acicalamiento del plumaje de la cabeza entre los miembros de la pareja, que dura 114 s de media y la mayoría de las veces es iniciado por el macho (68%) (Xirouchakis y Mylonas, 2007). Nido Ambos sexos contribuyen a la construcción y cuidado del nido (Donázar, 1993). En Creta los buitres comienzan a aportar material (ramas y hojas, a menudo de plantas aromáticas) al nido en diciembre, de media 32 d antes de la puesta (rango= 17-44 d). Aportan material de media cinco veces al día y durante la construcción del nido siempre permanece un adulto en él. No es raro el robo de material de otros nidos (Xirouchakis y Mylonas, 2007). En nidos de Cádiz, la base está formada por ramas de acebuche, algarrobo y lentisco. Sobre esta base se asientan hierbas y hojas. El diámetro medio del nido es 65,3 cm (rango= 50-84 cm), el espesor medio 15 cm y la concavidad 7-12,5 cm (n= 156) (Fernández y Fernández, 1974). Cópula Las cópulas tienen lugar entre mediados de octubre y finales de febrero, con un máximo en la primera quincena de enero (Fernández, 1975a). Durante le cópula el macho emite una serie de broncos y ásperos sonidos, en los que pueden predominar tonos muy graves (Fernández, 1973). Los intentos de cópula duran de media 48 s (rango= 10-420 s) y la duración media de las cloacas yuxtapuestas es de 11,7 s (Xirouchakis y Mylonas, 2007). Según Fernández y Fernández (1974) la duración media de los intentos de cópula es de 31,8 s. Las parejas de buitre leonado copulan una media de 71,7 veces por puesta, con una media de 1,2 intentos de cópula por día. El incremento gradual de cópulas durante el periodo fértil sugiere que puede haber competición espermática (Margalida y Bertrán, 2010). Paternidad El buitre leonado es monógamo, al menos en poblaciones de baja densidad (Le Gouar et al., 2011). Sin embargo, se han observado cópulas extrapareja (Elósegui, 1989). En Creta se ha observado un 3,3% de intentos de cópula y un 4% de cópulas exitosas fuera de la pareja (Xirouchakis y Mylonas, 2007). En relación con lo anterior, el número de intentos de cópula se correlaciona positivamente con el número de vecinos próximos (a menos de 20 m) (Xirouchakis y Mylonas, 2007). La frecuencia y duración de las cópulas en la pareja aumentan durante el periodo considerado como fértil, cuando las parejas pasan más tiempo juntas en le nido. Además se observan menos intrusiones territoriales, una respuesta agresiva de las parejas a los intrusos y una elevada presencia de las parejas en los nidos. Aunque los sitios de nidificación están sometidos a una baja exposición a intentos de cópula extra-pareja, la elevada tasa de cópulas es el mecanismo más efectivo para prevenir la relativa incertidumbre de la paternidad en el sistema colonial de reproducción del buitre leonado (Bertrán et al., 2016). Puesta La puesta tiene lugar entre noviembre y febrero en Oriente Medio, entre diciembre y marzo en el sur de Europa, entre marzo y abril en el Cáucaso y entre el 25 de diciembre y el 16 de abril en la isla de Creta (Grecia) (Xirouchakis, 2010). En Guipúzcoa la puesta tiene lugar entre la segunda semana de enero y la segunda de febrero (Lekuona, 1998). En el sur peninsular las puestas tienen lugar entre el 20 de diciembre y el 10 de febrero (Fernández, 1973). La puesta es de generalmente un huevo, aunque hay puestas dobles (Elósegui, 1989). Se cita un nido en Navarra con una puesta de dos huevos de los que salen adelante dos pollos (Elosegi Onandia y Elosegi Irurtia, 2010). Según un estudio realizado en las hoces de Riza en 1991-1997, de 1.392 parejas estudiadas, 1.153 hicieron la puesta. De ellas fracasaron 533 puestas y hubo una segunda puesta de reemplazo en 20 casos (3,8%), de las que volaron 3 pollos (Martínez et al., 1998). Las puestas de reemplazo fueron observadas a los 20-28 días (Fernández y Fernández, 1974). En una muestra de España (n= 60) el tamaño medio del huevo es de 92 x 70,1 mm (Glutz von Blotzheim et al., 1971). En una muestra de Cádiz el huevo mide 8,99 cm x 6,81 cm de media (rango= 8,26-9,34 x 6,65-7,02 cm) y su peso es 227 g de media (rango= 218-241 g) (n= 127) (Fernández y Fernández, 1974). Incubación Durante los 3-5 días que preceden a la puesta la hembra permanece echada en el nido varias horas diarias y a intervalos variables (Fernández, 1977). La incubación es compartida por los dos sexos, aunque es la hembra la que asume la mayor parte y el macho toma progresivamente un papel más activo (Donázar, 1993). Cada miembro de la pareja incuba durante 37,4 h de media (rango= 25,6-50,2 h) siendo después relevado (Xirouchakis y Mylonas, 2007). Según Fernández (1977) durante los 10 primeros días el macho solo cubre el huevo durante el 12,6% del tiempo total diurno. Entre los días 11 y 25 los tiempos de incubación son para macho y hembra el 22,7% y 77,3% respectivamente. Entre los días 26 y 50 los tiempos de incubación son para macho y hembra el 42,8% y 57,2% respectivamente. A partir del día 51 los tiempos de incubación son para macho y hembra el 10,5% y 89,5% respectivamente. Hay descansos de 3-5 min en el que el adulto se incorpora y se separa algo para aseo y defecar. La frecuencia de relevos varía desde dos veces al día hasta una cada dos días. Según Cramp y Simmons (1980) la duración media del periodo de incubación es de 52 días (rango= 48-54). El tiempo medio de incubación examinado en Cádiz es de 58,5 días (Fernández y Fernández, 1974), precisado posteriormente a 56 días (Fernández, 1977). El periodo medio de incubación en la isla de Creta (Grecia) es de 57 ± 4 días (Xirouchakis, 2010). Los adultos tienen una peor condición física durante el periodo de incubación y mejoran después del nacimiento del pollo (Zuberogoitia et al., 2013). Cuidado del pollo Durante los primeros cinco días de vida del pollo la hembra no abandona el nido y permanece sobre el pollo todo el tiempo (Fernández, 1977) Hasta la edad de 4 semanas el pollo permanece casi constantemente atendido por uno de los adultos. El porcentaje de tiempo que permanece el pollo solo se incrementa con la edad. A la edad de 6-7 semanas, permanece solo por periodos de 30 min de media y a la edad de 10-12 semanas está solo durante 62 min de media. A la edad de 18 semanas el pollo está solo el 65% del tiempo (Xirouchakis y Mylonas, 2007). Durante la primera semana de vida el pollo recibe el alimento en el pico. Algunas veces el adulto regurgita el alimento en el nido y el pollo se alimenta allí. A la edad de 8 semanas el pollo se alimenta directamente del adulto. El pollo suele pedir alimento con las alas caídas y las plumas dorsales y escapulares erizadas levantando el cuello y la cabeza hacia el pico del adulto (Fernández, 1977). A menudo el pollo estimula la regurgitación mediante el picoteo del pico del adulto (Xirouchakis y Mylonas, 2007). La duración de la estancia del pollo en el nido 110-132 días (Elósegui, 1989).
Estructura y dinámica de poblaciones Edad de la primera reproducción Las observaciones realizadas sobre individuos marcados como pollos hasta la madurez indican que hay reproductores adultos que tienen una edad mínima de 5-6 años (Blanco et al., 1997a). También se reproducen individuos de 4 años (Sarrazin et al., 1996). Estos individuos y algunos de 5 años (Blanco y Martínez, 1996) se denominan subadultos y todavía no han adquirido la coloración de adultos (Blanco y Martínez, 1996; Blanco et al., 1997a). Las hembras se reproducen antes que los machos. En 22 parejas mixtas (adulto y subadultos) observadas, todos los subadultos eran hembras ((Blanco y Martínez, 1996). Los subadultos comienzan la reproducción más tarde y sufren un mayor fracaso reproductivo que los adultos (Martínez et al., 1997). La distribución de edades de los buitres leonados reproductores no varía entre regiones, según un estudio en el que se compararon colonias de Pirineos, Castilla y León, Extremadura y Cádiz y está formada por mayoritariamente (87% de media) por buitres con plumaje de adulto. El 73% de las parejas eran adultas, el 23% de las parejas fueron mixtas y el 4% fueron subadultas (Blanco et al., 1997a). En dos colonias de Castellón examinadas en 2002 el porcentaje de parejas formadas por adulto-adulto fue del 24,1%, por lo menos un adulto el 28,6%, adulto-subadulto el 8,9%, por lo menos un subadulto el 4,5% y subadulto-subadulto el 1,8% (López-López et al., 2004). Parámetros reproductores Se ha estimado en las poblaciones españolas una productividad del 0,65 en 1989, 0,69 en 1999 y del 0,62 en 2008. El éxito reproductor disminuyó del 0,78 en 1989, al 0,75 en 1999 y 0,67 en 2008 (Del Moral, 2009). Las Tablas 1 y 2 recogen valores de éxito reproductivo y productividad en varias poblaciones españolas. La productividad es mayor en colonias de 11-30 parejas (0,72) y menor en colonias de más de 90 parejas (0,59) (Arroyo et al., 1990).
Tabla 1. Éxito reproductivo del buitre leonado en poblaciones ibéricas.
Tabla 2. Productividad del buitre leonado en poblaciones ibéricas.
La productividad del buitre leonado disminuyó en Navarra entre 1969 y 1994 tanto en hábitats óptimos (nidos antiguos) como subóptimos (nidos nuevos) según aumentó su abundancia (Fernández et al., 1998). La población nidificante en Sierra Salvada (País Vasco) pasó de un éxito reproductivo del 82% en 2001, al 55% en 2006, 41% en 2007, 56% en 2008 y 51% en 2009 (Pérez de Ana, 2009-2010). En una muestra ibérica de buitres leonados la proporción de sexos era de casi 1 (26 machos: 28 hembras) (Wink et al., 1998). Supervivencia Se ha estimado en Grands Causses (Francia) la tasa de supervivencia de adultos en 0.987. La tasa de supervivencia durante los tres primeros años de vida es de 0.858 (Sarrazin et al., 1994). Un estudio realizado durante 32 años en Grands Causses (Francia) basado en 1.152 individuos marcados ha puesto de manifiesto una tasa de supervivencia de 0.65 durante el primer año de vida. Entre las edades 2 y 27 años las tasas anuales de supervivencia (0.94) son elevadas y estables y hay escasa heterogeneidad entre individuos. A partir de los 28 años de vida comienza la clase de edad de senescencia, en la que disminuye la tasa anual de supervivencia (0.82). La variación temporal en la supervivencia de aves senescentes se asoció negativamente y de manera marginal con la amplitud de temperaturas durante el invierno y el verano. Hay una mayor variación temporal de las probabilidades anuales de supervivencia en las clases de edad juvenil y senescente (Chantepie et al., 2016). Longevidad Puede alcanzar en libertad una longevidad de al menos 35 años (Chantepie et al., 2016). Estructura de poblaciones En Riba-Côa (Portugal), utilizando los criterios de edad de Elósegui (1989), se ha estimado mediante observaciones realizadas durante dos meses una estructura basada en 67,9% de adultos (5 años o más), 6,3% de subadultos (3-4 años), 7,6% de inmaduros (1-2 años) y 18,2% de juveniles (menores de un año) (Van Beest et al., 2008). Sin embargo, estos datos deberían ser tomados con cautela por los métodos utilizados.
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