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Key words: Common midwife toad, reproduction, age, clutch size.
Biología de la reproducción Todas las especies del género Alytes presentan cuidado parental de la puesta. El macho acarrea los huevos enrollados en las patas posteriores desde las primeras fases del desarrollo larvario hasta que eclosionan. Durante este periodo el macho lleva una vida terrestre y solo acude al agua esporádicamente o cuando los renacuajos están suficientemente desarrollados para llevar una vida libre acuática. Este cuidado parental conlleva unos costes asociados especialmente para los ejemplares de menor talla (Lange et al., 2021). Los machos que acarrean puestas realizan más saltos y más cortos que los que no las llevan y son incapaces de mantener mucho tiempo la contracción muscular de las piernas, en comparación con los que no acarrean puesta. La tasa de abandono de puestas es significativamente mayor en los machos de menor talla al tiempo que se abandonan más frecuentemente las puestas mayores (Lange et al., 2021). La época reproductiva es muy variable en función del área geográfica. En zonas con gran estacionalidad (como zonas de alta montaña) comienza al final del invierno, alargándose hasta el inicio del verano. En zonas más bajas el periodo reproductor es mucho más prolongado, pudiéndose observar machos con huevos durante casi todo el año. Las hembras realizan una sola puesta al año en zonas de montaña, mientras que en zonas bajas pueden realizar dos o tres cada año e incluso hasta cuatro (Angelier y Angelier, 1964; Crespo, 1982a, 1982b, 1982c; Galán et al., 1990; Márquez, 1993; Böll, 2003; Böll y Linsenmair, 1998; Kordges, 2003). En el lago Cerveriz (Asturias), situado en la Cordillera Cantábrica a 1.666 m de altitud, los machos cantan entre mayo y agosto, con una temperatura media de 13,8ºC (rango= 3,3-23,9ºC) y con un número medio de 8,3 eventos de canto por noche (rango= 1-16). En Coimbra (Portugal, situado a una altitud de 96 m, los machos cantan entre febrero y septiembre, con una temperatura media de 17,6ºC (rango= 10,5-21,5ºC) y con un número medio de 6,3 eventos de canto por noche (rango= 1-14) (Llusia et al., 2013). En el norte de Francia y en Bélgica, el período de cantos se extiende de abril a junio y, a veces, incluso hasta agosto (Weiserbs y Jacob, 2005), mientras que no es raro que comience en marzo en algunas regiones como el noreste de Francia (Barrios et al., 2012) o el oeste de Alemania (Kordges, 2003). A veces, en climas particularmente cálidos, los cantos de apareamiento pueden incluso comenzar en febrero (por ejemplo, en la región de París, o en el centro de Suiza) y terminar en diciembre (por ejemplo, en el sur de Francia; Duguet y Melki, 2003). Los períodos de llamada más intensa se alternan con los períodos de calma, que corresponden a períodos de carga de huevos, pero no en todas las poblaciones. Los machos cantan fuera de su refugio sólo con temperaturas superiores a unos 13ºC. A temperaturas más bajas (incluso hasta 0ºC) los machos cantan desde el refugio, donde pueden llegar a aparearse. Muchas veces seleccionan lugares elevados y despejados (como taludes) para cantar, aunque otras veces lo hacen semiescondidos entre raíces o entre la vegetación. Muchas veces se forman coros al cantar varios machos juntos, aunque a veces cantan de forma aislada. En Alemania (Uthleb, 2019) se han descrito tres periodos de cantos entre abril y julio. El primer pico, de abril a mayo, puede explicarse por la fuerte sincronización de la actividad de llamada y apareamiento de los machos desencadenada por el rápido aumento de las temperaturas primaverales. La sincronización del segundo y tercer pico se debió a tiempos de desarrollo similares de las puestas. Sin embargo, debido a ligeras diferencias en la fecha efectiva de apareamiento y la duración del desarrollo embrionario, la sincronización y la intensidad de llamada disminuyeron a medida que avanzaba el año. En el transcurso del día, los cantos se inician con la disminución de la intensidad de la luz, mucho antes del atardecer, para alcanzar su punto máximo en la oscuridad total y en las primeras horas de la noche. Durante la noche, los cantos disminuyen con el descenso de la temperatura, aunque pueden prolongarse hasta el amanecer solo durante el periodo más cálido. En este momento, las llamadas se producen también por la mañana. La actividad de llamada se correlaciona positivamente con las temperaturas del aire y del suelo. No se observó una correlación con la humedad, la lluvia o la presión del aire. Los machos empiezan a cantar desde el primer año de vida, consiguiendo en ocasiones aparearse. El canto es uno de los más simples dentro de los anuros y recuerda al canto del autillo (este último es mas largo y con una ligera modulación de frecuencia). Está compuesto por una sola nota de corta duración (unos 125 mseg.), tonal (sin modulación de frecuencia), de unos 1.025 Hz., y repetido a intervalos muy variables de unos 3 seg. de media. Sin embargo, cada sapo parece tener su propia frecuencia de llamada muy estable, aunque las diferencias entre los sapos son pequeñas. Verboom (2019) obtiene una frecuencia de llamada media de 1313 Hz para el sapo partero común en Holanda y de 1318 Hz (rango entre 1263 y 1352 Hz) (Verboon 2020) para Burgundy (Francia), con una duración media de 138.22 ± 17.64 ms. Existe una relación clara entre temperatura corporal y duración de la llamada: a mayor temperatura menor duración (de 234 mseg. a 8ºC hasta 76 mseg. a 18ºC). También existe una correlación muy fuerte entre tamaño corporal y frecuencia espectral de la llamada: los machos más grandes emiten llamadas más graves (de 1.662 Hz. de machos de 43 mm hasta 1.035 Hz. de machos de 42 mm). Las distribuciones de duración y frecuencia espectral de las llamadas de A. obstetricans solapan con las de A. cisternasii y A. dickhilleni, por lo que deben ser identificadas con precaución en el campo en las zonas de sintopía. En general las llamadas de A. obstetricans son más cortas y más graves que las de A. cisternasii y A. dickhilleni (Thoenen, 1968; Heinzmann, 1970; Crespo, 1981a; Herrmann, 1985; Crespo et al., 1989; Márquez y Bosch, 1995; Márquez et al., 1997). No se ha observado correlación significativa entre talla, temperatura y nivel de presión del sonido de la llamada en A. obstetricans (Márquez et al., 2006). Los machos varían su tasa de emisión de llamadas en función de las características de machos próximos. Si el competidor es un macho grande los machos responden incrementando su tasa de emisión de llamadas con objeto de hacerse más atractivos para las hembras, que prefieren altas tasas de llamadas. Además, los machos emiten sus llamadas coordinadas en el tiempo con las de machos cercanos, en forma de "duetos". La rápida emisión de las llamadas en respuesta a las de otros machos no evita el solapamiento de las llamadas más de lo esperado por azar, aunque curiosamente las hembras seleccionan en contra de llamadas solapadas. Además, el conocido como "efecto precedencia" hace que las llamadas emitidas inmediatamente después de otra llamada sean seleccionadas en contra por las hembras. Las hembras muestran preferencia por llamadas graves, que corresponden a machos grandes, incluso cuando les son ofrecidas muchas llamadas de frecuencias diversas simultáneamente. Además, las hembras prefieren llamadas largas, aunque probablemente se deba sólo a su mayor grado de estimulación acústica. En poblaciones con sintopía estricta de A. obstetricans y A. cisternasii se ha comprobado que existe desplazamiento de caracteres reproductores asociados a las preferencias de las hembras, pero no en las características del canto de los machos. Es decir, mientras que los cantos de ambas especies no muestran diferencias con poblaciones en alopatría, por el contrario las hembras de A. obstetricans no muestran preferencia por llamadas largas de su especie (ya que podrían confundirse con llamadas de A. cisternasii) y las hembras de A. cisternasii no muestran preferencia por llamadas graves de su especie (ya que podrían confundirse con llamadas de A. obstetricans) (Márquez, 1995a, 1995b; Bosch y Márquez, 1996a; Bosch y Márquez, 2000a, 2000b; Bosch y Márquez, 2001; Márquez y Bosch, 1997a, 1997b). Las hembras muestran más preferencia por la tasa de repetición de la llamada más intensa que por la frecuencia dominante. La preferencia es mayor cuando los estímulos son emitidos con una intensidad más alta (Márquez et al., 2008). La selección de la hembra sobre la intensidad de canto de los machos probablemente esté limitada por la distancia macho-hembra y por las condiciones de transmisión. No se ha observado selección de la hembra por la energía de canto de los machos. Los experimentos realizados sugieren escasa selectividad durante la fase de aproximación (Márquez et al., 2010)5. Las hembras se aproximan a los machos cantores saltando y con carreras cortas cuando se encuentran próximas. Frecuentemente se paran y giran sobre si mismas, presumiblemente para localizar con precisión la fuente del sonido. En laboratorio, y en condiciones de mayor proporción de hembras que de machos, se han descrito luchas físicas entre hembras por acceder a los machos, ya que al ser limitado el número de puestas que pueden cargar, serían un recurso limitado. Estas luchas se producen cuando una hembra se acerca a una pareja en amplexo por delante. La hembra que no se encuentra apareándose mete la cabeza entre ambos y estirando los brazos desplaza al macho apoyándose en el dorso de la hembra que se encontraba en amplexo. Una vez que el macho suelta a la hembra en amplexo la otra hembra puede ocupar su lugar (Verrell y Brown, 1993; Grafe et al., 1999; Bosch et al., 2003). Las hembras emiten cantos de respuesta a las llamadas del macho, que podrían servir para ayudar a la localización de la pareja (especialmente dentro de los refugios) y demostrar además receptividad. Las llamadas de las hembras son emitidas a mucha menor intensidad, aunque parecidas en su estructura, pero de menor duración, cierta modulación de frecuencia y con componentes armónicos. Las hembras emiten vocalizaciones más frecuentemente ante las llamadas más atractivas. Cuando la hembra responde vocalmente al macho, este comienza a cantar más rápido y a mayor intensidad. Además, tanto el macho como la hembra emiten vocalizaciones también durante el amplexo (Heinzmann, 1970; Márquez y Verrell, 1991). El amplexo no comienza hasta que la hembra se acerca al macho, y se agacha como intentando meterse debajo de éste, situando su cuerpo en el mismo sentido que el del macho. Entonces el macho comienza un laborioso amplexo (la suelta de los huevos no se producirá hasta unas 2 horas después) abrazando a la hembra en su región inguinal, con sus miembros posteriores entre los de la hembra y sus plantas de los pies apoyadas en el suelo. Después el macho comienza a mover simultáneamente ambas patas manteniendo apoyadas las plantas de los pies y su vientre en contacto con el dorso de la hembra, resultando un vigoroso movimiento de adelante a atrás y ligeramente hacia los lados. Estos periodos de "pedaleo", de unos 25 minutos de duración y con hasta 82 movimientos, se suceden con paradas cortas entre ellos. También, mientras el macho abraza a la hembra, éste periódicamente hace vibrar su cabeza verticalmente contra el dorso de la hembra y de forma delicada pero rápida frota su cuerpo sobre el cuerpo de la hembra. La hembra en esta fase mueve sus patas lateralmente balanceando su cuerpo de forma rápida. Entonces se produce el primer "unkenkrampf" de la hembra, en el que el cuerpo de la hembra adquiere una postura que recuerda el "unkenreflex" típico del género Bombina. Los miembros posteriores están flexionados con los talones juntos y enfrentados a su región cloacal, la cabeza levantada del suelo y las patas delanteras extendidas. Esta postura es mantenida durante un breve periodo de tiempo para después apoyar de nuevo la cabeza y las patas en el suelo. Tras el primer "unkenkrampf" de la hembra, ésta estira sus patas hacia atrás junto con las del macho y después suelta un cordón de unos 42 huevos (20-62) de unos 3 mm de diámetro que quedan entre sus patas flexionadas. Unos segundos después el macho deja de abrazar a la hembra por la región inguinal y mueve su cuerpo hacia delante para abrazar a la hembra por la cabeza o cuello durante unos 5 minutos. En este momento se aprecian al menos cuatro compresiones laterales del cuerpo del macho, que estarían destinadas a la suelta del esperma. Unos 40 segundos después del primer "unkenkrampf" se produce otro más con la suelta de algunos huevos adicionales. Todavía abrazado a la cabeza de la hembra o ya habiendo soltado sus brazos, el macho repetidamente introduce sus patas entre la masa de huevos. Durante este período se producen hasta cinco nuevos "unkenkrampf" de la hembra, aunque ya sin suelta de huevos. Mediante movimientos de una o ambas patas entre los huevos, el macho enrolla la puesta entre su patas. Finalmente el macho suelta a la hembra llevando consigo la masa de huevos. Después del amplexo la hembra experimenta otro "unkenkrampf". Finalmente la hembra adopta una postura denominada "unken-spasm", en la que la espalda está arqueada hacia dentro y las patas extendidas hacia atrás. El dorso y las patas tiemblan y la cabeza está levantada del suelo, presentando una coloración rojiza característica, mientras el macho continúa colocándose la puesta (Demours, 1741; Boulenger, 1912; Heinzmann, 1970; De l'Isle, 1973, 1976; Márquez y Verrell, 1991). Se ha encontrado una relación positiva entre el tamaño del macho y de la hembra en amplexo. Los machos transportan unos 65 huevos (20-170). Más de la mitad de los machos cargan más de una puesta, y en ocasiones hasta tres. En este caso las distintas puestas se consiguen en noches próximas para que no existan grandes diferencias de desarrollo entre ellas, ya que serán soltadas de forma simultánea. Los machos más grandes obtienen mayor éxito reproductivo, acarreando mayor número de huevos. Este mayor éxito reproductivo de los machos grandes se debe sobre todo a que se aparean con más hembras, probablemente como resultado de la predilección de las hembras. Sin embargo, según Márquez (1992), las limitaciones ambientales y físicas pueden evitar que esto se produzca. Los machos pueden ser físicamente incapaces de llevar muchas puestas a la vez debido a su tamaño o el de la puesta. Por otra parte, los machos pueden retrasar la eclosión de los huevos si las condiciones no son adecuadas para la eclosión de los huevos. Finalmente, los machos deben liberar todos los huevos de su carga a la vez, los cuales deben estar en una etapa de desarrollo en la que estén listos para eclosionar. Por lo tanto, todos estos factores limitan que los machos obtengan múltiples puestas sin afectar el éxito de la eclosión (Márquez, 1992). En un estudio realizado en poblaciones francesas, Lodé y Le Jacques (2003) concluyen que los machos que cantan con frecuencias más bajas tienen un mayor éxito reproductivo medido en número de huevos transportados y éxito de nacimientos. Para explicar estos resultados, contradictorios con los obtenidos en estudios realizados en poblaciones ibéricas, estos autores sugieren que en Francia los machos transportan menos huevos (39,5 de media) y el período reproductivo es más corto. Estos mismos autores indican que los machos que llevaban puestas mayores, los huevos eran más pequeños en masa y producían renacuajos más pequeños al eclosionar. El tamaño de la puesta es variable, oscilando entre 5 y 171 huevos (Tabla 1).
Tabla 1. Tamaños de la puesta referenciados en la bibliografía.
Sin embargo, los valores más elevados deben corresponder a machos transportando más de una puesta. En la literatura se ha descrito que un solo macho puede transportar hasta tres puestas (Schleich et al., 1996). Márquez (1992) encontró que el número de huevos de cada puesta aumentó de junio a agosto. Esto puede deberse a temperaturas más altas hacia el final de la temporada que producen un desarrollo más rápido de los huevos y, por lo tanto, menos tiempo de exposición a la infección por hongos. Márquez (1992) también encontró que los machos de A. obstetricans pueden transportar una segunda puesta después de eclosionar la primera. Lange et al. (2021) obtienen una relación positiva significativa entre el tamaño del macho y el de la puesta. No se ha constatado la creencia de que los machos se acercan al agua con objeto de mantener la humedad de la puesta durante el periodo de transporte de ésta. Tras un período aproximado de un mes desde el amplexo las larvas están completamente formadas y se las puede ver moviéndose dentro de los huevos que acarrea el macho. Entonces el macho se acerca al agua para soltar la puesta. Al contacto con el agua las larvas, de unos 14 mm, eclosionan para nadar libremente. Las larvas de A. obstetricans eclosionan después de 3 a 6 semanas de ser transportados los huevos por los machos (Engelmann et al., 1985). Al salir de su envuelta, las larvas miden unos 15 mm y alcanzan una longitud máxima de 80 mm (Engelmann et al., 1985). Las larvas generalmente se metamorfosean al año siguiente e invernan una vez, aunque al sur de su distribución las larvas eclosionadas en primavera pueden metamorfosear el mismo año. En las zonas de alta montaña, sin embargo, las larvas tardan varios años en desarrollarse. En los Pirineos franceses, mediante marcaje con elastómeros, se ha registrado que las larvas pueden llegar a invernar durante 3 años (Wells et al., 2015). Los renacuajos del primer ciclo de reproducción en abril-mayo normalmente se metamorfosean a fines del verano, dependiendo de la temperatura del agua, mientras que los apareamientos posteriores o las larvas depositadas en agua fría dan como resultado renacuajos que hibernan y se metamorfosean entre mayo y agosto del año siguiente después de aproximadamente un año de vida larvaria (Kordges, 2003). No hay una correlación entre el tamaño del macho y la talla de sus larvas. Aproximadamente el 1-7% de los huevos no está fecundado, siendo el éxito de eclosión mayor del 70%. Tampoco existe una correlación entre el tamaño del macho y el éxito de eclosión de su puesta. Sin embargo, se ha encontrado que los huevos de machos que cargan con más de una puesta son más pequeños y originan además larvas más pequeñas que los huevos de machos con una sola puesta. Las larvas permanecen mucho tiempo en el agua hasta completar la metamorfosis, que en zonas de montaña se produce tras varios años. Los recién metamórficos tienen entre 18 y 25 mm (Noble, 1926; Reading y Clarke, 1988; Raxworthy, 1990; Böll y Linsenmair, 1998; Márquez, 1993; Márquez, 1996). El sapo partero común se desplaza a distancias cortas. Rara vez coloniza nuevos hábitats. Un estudio realizado en Suiza observó que los hábitats recién colonizados se encuentran principalmente dentro de un radio de 1,5 km de la población de origen (Ryser et al., 2003).
Estructura y dinámica de poblaciones La máxima longevidad encontrada en la naturaleza es de 7 años para las hembras y 6 para los machos (Böll et al., 1997; Márquez et al., 1997).
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