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Key words: Grass Snake, reproduction, demography.
Biología de la reproducción No hay información para las poblaciones españolas. En machos de Francia las espermatogonias comienzan a multiplicarse a finales de marzo y finalizan en mayo; el número de divisiones celulares es máximo en junio y la meiosis cesa hacia finales de julio, momento del máximo volumen testicular; entre agosto y octubre ocurre la espermiogénesis y se observan espermatozoides en los conductos deferentes desde septiembre hasta bien avanzada la primavera del siguiente año; por tanto, el ciclo es típicamente estival (Rollinat, 1934; Petter-Rousseaux, 1953). En Francia el periodo principal de cópulas ocurre entre abril y mayo (Rollinat, 1934; Petter-Rousseaux, 1953). Durante este periodo los machos realizan grandes desplazamientos (Madsen, 1984). Varios machos pueden intentar copular con la misma hembra, formando una bola (mating ball); los de mayor tamaño consiguen más cópulas mediante desplazamiento de las colas de los más pequeños del área de la cloaca de la hembra (Madsen y Shine, 1993b; Luiselli, 1996). Probablemente sea la razón por la que se observa entrecruzamiento de colas en machos en presencia de una hembra (Madsen, 1983). De manera aislada (Polonia) aparece un típico combate entre machos en presencia de una hembra; un macho intenta forzar la parte anterior del cuerpo del contrario contra el suelo (Borczyk, 2004). Las hembras maduras de mayor tamaño atraen a más machos que las más pequeñas (Luiselli, 1996). En Polonia se observan dos periodos de cópulas, primaveral y otoñal (Borczyk, 2004), y raramente en Alemania (Dietrich, 2000). En Suiza se comprobó multipaternidad en las puestas, con dos o más padres entre un 27% (estima conservadora) y un 91% (estima menos conservadora) de las puestas (Meister et al., 2012)1. El ciclo reproductivo de hembras es también estacional; en las poblaciones francesas la ovulación se ha registrado en los meses de mayo-junio (Rollinat, 1934). En Inglaterra la fecha de puesta coincide con la observada en la Península Ibérica para Natrix astreptophora (Smith, 1973), pero en los Alpes italianos ocurre hacia finales de julio (Luiselli et al., 1997). En Polonia se observan hembras grávidas entre junio y finales de agosto (Borczick, 2004). En el momento de la puesta, los huevos contienen embriones que han comenzado la embriogénesis (Rollinat, 1934). La frecuencia de reproducción es probablemente anual en los Alpes italianos (Luiselli et al., 1997). El tamaño de puesta varía entre 4-24 huevos (Alpes italianos; Luiselli et al., 1997), 6-24 (sur de Suecia; Madsen, 1983), 8-40 (Inglaterra; Smith, 1973), 12-54 (Francia; Rollinat, 1934; Petter-Rousseaux, 1953; Paynot, 1992). En los Alpes italianos la puesta representa en promedio el 66% de la masa corporal postoviposición de la hembra (Luiselli et al., 1997), y puede llegar al 80% (norte de Francia; Paynot, 1992). El tamaño de la puesta está en relación positiva con el tamaño de la hembra (Petter-Rouseaux, 1953; Madsen, 1983; Luiselli y Capula, 1996; Luiselli et al., 1997). Los huevos miden en el momento de la puesta 25-31 mm de longitud y 16-20 mm de anchura y pesan 5-6 g (Rollinat, 1934). En dos hembras procedentes de la naturaleza, sobre el 20% de los huevos no estaban fecundados (Paynot, 1992). En Suiza la tasa de eclosión varió entre 28-100%, siendo más elevada en aquellas puestas realizadas entre vegetales en descomposición y compost y menor en aquellas depositadas bajo losas de hormigón (Hofer, 2008). Parece existir cierta fidelidad entre años a los lugares de puesta (Petter-Rouseaux, 1953; Hofer 2008), para lo cual las hembras llegan a recorrer grandes distancias (Madsen, 1984). Son frecuentes las puestas comunales y son numerosas las referencias a este fenómeno (Leighton, 1901; Rollinat, 1934; Petter-Rousseaux, 1953; Naulleau, 1984; Hofer, 2008). Las puestas son depositadas típicamente en estercoleros o montones de vegetales en descomposición (compost), donde la temperatura aumenta por los procesos de descomposición, lo cual debe acortar la duración de la embriogénesis (Petter-Rouseaux, 1953; Townson, 1990; Hofer, 2008). Zuiderwijk et al. (1993) describe las características de los montones de estiércol preferidos para la puesta. El periodo de incubación varía en función de la temperatura; en Francia 40-60 días (Rollinat, 1934), y en los Alpes italianos 22-45 días (Luiselli et al., 1997). El mayor porcentaje de eclosiones con éxito se obtiene a temperatura de incubación de 27-28º C (Townson, 1990). En Francia la mayoría de las eclosiones ocurren en septiembre, aunque pueden prolongarse hasta noviembre (Rollinat, 1934; Petter-Rouseaux, 1953). En Inglaterra y los Alpes italianos las eclosiones ocurren entre agosto-septiembre (Smith, 1973; Luiselli et al., 1997). La mortalidad entre los neonatos aumenta en las fechas más extremas (Rollinat, 1934). El diente de la eclosión se cae a las pocas horas del nacimiento (Rollinat, 1934). En laboratorio, una temperatura más elevada acelera el proceso de eclosión e incrementa el éxito en la misma, así como modifica el tamaño corporal (hacia ejemplares de mayor tamaño) y las habilidades locomotoras de los recién nacidos (mayor rapidez) (Löwenborg et al., 2010). El período de incubación se incrementa cuando la temperatura fluctúa, afectando también negativamente al fenotipo y las habilidades locomotoras de los recién nacidos (Löwenborg et al., 2012b); las eclosiones se producen antes cuando las puestas son depositadas en montones de estiércol (que muestran temperatura alta y constante) que cuando se depositan en montones de compost o en ambientes naturales (que muestran temperatura menos alta y constante) (Löwenborg et al., 2009, 2012a). Anormalidad en las escamas, que con frecuencia refleja asimetría lateral en el número de costillas, ocurre más a menudo en huevos incubados a temperatura baja; en estas condiciones, los individuos precisaron más tiempo para eclosionar, fueron más pequeños (longitud corporal) en el momento de la eclosión y más lentos en ensayos de velocidad de locomoción (Löwenborg et al., 2011)1. Información sobre la talla de neonatos se encuentra en Rollinat (1934), Naulleau (1984), Madsen (1983), y Luiselli et al. (1997).
Estructura y dinámica de poblaciones Los machos maduran a los 400 mm LHC en Alemania (Mertens, 1995). Estos maduran a los tres años y las hembras entre los cuatro y seis años (Rollinat, 1934; Petter-Rousseaux, 1953; Madsen, 1983). La razón de sexos secundaria es equilibrada en el centro de Alemania (Mertens, 1995) y en el sur de Suecia (1:1,04; Madsen, 1983). Pero es probable que estas razones no reflejen la composición real de las poblaciones, sino diferencias sexuales en el comportamiento y detectabilidad (Mertens, 1995). En el sur de Suecia la razón de sexos primaria es equilibrada (Madsen, 1983). Como es usual en ofidios, el crecimiento se ralentiza a partir de la madurez sexual, especialmente en machos, por lo que a igual edad siempre son menores que las hembras (Petter-Rouseaux, 1953). En el sur de Suecia la longitud total a los dos años es de 45-47 cm y a los tres años de 55-56 cm en ambos sexos; a partir del cuarto año de vida se establecen claras diferencias sexuales en el crecimiento, pues los machos crecen más lentamente, siendo casi nulo a partir de los seis-siete años y 75 cm; en hembras el crecimiento no se atenúa hasta los ocho-nueve años y aproximadamente 100 cm (Madsen, 1983; Forman y Eckstein, 1993; Kuhnel, 1993). Eckstein (1993) describe los cambios mensuales en la estructura de edades en una población de Alemania. En el sur de Suecia la tasa de mortalidad anual de los individuos inmaduros es de 0,33 para machos de dos años y de 0,25 para hembras de dos a cuatro años, menor que la de adultos (0,48 para ambos sexos); como los machos maduran en promedio dos años antes que las hembras, la razón de sexos progresivamente se va desequilibrando a favor de las hembras (Madsen, 1987b). En el nordeste de Alemania una elevada proporción de neonatos y juveniles en la población se ha relacionado con una abundancia local de recién metamorfoseados de Rana sp., la principal presa de esta clase de edad (Voelkl et al., 2004). En colecciones científicas la asimetría en las escamas es más frecuente en ejemplares pequeños que en los grandes; individuos con escamas asimétricas podrían estar menos adaptados y sobrevivir menos hasta el estado adulto en la naturaleza; se sugiere que la asimetría en las escamas en esta especie ofrece un índice de inestabilidad en el desarrollo, causada por ejemplo cuando ocurren alteraciones en el régimen térmico de la embriogénesis (Löwenborg et al., 2011)1. Mediante esqueletocronología se determina una edad máxima en Francia de 16 y 19 años para machos y hembras, respectivamente (Petter-Rouseaux, 1953).
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Juan M. Pleguezuelos Fecha de publicación: 5-03-2010 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 9-10-2015 Pleguezuelos, J. M. (2016). Culebra de collar – Natrix natrix (Linnaeus, 1758). En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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