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Key words: Grass Snake, interactions, antipredator strategies, predators, parasites.
Interacciones con otras especies No hay datos para la población española.
Estrategias antidepredatorias No hay datos para la población española. En juveniles la coloración del collar podría ser aposemática, simulando insectos de sabor desagradable o ponzoñosos (Madsen, 1987b). Los adultos intentan huir rápidamente frente a un potencial depredador; pero si se sienten acorralados, adoptan una espiral para el cuerpo y deprimen la cabeza, que adquiere forma triangular, igual que en vipéridos; bufa y lanza ataques, que llegan a golpear, normalmente con la boca cerrada. Si considera que estas estrategias no dan resultado, simula la muerte, mostrando la boca abierta y la lengua colgando; hay un grado más dramático de este comportamiento, en el que los ejemplares muestran también el vientre y muestran falta de tono muscular; la sumatoria de estos comportamientos aparece en el 66% de los ejemplares salvajes después de ser manejados por el hombre (Gregory et al., 2007); pueden permanecer así durante varios minutos hasta huir al mínimo descuido de su atacante (Rollinat, 1934; Naulleau, 1984). Este comportamiento no aparece en recién nacidos a partir de huevos incubados en laboratorio (Gregory et al., 2007). Juveniles simulan muerte menos frecuentemente que adultos pues tienden más a huir, probablemente porque interpretan que esta estrategia antidepredatoria de quietud es poco fiable para ellos; en cualquier caso, los juveniles utilizan más esta estrategia cuanto más son manejados (Gregory, 2008). Animales experimentalmente cogidos por la cabeza tienden a mostrar más frecuentemente la simulación de muerte que aquellos manejados inicialmente por la cola (Gregory, 2008). Pero no se conoce el valor adaptativo de este comportamiento por la falta de observaciones frente a depredadores en condiciones naturales (Gregory et al., 2007). Si es capturada expele el contenido nauseabundo de sus glándulas cloacales. Nagy (2001) tipifica el comportamiento antidepredador en ejemplares de Hungría y Blosat (1998) en ejemplares de Alemania. En Hungría, el 30,1% de los ejemplares estudiados tenían daños en la cola, el 18,3% en el cuerpo, y el 5,9% en la cabeza, la mayoría producida por intentos de depredación fallida, aunque algunos daños fueron producidos por estructuras duras de sus presas (Nagy, 2001). El 10.8% de los individuos estudiados en una población de Rusia tenía daños en la cola (Bakiev, 2005). No aparecieron diferencias sexuales en la incidencia de estos daños en Polonia (Borczyk, 2004), pero sí en el sur de Inglaterra, a favor de los machos (Gregory e Isaac, 2005). Una población del sur de Inglaterra mostró más daños en la cola en los ejemplares más adultos, probablemente porque los de menor talla pasaban más tiempo escondidos, fuera del alcance de los depredadores (Gregory e Isaac, 2005), aunque esto también puede ser el resultado de que los ejemplares más adultos son de mayor edad, y por tanto, han estado sometidos en su vida a más intentos de depredación.
Depredadores En poblaciones europeas se citan como depredadores a Coronella austriaca (Najbar, 2001), Vipera berus (Bakiew, 2004), Buteo buteo (Cugnasse, 2001), Ciconia ciconia (Kuppler, 2001), Monticola solitarius (Ruter e Isenmann, 1997) y Lutra lutra (Blackwell, 1998). Hay más información en Kosciow (2006). En Europa Central y el Mediterráneo Oriental es la presa mayoritaria de Circaetus gallicus, rapaz especialista en el consumo de ofidios (Pleguezuelos y Ontiveros, 2010).
Parásitos y patógenos No hay datos para los ejemplares españoles. En ejemplares de Turquía se han localizado los siguientes helmintos: cinco especies de Digenea, Astiotrema monticelli, Encyclometra colubrimutrorum, Macrodera longicollis. Paralepoderma cloacicola y Telorchis assula; dos especies de Nematodo, Ophiotaenia europaea y Spirometra erinaceieuropae; y dos especies de Cestoda, Rhabdias fuscovenosa y larvas de Eustrongylides excisus (Yildirimhan et al., 2007). En una población de Rumania todos los ejemplares se encontraban parasitados por helmintos, y en conjunto se determinaron hasta 13 especies: Encyclometra colubrimurorum, Paralepoderma cloacicola, Pleurogenes claviger, Leptophallus nigrovenosus, Metaleptophallus gracillimus, Macrodera longicollis, Neodiplostomum spathoides, Alaria alata, Ophiotaenia europaea, Spirometra sp., Rhabdias fuscovenosa, Strongyloides mirzai y Eustrongylides excisus (Mihalca et al., 2007). En el sur de Bulgaria se citan los helmintos Metaleptophallus gracillimus (Kirin, 1994), Telorchis stossichi (Kirin, 1996), y Abbreviata abbreviata, Spiroxys contortus, Cephalogonimus retusus, Eustrongylides excisus, Opisthioglyphe ranae, Oswaldocruzia filiformis y Rhabdias fuscovenosus (Kirin, 2002); más datos sobre su fauna de trematodos en esta región geográfica en Batchvarov (1988), Batchvarov y Kirin (1994) y Biserkov (1996). En India se cita Kalicephalus natrixi (Paul y Majumdar, 1994). En ejemplares de una población de Rusia se han llegado a encontrar hasta 20 especies distintas de helmintos (Bakiev 2005); Bakiev y Kirillov (2000) relacionan estos parásitos con su dieta. En ejemplares de Polonia se citan hasta 21 parásitos, uno de ellos externo (Ixodes ricinus; Lewin, 1992); en esta misma población se encuentra una menor tasa de parásitos intestinales en los ejemplares de mayor tamaño, lo cual relaciona el autor con el efecto de las bufotoxinas de la presa mayoritaria de estos ejemplares. En Polonia también se describe la presencia de un trematodo (Diplodiscus subclavatus) y un acantocefálo (Acanthocephalus ranae; Bertman, 1993). Kuzmin y Miskov (1999) describen el ciclo de vida de su nematodo parásito Rhabdias elaphe. La existencia de un ciclo de vida con dos huéspedes en las ofiotenias ha sido testado experimentalmente infectando N. natrix con Ophiotaenia europaea como modelo (Biserkov y Kostadinova, 1997).
Referencias Bakiev, A. (2004). Ueber die Nahrungsbeziehungen der Kreuzotter (Vipera berus) in der mittleren Wolgararegion als Raeuber und Beute von Wirbeltieren. Mertensiella, 15: 259-261. Bakiev, A.G. (2005). Helminths and trophic relations of colubrid snakes (Colubridae) in the Volga-Kama region. Rus. J. Herpetol., 12 (Supplement): 252-253. Bakiev, A.G., Kirillov, A.A. (2000). Diet and helminthofauna of the snakes Natrix natrix and N. tessellata (Colubridae) co-inhabiting the Middle Volga Region. Izvestiya Samarskogo Nauchnogo Centra Rossiskaya Akademii Nauk,2 No 4 (2): 330-333. Batchvarov, G.K. (1988). Apport a l'etude des vers plats (Class Monogenoidea, Class Trematoda, Class Cestoda) de certains reptiles chez nous. Nauchni Trudove Plovdivski Universitet "Paisii Khilendarski" 26 (6): 247-254. Batchvarov, G.K., Kirin, D.A. (1994). [Contribution to the study of the trematode fauna of the water snake Natrix natrix (L. (1758) (Reptilia, Colubridae) in Bulgaria.]. 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Juan M. Pleguezuelos Fecha de publicación: 5-03-2010 Pleguezuelos, J. M. (2016). Culebra de collar – Natrix natrix (Linnaeus, 1758). En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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