Galápago leproso - Mauremys leprosa (Schweigger, 1812)

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Portada

 

Identificación

 

Estatus de conservación

 

Distribución

 

Hábitat

 

Ecología trófica

 

Biología de la reproducción

 

Interacciones entre especies

 

Comportamiento

 

Bibliografía

 

 

 

Key words: Mediterranean stripe-necked terrapin, reproduction, demography.

 

Biología de la reproducción

El ciclo gonadal

En un estudio realizado en Argelia, se observó que los machos presentaban gran abundancia de espermatozoides maduros en los conductos excretores a lo largo de todo el año. Los primeros indicios de espermatogénesis se observaron en mayo, con el incremento del tamaño de los testículos y un gran desarrollo del tejido glandular intersticial donde, además de vasos sanguíneos y linfáticos se alojan las células de Leyding responsables de la secrección de testosterona (Combescot, 1954; 1955a; 1955b) (Tabla 1). No se observaban aún espermatozoides en los tubos seminíferos. En junio la espermatogénesis estaba más avanzada, notándose una importante regresión del tejido intersticial. En agosto los tubos seminíferos contenían ya una gran cantidad de espermátidas maduras y espermatozoides y el tejido intersticial estaba aún más reducido. En octubre en los tubos seminíferos predominaban los espermatozoides. En noviembre y diciembre no se observaba ya actividad espermatogénica y solo quedaban pequeñas cantidades de espermatozoides al final de los tubos seminíferos, al haberse producido ya la migración de la mayor parte del esperma a las vias excretoras. El tejido intersticial aparecía de nuevo muy desarrollado. Esta situacion se mantuvo hasta febrero. En marzo los espermatozoides eran escasos en los tubos seminíferos y el tejido intersticial seguía muy desarrollado (Combescot, 1954; 1955a; 1955b) (Tabla 1).

 

Tabla 1. Resumen del ciclo gonadal de Mauremys leprosa descrito por Combescot (1954, 1955a, b) que examinó por diseccion una muestra de 65 hembras y 52 machos capturados a intervalos regulares en Ben Chicao (Argelia) de noviembre de 1953 a noviembre de 1954.

 

Machos

Hembras

 

 

 

Noviembre Diciembre

No hay actividad proliferativa en los tubos seminíferos, donde los espermatozoides son escasos. Se supone que ya se ha producido la migración a los conductos excretores

No se detectan espermatozoides en los oviductos

Enero

Espermatozoides en conductos excretores

Ovarios en reposo o con folículos de diámetro de 9 a 15 mm

Febrero

Quedan espermatozoides en los tubos seminíferos. La espermatogénesis aún no ha comenzado. Se desarrollan las glándulas intersticiales

Folículos de diámetro de 10 a 16 mm

Marzo

Apenas quedan espermatozoides en los tubos seminíferos.

Se encuentran espermatozoides (del ciclo anterior) en los oviductos. Los ovarios contienen folículos de gran tamaño (diámetros 11-18mm)

Mayo

No quedan espermatozoides en los tubos seminíferos. Aumenta el número de espermatogonios y aparecen los primeros espermatocitos primarios (auxocitos)

 

Junio

 Todavía no se observan espermatozoides. Van desapareciendo las células glandulares

El oviducto contiene huevos fecundados. La calcificación de la cáscara se va produciendo en el último segmento del oviducto. Diámetro de los huevos: 16-21mm, Longitud: 31-40 mm.

Agosto

Abundancia de espermátidas y espermatozoides. Concluye la espermatogénesis

 

Octubre

Predominan los espermatozoides. Las células de estados iniciales son escasas aunque todavía se pueden apreciar algunos casos de espermatocitogénesis

 

 

Tabla 2. Estado de desarrollo gonadal de 19 hembras de Mauremys leprosa de marzo a mayo de 1977 en el entorno de Doñana (Según  Pérez et al., 1979). Los números indican, para cada hembra, la suma de folículos, cuerpos luteos y huevos en los ovarios/oviductos derecho e izquierdo.

Fecha

Longitud espaldar (mm)

Folículos <10mm

Folículos >10mm

Cuerpos luteos

Huevos oviductales

marzo

141,5

13

-

-

-

marzo

150

15

-

-

-

marzo

157,8

24

16

-

-

06-abr

138,5

17

14

-

-

06-abr

148,6

13

7

-

-

06-abr

184

19

21

-

-

14-abr

154,4

19

13

-

-

14-abr

154,5

64

9

-

-

19-abr

162

37

11

-

-

17-may

146,9

21

-

-

-

17-may

151,1

39

7

9

5

17-may

156,7

35

9

5

5

17-may

157

38

10

6

6

17-may

161

46

17

5

-

17-may

164

49

13

6

-

17-may

175

42

12

6

-

25-may

162

39

10

3

3

25-may

165

41

8

4

6

25-may

180

49

11

7

7

 

La mayoría de las hembras de la misma población de Argelia, presentaron el ovario en reposo durante el mes de enero, aunque ya se apreciaban las primeras señales de crecimiento de folículos (diámetros mayores: 9-15 mm). En febrero, marzo y junio todas las hembras examinadas (N=10, 8 y 7, respectivamente) presentaron folículos en desarrollo (diámetros mayores; 11-16 mm en febrero, 11-18 mm en marzo y 13-17 mm en junio) ) (Combescot, 1954; 1955a; 1955b) (Tabla 1). No hubo datos de desarrollo folicular en abril y mayo. Desde la segunda mitad de marzo hasta mayo se encontró esperma en los oviductos. Puesto que en este periodo no se había observado producción de espermatozoides en los testículos de los machos, el autor concluía que el esperma que las hembras utilizaban para la fecundación de las primeras puestas provenía del ciclo espermatogénico anterior (mayo a octubre). En junio se apreciaron ya huevos fecundados en proceso de calcificación en el segmento final del oviducto.

Pérez et al. (1979) examinaron por disección el estado macroscópico de las gónadas de 19 hembras reproductoras de Mauremys leprosa del entorno de Doñana entre marzo y mayo de 1977 (Tabla 2). A partir de abril todas las hembras presentaron folículos mayores de 10 mm en los ovarios. En mayo aparecieron cuerpos luteos, con o sin la presencia correspondiente de huevos oviductales, indicando la existencia de puestas en este mes.

Figura 1. Resumen de las distintas fases del periodo de reproducción de Mauremys leprosa en Doñana, segun datos de Andreu y Villamor (1989), Keller (1997a) y Díaz-Paniagua et al. (2014). La barra de color más claro indica la posible emergencia a principios de primavera de crías eclosionadas en otoño del año anterior que permanecieron en el nido durante el invierno.

 

Cortejos

En Doñana se han observado cortejos en primavera (marzo, abril y mayo), verano (final de agosto y septiembre) y en otoño (octubre y noviembre) (Andreu y Villamor, 1989; y observaciones personales propias) (Figura 1). De la existencia de cortejos otoñales se deduce la capacidad de almacenamiento de esperma por las hembras, probablemente en invaginaciones vaginales como sucede en otros galápagos (Fox, 1977). En Salamanca, sólo se han detectado cortejos en primavera (Alarcos et al., 2009). Araújo et al. (1997) también detectaron cortejos en Portugal solo en primavera, aunque citan una comunicación de cortejo otoñal en esta área. Los cortejos se producen principalmente en el interior del agua, aunque también pueden ocurrir en tierra (Tarrajat, 1962). El macho se acerca nadando a la hembra, comenzando una persecución durante la cual toca repetidamente la parte posterior del caparazón de ella. Si la hembra se detiene, el macho nada en círculos a su alrededor, y cuando está frente a ella, realiza movimientos oscilatorios rápidos de la cabeza, en sentido vertical, con el cuello estirado. Ocasionalmente toca y muerde su hocico, cuello y patas. Al cabo de un periodo que puede durar más de media hora, si la hembra lo permite, el macho se sitúa encima de ella, sujetándose a su caparazón con las patas anteriores o con las cuatro patas y mordisquea su cuello. El macho estira el cuello, curvándolo en dirección a la cabeza de la hembra, colocando su barbilla sobre el hocico de ella, presionando hacia abajo y hacia dentro. De esta forma obliga a la hembra a mantener la cabeza recogida dentro del caparazón. Cuando la hembra se muestra receptiva, el macho suelta el caparazón de ella y va retrocediendo hasta acercar su cloaca a la de ella, empujando su cola con las patas posteriores (Ferby y Demel, 1986; Araújo, 1996). Durante los intentos de apareamiento, los machos pueden ser muy violentos y causar graves heridas a las hembras (Ortíz-Santaliestra et al., 2011).

Elección de pareja

Hay poca información sobre el sistema de emparejamiento. Las señales químicas pueden tener un papel en esta especie. Se ha demostrado experimentalmente que los machos prefieren acuarios con olores de hembras con mayor respuesta inmune mientras que las hembras eligen acuarios con olores de machos grandes (Ibáñez et al., 2012).

Interacciones entre machos

El reconocimiento entre machos basado en olores puede reducir las interacciones agresivas por el acceso a las hembras. Se ha demostrado experimentalmente que los machos evitan acuarios con agua en la que hay olores de machos no conocidos, aunque depende del tamaño del galápago y de su comportamiento. Los machos menos tímidos no evitan el agua de machos conocidos mientras que los machos más tímidos evitan el agua con olores de machos tanto conocidos como desconocidos. Por otro lado, los machos grandes evitan el agua con olores de machos no conocidos mientras que los pequeños no evitan el agua con olores de otros machos (Ibáñez et al., 2013b).

El acceso a las hembras puede estar determinado por la talla de los machos. Los machos estiman el tamaño de los machos rivales por el olor de estos presente en el agua. Se ha visto experimentalmente que los machos evitan estar en acuarios con agua con olores de machos mayores mientras que no evitan acuarios con agua con olores de machos menores (Ibáñez et al., 2014a).

Frecuencia de hembras reproductoras y número de puestas

El desarrollo de los huevos en las hembras se puede detectar mediante palpado inguinal o mediante radiografias. La efectividad de ambas metodologías se ha comparado para los galápagos de Doñana, resultando más fiable la detección mediante radiografías ya que permite detectar los huevos en fases más tempranas de calcificación que el palpado inguinal (Keller, 1998). La presencia de huevos calcificados en las hembras de Doñana se ha detectado desde abril a julio (Keller, 1997a) (Figura 1). Las frecuencias más altas de hembras grávidas se produjeron todos los años en mayo y junio (Figura 2).

 

Figura 2. Frecuencia relativa de hembras grávidas (detección por radiografia y/o palpado inguinal) de Mauremys leprosa en Doñana en cada quincena desde abril a septiembre, estimadas sobre datos de 1991 a 1995 y 1997 a 1999 (adaptado de Keller, 1999). Se indica la inicial de cada mes y si es la primera o segunda quincena.

 

En Doñana, se ha comprobado que las hembras de M. leprosa pueden desarrollar una segunda puesta en un mismo año, aunque solo se ha observado en un reducido número de casos, 2 de 7 hembras radiografiadas en 2001 (Díaz-Paniagua et al., 2014). La realización de segundas puestas se ha observado también en hembras mantenidas en cautividad procedentes de otras áreas de la provincia de Huelva (González de la Vega, 1988). Las primeras puestas se observaron a principios de mayo y las últimas a final de junio, con intervalos de entre 21 y 32 días entre puestas sucesivas de una misma hembra. De 19 hembras del entorno de Doñana diseccionadas por Pérez et al. (1979), nueve presentaron cuerpos luteos y/o huevos oviductales, además de folículos desarrollados que podrían llegar a formar una segunda puesta. En una de ellas, el número de cuerpos luteos fué mucho mayor que el número de huevos oviductales, indicando que esta hembra había producido dos puestas y, al presentar folículos desarrollados, podría incluso llegar a desarrollar tres puestas (Tabla 2).

Por otro lado, a lo largo de un prolongado periodo de progresiva sequía (1991 a 1995) en Doñana, 350 hembras fueron examinadas de 2 a 8 veces mediante radiografia y/o palpado inguinal (929 exámenes en total, aproximadamente un exámen por hembra y año). Solo 17 hembras presentaron huevos en más de una ocasión, siempre en años distintos, y de estas, solo siete presentaron puestas en dos años seguidos (Keller, 1997a), lo que sugiere que, en condiciones desfavorables, parece existir una tendencia a que las hembras no se reproduzcan todos los años.

Tamaño de puesta

El número medio de huevos que presentan las puestas de galápago leproso se ha descrito para distintas localidades de España. El tamaño medio de la puesta fue de 6,4 huevos (sd=1,7, rango: 1-13, N=197) en Doñana, siendo la mayor parte de los datos de años de sequía (Keller 1997a). El número medio de huevos por puesta fue de 8,5 (sd=2,38, rango=4-12, N=14) en El Portil (Huelva) (Pérez-Santigosa, 2007), de 9,6 (se= 0,44; rango 4-13, N=25) en Extremadura (Da Silva, 1995) y de 3,8 (rango 1-13) en Cataluña (Franch et al. 2004). En Portugal, Araújo et al. (1997) describieron puestas con una media de 5,8 huevos (rango 1-12).

El tamaño de la puesta está positivamente correlacionado con el tamaño de la hembra (Da Silva, 1995; Keller, 1997a) (Figura 3) y no presenta variaciones asociadas a la fecha  de puesta, aunque sí se han apreciado variaciones importantes entre distintos años. Keller (1997a) observó la disminución del tamaño de la puesta a lo largo de un periodo de cuatro años de prolongada sequía. En el primer año de estudio las hembras desarrollaron una media de 7,5 huevos mientras que en los últimos años el promedio fue de 6,1 huevos.

 

Figura 3. Relación entre el tamaño corporal de la hembra (longitud recta del espaldar) y el tamaño de la puesta (número de huevos detectados mediante radiografias) de Mauremys leprosa en Doñana (modificado de Keller 1997a)

 

Los nidos

Díaz-Paniagua et al. (2014) encontraron nidos en Doñana a partir del 5 de junio y detectaron, en hembras radiografiadas sucesivamente, la primera puesta el 20 junio. Andreu y Villamor (1989) detectaron una hembra poniendo el 13 de julio. Keller (1997a) detectó que todavía quedaba un pequeño porcentaje de hembras con huevos en la segunda quincena de julio (2,6%). Estos datos sitúan el periodo de puesta de Mauremys leprosa en Doñana entre finales de mayo y finales de julio (Figura 1). En semicautividad, en Huelva, González de la Vega (1988) describió la realización de las primeras puestas desde mediados de mayo hasta finales de junio, y la segunda puesta desde mediados de julio hasta mediados de agosto.

Se han registrado nidos con una profundidad entre 9-15 cm (González de la Vega, 1988; Díaz-Paniagua et al., 2014). Los nidos se encontraron a una distancia de la laguna de procedencia de la hembra de entre 10 y 200 m, localizándose en zonas bien expuestas y con escasa cobertura vegetal (Díaz-Paniagua et al., 2014). El comportamiento de puesta se ha descrito para hembras del norte de África. La hembra elige un lugar bien soleado, preferentemente en suelo blando, aunque si el sustrato es duro, lo humedece con el líquido de su bolsa cloacal. Excava con sus patas posteriores durante una media hora, realizando un agujero de aproximadamente 6 cm de profundidad y 10 cm de diámetro. Deposita entonces los huevos rápidamente, con la cabeza recogida dentro del caparazón y, a continuación, los recoloca meticulosamente, volviendo a rellenar posteriormente el agujero del nido con sus patas posteriores (Tarrajat, 1962).

Periodo de incubación y emergencia de las crías

En Huelva, González de la Vega (1988) describe el periodo de incubación entre 56 y 82 días. Concretamente, en un nido construido entre el 15 y el 22 de julio en Doñana, se observó que se producía la eclosión de las crías entre el 6 y el 18 de septiembre (Figura 1). Se registró la variación de la temperatura del nido durante todo el periodo de incubación (Figura 4), registrándose una temperatura media diaria de 28,6ºC, así como una temperatura mínima de 23,4ºC y máxima de 37,8ºC (Díaz-Paniagua et al., 2014).

 

Figura 4. Variación de la temperatura máxima, mínima y media diarias registradas en un nido de Mauremys leprosa en la Reserva Biológica de Doñana. Las barras indican el periodo en que se detectó la eclosión de los huevos y la emergencia de tres de las crías, mientras que las tres restantes permanecieron en el nido hasta que fueron extraídas el 18 de Octubre (Díaz-Paniagua et al., 2014).

 

Mientras que las primeras crías emergieron del nido de 1 a 12 días después de la eclosión, el resto permaneció en el nido hasta que se extrajeron, más de un mes más tarde, lo que sugiere la posibilidad de que fueran a hibernar antes de la emergencia, ya que en el mismo área se han realizado algunas observaciones de crías con tallas similares a las recién emergidas en primavera (C. Keller, observación personal). La emergencia primaveral de las crías, se ha descrito también en Portugal (Araújo et al., 1997) y en Murcia (Hernández-Gil et al.,1993).

Se han incubado huevos en laboratorio, a 27ºC de temperatura constante y distintos tratamientos de humedad (potencial hídrico de -150kPa a – 1150 kPa), obteniéndose un periodo de incubación medio de 92 días y tasa de eclosión del 88% (Pérez-Santigosa, 2007). Con temperatura de incubación constante de 28.5 + 0.5oC se obtuvo un periodo medio de incubación de 93 días y una tasa de eclosión del 61% (C. Keller, datos sin publicar).

 

Figura 5. Cría de Mauremys leprosa durante la eclosión del huevo tras su incubación en laboratorio. (C) N. Pérez Santigosa

 

Figura 6. Cría de Mauremys leprosa de El Portil (Huelva). (C) N. Pérez-Santigosa

 

Figura 7. Cría de Mauremys leprosa en Arroyo Parroso (Sevilla). Foto: A. C. Andreu.

 

Estructura y dinámica de poblaciones

Madurez sexual

La madurez sexual se alcanza con el inicio de la producción de esperma en los machos y de la producción de huevos oviductales en las hembras.

Combescot (1954, 1955a, 1955b) describió el proceso de madurez gonadal en hembras y machos de M. leprosa de Argelia. Las hembras inmaduras tenían ovarios pequeños, bien delimitados, cubiertos por pequeños folículos, sin variación de tamaño a lo largo del año. Los oviductos eran muy pequeños (2 cm de longitud, sin ningun tipo de diferenciación histológica, en una hembra de 80 mm de longitud de espaldar; 6-9 cm en hembras de 120-130 mm, con inicio de diferenciación epitelio-glandular y primeras señales de secreción glandular). Las hembras de más de 130 mm de longitud presentaron oviductos de 35-60 cm, bien diferenciados histológicamente en cuatro segmentos. Los óvulos entraron en desarrollo cuando alcanzaron un tamaño superior a 6 mm y mostraron un color más amarillo. Para los machos, dicho autor solo indicó que la esparmatogénesis comienza a registrarse en individuos con tamaño corporal alrededor de los 90 mm.

Pérez et al. (1979) realizaron un análisis macroscópico de las gónadas de 33 hembras y 14 machos del entorno de Doñana. Las hembras presentaron ovarios con folículos mayores de 3 mm (que se desarrollan hasta formar huevos calcificados) a partir de un tamaño corporal aproximado de 140 mm (Figura 8, Tabla 2). Cuatro machos con tamaño corporal entre 90 y 140 mm presentaron testículos de color rosado (que los autores consideraron inmaduros). Los demás machos, con más de 110,8 mm de tamaño, presentaron testículos de color amarillo con el epidídimo blanquecino, y se consideraron individuos maduros. El tamaño de los testículos aumentó con el tamaño de los machos (Figura 9). Estos datos parecen indicar que hay machos mayores de 90 mm que aún son inmaduros, aunque hay que considerar estos datos con cautela ya que estos animales fueron capturados en abril y mayo, cuando la actividad espermatogénica está empezando (Combescot, 1954). La diferencia de color entre los testículos puede reflejar también diferencias entre estados fisiológicos estacionales de las gónadas.

Figura 8. Número total de folículos (incluyendo cuerpos luteos, cuando estaban presentes) en los ovarios derecho e izquierdo de 31 hembras de Mauremys leprosa del entorno del Parque Nacional de Doñana en relación a la longitud recta del espaldar. Los colores indican: Verde: ovarios muy pequeños sin folículos distinguibles; Azul: ovarios solo con folículos <3 mm; Rosa: ovarios con folículos >3 mm, pero sin cuerpos luteos; Rojo: ovarios con folículos > 3 mm y cuerpos luteos. No se han considerado huevos oviductales, cuando estaban presentes, ya que están representados por los cuerpos luteos. Datos tomados de Pérez et al. (1979)

 

En Extremadura, las hembras de Mauremys leprosa presentaron ovarios desarrollados a partir de 140 mm de longitud de espaldar, mientras que los machos se consideraron sexualmente maduros a partir de los 85 mm, tamaño a partir del cual la relación peso gónada/longitud gónada experimentó un incremento significativo, que los autores asumen como indicio de la producción de esperma (Da Silva et al., 1990).

 

Figura 9. Relación entre la longitud media de los testículos y la longitud recta del espaldar de 14 machos de Mauremys leprosa del entorno del Parque Nacional de Doñana. Se inicia también la coloración de los testículos. Datos de Pérez et al. (1979).

 

Para evaluar el estado reproductivo de las hembras suele emplearse la detección de huevos oviductales mediante palpado inguinal y/o radiografías. Los datos disponibles generalmente indican que las hembras comienzan a desarrollar huevos con un tamaño mínimo de alrededor de 140 mm de longitud recta del espaldar, lo cual coincide con los resultados de estudios basados en disecciones (Tabla 3).

En un estudio desarrollado en Marruecos se encontró una hembra grávida con una longitud de espaldar de 124 mm, mientras que todas las demás hembras grávidas examinadas fueron mayores de 140 mm (Naimi et al., 2012). Esta hembra solo tenía 3 huevos, con una anchura media de 16,2 mm, muy por debajo del valor mínimo de 17,7 mm registrado en las demás hembras del mismo estudio y del registrado en otras poblaciones (ver capítulo de identificación). La anchura del huevo está limitada por la amplitud de la apertura pélvica en esta especie, especialmente en las hembras más pequeñas (Keller, 1997a). Da Silva et al. (1990) comentan, a partir del exámen macroscópico de las gónadas de hembras de galápago leproso de Extremadura, que las hembras pueden ser sexualmente maduras a partir de 129 mm de longitud de espaldar, aunque solo es posible afirmarlo con total seguridad en individuos mayores de 140 mm.

 

Tabla 3. Tamaño mínimo de hembras maduras (madurez confirmada por la presencia de ovarios con folículos >3 mm y/o huevos oviductales). LE = longitud recta del espaldar; N = número de hembras examinadas; NI = no indicado. * Disección solo para obtención de huevos oviductales, sin exámen de las gónadas.

 

LE hembra madura más pequeña (mm)

N

Método empleado

Referencia

Argelia

>130,0

65

Análisis microscópico gónadas por disección

Combescot (1955a,b)

España (Huelva)

138,5

33

Análisis macroscópico gónadas por disección

Pérez et al. (1979)

España (Extremadura)

140

NI

Análisis macroscopico gónadas por disección

Da Silva et al. (1990)

España (Huelva)

139,2

112

Radiografías y palpado inguinal

Andreu y Villamor (1989)

España (Huelva)

137,3

350

Radiografías y palpado inguinal

Keller (1997a)

España (Salamanca)

141,9

143

Palpado inguinal

Alarcos et al. (2009)

Marruecos

124

28

Disección*

Naimi et al. (2012)

 

Analizando un total de 506 hembras radiografiadas para detectar huevos oviductales calcificados durante la época de puesta, Keller (1997a) determinó que sólo el 6% de las hembras menores, entre 130 y 140 mm de longitud, desarrollaban huevos, mientras que en las de mayor tamaño, el porcentaje se mantenía por encima del 30%, con un máximo del 57% para hembras de longitud entre 190-200 mm.

En los machos de quelonios el método no invasivo más comumente usado para estimar la madurez sexual es la aparición de caracteres sexuales secundarios (Bury, 1979; Moll, 1979; Gibbons y Greene, 1990). Los machos de Mauremys leprosa de Doñana muestran caracteres sexuales secundarios cuando alcanzan un tamaño aproximado de 85 mm (Keller, 1997b), lo que coincide aproximadamente con los estudios basados en análisis de gónadas (Combescot, 1954; Da Silva et al., 1990). Sin embargo, los resultados de Pérez et al. (1979) parecen indicar la existencia de algunos machos inmaduros con tallas superiores a 90 mm. La variable que se considera de mayor utilidad para diferenciar a los machos es la longitud preanal de la cola (Keller, 1997b) (Figura 10).

 

Figura 10. Relación entre la longitud preanal y la longitud recta del espaldar en juveniles de sexo indeterminado, machos y hembras de Mauremys leprosa en Doñana. (fuente: Keller 1997a).

 

En Salamanca, Alarcos et al. (2009) distinguieron caracteres sexuales secundarios en los machos a partir de 73 mm, por lo que estos autores consideraron que este era el tamaño aproximado en el que alcanzaban la madurez sexual. En otras poblaciones también se distinguen machos a partir de tamaños entre 60 y 70 mm, incluso en Doñana (ver apartado de descripción), lo que pone en evidencia la dificultad de establecer una relación exacta entre el comienzo de la diferenciación fenotípica y la maduración gonadal en los machos.

La edad a la que los individuos de esta especie alcanzan la madurez sexual es difícil de estimar. En general, se utiliza el número de anillos de crecimiento que presentan las placas del caparazón. Sin embargo, es un método con muchos condicionantes y cuestionado para esta especie (ver apartado sobre estima de la edad). En Doñana, Keller (1997a) consideró como adultos a los machos con 3 ó más anillos de crecimiento y a las hembras con 7 ó más anillos. Sin embargo, en una población de Salamanca, utilizando el mismo método, Alarcos et al. (2009) consideraron que los machos alcanzan la madurez con entre 13 y18 anillos y las hembras con 15-19 anillos de crecimiento.

Proporción de sexos

En la población de Doñana, entre 1991-1995, Keller (1997a) encontró una proporción de sexos paritaria, aunque también observó que en las clases de edades mayores, predominaban las hembras, y en las menores, los machos. También se encontró una razón de sexos paritaria en una población estudiada en Málaga entre 2002 y 2010 (Domínguez y Villarán, 2010) y en Salamanca (1: 1,13 a favor de las hembras: Alarcos et al., 2009). En una reducida población estudiada en Zamora, la proporción de sexos favorecía a las hembras (1:1,5; Alarcos et al., 2008). De un total de ocho poblaciones prospectadas en Portugal, en cinco se encontró similar proporción de machos que de hembras, mientras que en dos predominaban los machos y en otra las hembras, aunque la mayoría de estos datos proceden de muestras poblacionales escasas (Araújo et al., 1997). La mayoría de los autores coinciden en que la proporción de sexos se ve claramente afectada por los momentos en que se realiza el muestreo (Keller, 1997a; Alarcos et al., 2008), por lo que solo los datos obtenidos a partir de un elevado número de capturas y repartidos a lo largo de amplios periodos pueden ser considerados fiables.

Longevidad, estima de la edad y su relación con el tamaño

La edad es uno de los parámetros más dificiles de determinar en quelonios, pues raramente se dispone de seguimientos de individuos desde el momento del nacimiento en la naturaleza. Esto se debe a que casi no hay recapturas de individuos muy pequeños (de entre 0 y 1 años), lo que se explica tanto por su alta tasa de mortalidad, como por su pequeño tamaño, que les hace ser más crípticos que animales de mayor talla (Wilbur y Morin, 1988).

Para Mauremys leprosa se han estimado edades de hasta 32 años, utilizando datos de recaptura de individuos en la naturaleza (Keller, 1997a).

En quelonios suele emplearse el conteo de anillos de crecimiento sobre las placas del caparazón como estimador de la edad (ver Zug, 1991; Germano y Bury, 1998; Wilson et al., 2003 para revisión del método). El método asume que (a) la formación de anillos sigue un patrón cíclico y regular; (b) cada ciclo produce un anillo bien distinto y visible; y (c) el crecimiento cíclico está directamente relacionado con eventos climáticos regulares.

En los estudios en los que se ha estimado la edad de los individuos de Mauremys leprosa a partir de los anillos de crecimiento, se asume que cada anillo principal corresponde a un año de edad, aunque no se ha llegado a comprobar esta relación (p.ej. Meek, 1987; Alarcos et al., 2009; Vidal y Saura-Más, 2009). Por otra parte, en esta especie se ha descrito que los anillos frecuentemente se borran y desaparecen por completo, especialmente en los indivíduos de mayor tamaño (Keller, 1997a; Alarcos et al., 2009).

Keller (1997a) intentó validar la hipótesis de formación anual de anillos en individuos jóvenes (longitud de espaldar <130 mm) de Mauremys leprosa en Doñana comparando el conteo de anillos en individuos que se recapturaron tras un intervalo de un año. Para la mayoría de los animales que en un año presentaron un crecimiento superior a 3 mm, se registró un anillo más al ser recapturado, pero también se observó una proporción importante de individuos en los que se contó el mismo número de anillos o incluso dos anillos más (Figura 11). Estos datos sugieren que la formación de anillos no siempre corresponde a un periodo anual, al menos en individuos jóvenes.

 

Figura 11. Incremento del número de anillos de crecimiento en indivíduos de Mauremys leprosa de Doñana con longitud recta del espaldar (LE) inferior a 130 mm. 0 = individuos que tenian la misma medida de LE después de un año; 0,1-3 = individuos que crecieron menos de 3 mm después de un año; >3 = individuos que crecieron más de 3 mm después de un año. Los colores indican individuos a los que se contó un anillo menos (n-1); el mismo número de anillos (n); un anillo más (n+1); dos anillos más (n+2); o 3 anillos más (n+3) cuando fueron recapturados un año después.

 

De un total de 1.709 galápagos de Doñana, analizados para realizar el conteo de anillos de crecimiento, se pudo identificar y contar los anillos (en las escamas pectorales del plastrón) en 1169 individuos, mientras que 540 (32%) presentaron los anillos borrados (Keller, 1997a). Se contó un máximo de 16 anillos en los machos y 22 en las hembras. Sin embargo, la recaptura de 142 individuos que habían sido capturados entre 5 y 30 años antes, permitió obtener una estima conservadora de la edad real mínima de los individuos, que resulto entre 7 y 32 años, confirmando que la estructura de edades cuando se realiza a partir del conteo de anillos, puede estar subestimada (Figura 12).

En el Parque Natural de Arribes del Duero, los galápagos leprosos adultos resultaron ser más pequeños que los de otras poblaciones de la Península Ibérica. Alarcos et al. (2009) analizaron en detalle la relación entre tamaño y número de anillos de crecimiento en una población en Vilvestre (Salamanca).

En Vilvestre se observaron anillos borrados en indivíduos a partir de 90 mm de longitud, no pudiéndose apreciar anillos en ningun individuo mayor de 140 mm. En Doñana, sin embargo, sí se observaron anillos en un gran número de indivíduos de más de 190 mm. Aunque los individuos que presentan todos los anillos de crecimiento borrados parecen ser los más viejos de una población, hay que considerar que pueden existir diferentes tasas de abrasión o desgaste del caparazón, en función de diferencias en el sustrato o de las características del hábitat entre las dos poblaciones.

 

Figura 12. Distribución de frecuencia de edades estimadas en la población de Mauremys leprosa de Doñana en 1991-1995. Arriba, mediante conteo de anillos de crecimiento (1.169 individuos). Abajo, para una muestra de 142 individuos con edad mínima estimada a partir de datos de recaptura (adaptado de Keller 1997a).

 

En Vilvestre se contaron hasta 18 anillos de crecimiento para los machos y 19 para las hembras, lo que se aproxima a los conteos máximos obtenidos en Doñana (ver arriba). Sin embargo, la relación entre el incremento del tamaño y el número de anillos de crecimiento difirió marcadamente entre las dos poblaciones (Figura 13). Mientras que los individuos hasta 50 mm de longitud de espaldar en ambas poblaciones presentaron entre 0 y 1 anillo de crecimiento, los individuos entre 70-90 mm mostraron un promedio de alrededor de 2 anillos en Doñana y entre 8-10 anillos en Vilvestre. Individuos de 130-140 mm presentaron un promedio de de 6 anillos en Doñana y 17 anillos en Vilvestre. Los datos indican claramente que el patrón de crecimiento somático en relación a la deposición de anillos de crecimiento es muy distinto en Doñana y en Vilvestre. Por otra parte, la relación de estos procesos con la edad de los individuos no parece evidente en Doñana y no ha sido comprobada de ninguna forma en Salamanca, lo que sugiere que no deberían usarse dichos resultados como evidencia de diferencias entre la estructura de edad y la edad de madurez sexual entre poblaciones de Mauremys leprosa.

 

Figura 13. Relación entre el número medio de anillos de crecimiento y clases de tamaño en Mauremys leprosa del Parque Nacional de Doñana y del Parque Natural de los Arribes del Duero en Vilvestre (Salamanca). Don = Doñana; Sal = Salamanca; JUV = juveniles; MAC = machos; HEM = hembras. Adaptado de Keller (1997a) y Alarcos et al. (2009).

 

Figura 14 . Juvenil de Mauremys leprosa del P.N. Tajo Internacional, Cáceres. (C) L. Hernández Sastre

 

La incertidumbre generada por la dificultad en las estimas de la edad exacta de los galápagos leprosos puede reducirse si se emplean clases de edad más amplias (p.ej. recién-nacidos, juveniles (Figura 14), subadultos, adultos jóvenes, adultos viejos) (Keller, 1997a). El número y definición de las clases de edad dependen del objetivo del estudio, del diseño del muestreo y de la fiabilidad de los parametros demográficos estimados. En Doñana, entre 1991 y1995, un período de creciente sequía que culminó con la desecación de todos los hábitats de los galápagos, se estimó que la población se componía de un 67% de individuos adultos, un 27% de subadultos y sólo un 6% de juveniles (Keller, 1997a). Sin embargo, en los tres años lluviosos siguientes, se apreció un incremento de la proporción de juveniles (28% de la muestra) en 1998 (Keller, 1999); y en 2003 la proporción de juveniles y crías representó un 27% de la muestra total (Pérez-Santigosa, 2007). La proporción de adultos (95%) también fue muy superior a la de subadultos y crías en Salamanca (Alarcos et al., 2009), mientras que en Zamora, la proporción de individuos inmaduros fue del 43% (Alarcos et al., 2010). Por el contrario, en una población de Málaga se estimó mayor proporción de individuos inmaduros (75% del total capturado) que de adultos (Domínguez y Villarán, 2010). Asimismo, en las poblaciones portuguesas, Araújo et al. (1997) detectarón una proporción de juveniles del 67% del total de individuos capturados. Es importante resaltar, al hacer estas comparaciones, que las diferencias entre estudios pueden deberse a diferencias entre habitats, esfuerzo de muestreo y/o a los criterios usados por los autores para definir las clases de edad, principalmente en los juveniles.

 

Supervivencia

En la población de Doñana, se han realizado estimas de supervivencia en los años 90, correspondiendo con un periodo de progresiva sequía, obteniéndose un valor general de supervivencia anual del 81,2% (Keller, 1997a). En los individuos juveniles, con 2-3 anillos de crecimiento, la supervivencia se estimó en un 77,1%, mientras que los individuos de mayores clases de edad podían alcanzar una supervivencia de hasta un 87,1%. Sin embargo, los años de sequía tuvieron una gran influencia sobre la supervivencia de los galápagos, que disminuyó considerablemente para casi todas las clases de edad. Tras la fuerte mortalidad y descenso poblacional detectado el último año de sequía, se observó en 1997 un incremento de las tasas de supervivencia en todas las clases de edad, que superó el 80% en juveniles y más del 90% en los adultos (Keller, 1999). Para el periodo 2002-2005, Pérez-Santigosa (2007) estimó tasas de supervivencia de adultos también elevadas (88,9%), mientras que la supervivencia estimada para juveniles (desde el huevo hasta los seis años), se estimó en un 1,6%. En poblaciones de la provincia de Huelva, donde M. leprosa convivía con galápagos exóticos (Trachemys scripta elegans), Pérez-Santigosa (2007) encontró tasas de supervivencia de adultos por encima del 95% y en juveniles entre el 1 y 1,39%.

También se estimaron tasas de supervivencia en el delta del Ebro donde, en el marco de un programa de reintroducción, se soltaron 234 individuos procedentes de distintas zonas. Los individuos introducidos parecieron verse afectados negativamente en su primer año en la zona, ya que la tasa de supervivencia fue del 37,4% para los machos y del 27,5% para las hembras. A partir del segundo año, ascendió al 65,3% para los machos y al 53,2% para las hembras, manteniéndose constante en años posteriores. Con dichas estimas de supervivencia y probablemente también por el aparentemente escaso éxito reproductivo, así como por la posible dispersión de individuos a otras zonas, esta población tuvo un declive anual del 33%, por lo que el programa de reintroducción se consideró un fracaso (Bertolero y Oro, 2009).

 

Referencias

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Carmen Díaz-Paniagua1, Ana C. Andreu1, Claudia Keller2
1
Estación Biológica de Doñana-CSIC, Avda. Américo Vespucio s/n, 41092 Sevilla
2Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia- INPA, Coordenação de Pesquisas em Biodiversidade, CBIO, CP 2223,  69065-970, Manaus – AM, Brasil

Fecha de publicación: 27-10-2015

Díaz-Paniagua, C., Andreu, A. C., Keller, C. (2015). Galápago leproso – Mauremys leprosa. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/