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Key words: Southern smooth snake, reproduction, clutch size, sex-ratio, age.
Biología de la reproducción La culebra lisa meridional presenta un celo primaveral con pequeñas diferencias según las zonas geográficas (Boulenger, 1913). En el sureste de la Península, las cópulas se realizan en los primeros días de junio (Feriche, 1998), aunque el celo puede prolongarse de abril a junio en cautividad (González de la Vega, 1988) y se han observado preliminares de cópula en junio en Galicia (Galán y Fernández-Arias, 1993). Las cópulas son en mayo según Street (1979), Kingley (1982) y Bruno y Maugeri (1992). Se han observado luchas entre machos durante el celo (Dusej, 1993). Durante la cópula, se han observado fenómenos de cópula forzada de los machos hacia las hembras (Capula et al., 1995; Feriche, 1998; J.P. González de la Vega, com. per.). Pleguezuelos y Feriche (2003) describen que, antes de la cópula, el macho muerde a la hembra tras la cabeza e incluso llega a introducir la cabeza de esta en su boca (ver también Dusej, 1993). Las cópulas duran entre 30 y 105 minutos (Dusej, 1993; obs. pers.). La espermatogénesis es postnupcial con un progresivo aumento del volumen del testículo desde mediados de mayo, un pico máximo durante la primera quincena de agosto (erpermiogénesis) y una brusca caída a finales del mismo mes (Feriche, 1998). La espermiogénesis es más tardía en Francia (setiembre – octubre, Saint Girons, 1982). Una espermatogénesis postnupcial predice que los espermatozoides se alojen en los espermiductos durante todo el invierno para ser utilizados en las cópulas de la siguiente primavera. La culebra lisa meridional es una especie ovípara. La vitelogénesis es primaveral, comienza en el mes de mayo, y la puesta se produce aproximadamente dos meses después. El tamaño de la puesta, mayor cuanto mayor es la hembra oscila entre dos huevos en las hembras más jóvenes y hasta 10 en las de mayor tamaño. Hay datos sobre tamaño de puesta en diversas poblaciones ibéricas y del resto de la distribución: 4-8 en Huelva (González de la Vega, 1988), 3-8 en el Sureste Ibérico (Feriche, 1998), 5-10 en Galicia (Galán y Fernández-Arias, 1993), entre 6 y 9 en Francia con un máximo de 16 huevos (Naulleau, 1984). En Italia, la fecundidad es significativamente más baja (2,53 huevos, rango 1-4, Agrimi y Luiselli, 1994). Más datos sobre tamaños de puesta en cautividad en Dusej (1993). La puesta se realiza a mediados de julio tanto en el noroeste (Galán y Fernández-Arias, 1993) como en el sureste (Feriche, 1998). En cambio es más temprana (final de junio) en el centro de Italia (Agrimi y Luiselli, 1994). Los huevos son muy alargados, casi cilíndricos, con la cáscara blanquecina y lisa. El tamaño de los huevos no varía según las fuentes: 24,3-35,6 x 13,3-15,2 mm en el suroeste (González de la Vega, 1988) y 25,8-34,0 x 12,2-16,2 mm en el noroeste (Galán y Fernández-Arias, 1993). Otros datos parecidos son 20-25 x 13-15 mm. (Street, 1973) y 22 x 15 mm en Italia (Agrimi y Luiselli, 1994). El periodo de incubación transcurre entre 44 y 82 días, y las eclosiones se producen en septiembre. En cautividad se han observado puestas entre la segunda quincena de junio y mediados de julio (De Haan in litt en Dusej, 1993). Al eclosionar, la longitud total de los recién nacidos es de 171-197 mm y su peso entre 2,1 y 3,6 g. En general, la especie no muestra grandes diferencias geográficas en el rango del tamaño de puesta, el tamaño máximo de puesta, el tamaño de los huevos o la longitud de los juveniles. Se ha especulado que tiene una relativa baja fecundidad debido al carácter sublapidícola y a los estrechos pasos por donde los animales se mueven (Saint Girons in verbis en Agrimi y Luiselli, 1994), aunque, comparado con otros ofidios ibéricos de tamaño mucho mayor, el tamaño de puesta de la culebra lisa meridional no es bajo, aunque sí lo es el tamaño de los huevos (Feriche, 1998).
Demografía y estructura de poblaciones Feriche (1998) estima, con ejemplares del sureste ibérico, un tamaño de adquisición de madurez sexual en machos de 250 mm longitud hocico-cloaca (47% de su longitud corporal máxima) y en hembras de 360 mm longitud hocico-cloaca (75% de su longitud corporal máxima). Especialmente sorprendente es el elevado tamaño de madurez en hembras. La falta de datos en otras poblaciones impide determinar con precisión posibles diferencias geográficas en este patrón. Todas las hembras maduras se reproducen anualmente. La razón de sexos secundaria es favorable a los machos (2,2:1) en una muestra de 348 ejemplares adultos (Santos y Pleguezuelos, 2003). Este resultado coincide con lo observado en Andalucía Oriental (1.7:1, Feriche, 1998) pero no en el centro de Italia (1,13:1, n = 79, Agrimi y Luiselli, 1994), donde no se observaron diferencias. Esta razón de sexos tan favorable a los machos se puede explicar por el uso exclusivo de ejemplares sexualmente maduros, unido al retraso de las hembras en alcanzar la madurez sexual. Cuando la razón de sexos se calcula con todos los individuos sexados (maduros e inmaduros), esta resulta mucho más equilibrada y no se aprecian diferencias significativas (1,16:1, chi-cuadradado = 0,97, p = 0.3, Santos y Pleguezuelos, 2003). Los machos adultos con mayores longitudes cabeza-cloaca resultaron tener mayor número de escamas ventrales (Santos y Pleguezuelos, 2003). Esta correlación positiva sugiere que el tamaño corporal alcanzado en machos adultos está influido, al menos en parte, por el número de escamas ventrales que los animales tienen al nacer (y por tanto por el número de vértebras precloacales). Además, el colectivo de machos juveniles presentaba una mayor varianza en el número de ventrales respecto a los machos adultos mayores (Santos y Pleguezuelos, 2003). Este resultado sugiere que con el desarrollo ontogénico los ejemplares con menor número de ventrales adquieren tallas menores y probablemente presentan menores tasas de supervivencia. Los mismos autores no encuentran relaciones parecidas en las hembras, sexo en el que probablemente el tamaño corporal esté más relacionado con otros factores como el aumento de la fecundidad. Valverde (1967), mediante esqueletocronología, estima una edad de hasta 13 años en ejemplares en libertad. Dusej (1993) expone las curvas de crecimiento para algunos ejemplares mantenidos en cautividad.
Referencias Agrimi, U., Luiselli, L. (1994). Ecology of the snake Coronella girondica (Reptilia: Colubridae) in Central Italy. Vie Milieu, 44: 203-210. Boulenger, G.A. (1913). The snakes of Europe. Methuen and Co., London. Bruno, S., Maugieri, S. (1992). Guía de las serpientes de Europa. Omega S.A., Barcelona. Capula, M., Luiselli, L., Rugiero, L. (1995). Ecological correlates of reproductive mode in reproductively bimodal snakes of the genus Coronella. Vie Milieu, 45:167-175. Dusej, G. (1993). Coronella girondica (Daudin, 1803) –Girondische Glatt –oder Schlingnatter. Pp. 247-264. En: Böhme, W. (Ed.). Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas, Band 3/I, Schlangen (Serpentes) I, Aula-Verlag, Wiesbaden. Feriche, M. (1998).Ecología de la reproducción en colúbridos del sureste de la Península Ibérica. Tesis doctoral, Universidad de Granada, Granada. Galán, P., Fernández-Arias, G. (1993). Anfibios e réptiles de Galicia. Xerais de Galicia, Vigo. González de la Vega, J. P. (1988). Anfibios y Reptiles de la provincia de Huelva. Ertisa, Huelva. Kingley, K. (1982). The southern smooth snake Coronella girondica (Daudin 1803). Herptile, 7: 10-11. Naulleau, G. (1984). Les serpents de France. Rev. Fr. Aq. - Herpetol., 3/4: 1-56. Pleguezuelos, J. M., Feriche, M. (2003). Anfibios y reptiles. Los Libros de la Estrella nº 18. Granada, Guías de la Naturaleza. Diputación de Granada, Granada. Pleguezuelos J M, Villafranca, C. (1997). La distribución altitudinal de los anfibios y reptiles ibéricos. Pp. 321-341. En: Pleguezuelos, J. M. (Ed.). Distribución y Biogeografía de los anfibios y reptiles de España y Portugal. Monogr. Herpetol., 3. Saint Girons, H. (1982). Reproductive cycles of male snakes and their relationships with climate and female reproductive cycles. Herpetologica, 38: 5-16. Santos, X., Pleguezuelos, J. M. (2003). Variación morfológica en la culebra lisa meridional Coronella girondica (Daudin, 1803) a través de su área de distribución. Rev. Esp. Herpetol., 17: 55-73. Street, D. (1973). Notes on the reproduction of the southern smooth snake (Coronella girondica). Brit. J. Herpetol., 4: 335-337. Valverde, J. A. (1967). Estructura de una comunidad de vertebrados terrestres. Monogr. Estación Biol. Doñana, 1: 1-218.
Xavier Santos Santiró y Juan M. Pleguezuelos Gómez Fecha de publicación: 10-11-2004 Santos, X., Pleguezuelos, J. M. (2015). Culebra lisa meridional – Coronella girondica. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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