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Key words: Smooth snake, reproduction, demography.
Biología de la reproducción No existe información sobre el tipo de ciclo reproductivo que poseen las poblaciones ibéricas. En otras poblaciones europeas éste puede ser anual (Duguy, 1961), bienal (Spellerberg y Phelps, 1977; Goddard y Spellerberg, 1980) o incluso trienal en las muy norteñas (Andrén y Nilson, 1976). En una población de los Alpes se ha observado que los ciclos reproductores bienales y trienales se producen con frecuencias similares entre las diferentes hembras, y existen individuos que de modo ocasional pueden reproducirse anualmente (Luiselli et al., 1996). En este sentido, en una población del sur de Inglaterra se comprobó mediante el seguimiento de individuos marcados que de todas las hembras potencialmente capaces de reproducirse, solamente las de mayor edad (>7 años de edad) y, por lo tanto, de mayor tamaño corporal, lo hacían (Reading, 2004). La espermatogénesis es de tipo estival y termina en septiembre u octubre (ciclo espermatogenético postnupcial; Saint-Girons, 1963a, 1982b). El período de celo tiene lugar de marzo a mayo, iniciándose nada más salir de la hibernación. En Polonia, las cópulas se observaron siempre en abril (Najbar, 2001b). Posteriormente, en septiembre y octubre se produce una segunda fase de apareamientos. Streck (1965), entre otros autores, ha descrito la conducta desarrollada durante la cópula, en la cual el macho muerde a la hembra en la cabeza, nuca o cuello; sin embargo Engelmann et al. (1990) obtuvieron varias observaciones de apareamientos de esta especie en libertad en los que no se produjeron tales mordiscos. Ayres (2001) observa en la provincia de Lugo, un apareamiento bajo una piedra de, al menos, 5 horas de duración. En esta cópula tampoco se observó ningún mordisco del macho a la hembra. Es una especie vivípara, a diferencia de su especie congénere, Coronella girondica, que es ovípara (Capula et al., 1995). Se puede considerar a Coronella austriaca como una especie vivípara lecitotrófica, siguiendo la clasificación de Blackburn (2000). La ovulación suele ocurrir en junio y julio (Goddard y Spellerberg, 1980) y el período de gestación tiene una duración variable, oscilando generalmente entre tres y cinco meses, dependiendo del momento de emergencia de la hibernación, la época de ovulación y las condiciones locales de temperatura (Goddard y Spellerberg, 1980). Se han descrito, sin embargo, otras duraciones del período de gestación que van desde los dos meses y medio (Duguy, 1961), hasta los siete meses (Spellerberg y Phelps, 1977). Los alumbramientos se producen, generalmente, desde finales de agosto hasta octubre (Goddard y Spellerberg, 1980; Barbadillo, 1987). En un detallado estudio realizado en Polonia occidental, los partos se observaron entre el 2 de agosto y el 7 de septiembre, con una mayoría concentrada en los primeros 20 días de agosto (Najbar, 2001b). En poblaciones de A Coruña, los nacimientos han sido observados en los meses de agosto (segunda quincena del mes), septiembre y octubre (Galán, datos inéditos). En el Pirineo oriental los partos parecen producirse en la primera quincena de septiembre (Amat, 1998). Los partos se producen principalmente durante las horas de la mañana y del mediodía; muy raramente por la tarde (Najbar, 2001b). El número de crías por parto puede variar entre 2 y 16, con medias por hembra que oscilan entre 5,0 (población de los Alpes; Luiselli et al., 1996) y 8,3 (poblaciones de Francia occidental; Duguy, 1961 y de Polonia; Najbar, 2001b) (ver también Bruno, 1966, 1984; Smith, 1973; Andrén y Nilson, 1976; Beebee y Griffiths, 2000), aunque en ciertas poblaciones puede ser menor. Así, Goddard y Spellerberg (1980) encontraron de una a seis crías en el sur de Inglaterra (media de 3,9). En Galicia el número de crías por parto suele oscilar entre 5 y 9 (Galán y Fernández-Arias, 1993), aunque se observó en esta zona (Cerceda, A Coruña) un alumbramiento de 12 crías (Galán, datos inéditos). El número de crías está relacionado con el tamaño de la hembra: producen un mayor número de ellas los individuos más grandes (Luiselli et al., 1996; Najbar, 2001b). A diferencia de lo que se ha indicado en otras muchas especies de reptiles, en las cuales el peso relativo de la puesta (o de la camada) permanece relativamente constante a lo largo de un amplio rango de tallas corporales maternas, en C. austriaca este índice experimenta un fuerte crecimiento (hasta de siete veces, de 0,1 a 0,7) con el incremento de la talla corporal de la madre (Luiselli et al., 1996). De forma paralela, el tamaño medio de los neonatos también experimenta un considerable incremento al aumentar el tamaño de la madre en la población de los Alpes estudiada por Luiselli et al. (1996). La hembra expulsa durante el alumbramiento a las crías enrolladas elípticamente y envueltas en una membrana gelatinosa transparente; al poco tiempo, éstas rompen dicha membrana con movimientos del hocico y salen al exterior (Galán y Fernández-Arias, 1993). El tamaño de los recién nacidos oscila en Galicia entre 152 y 182 mm de longitud total y 1,4 y 2,5 g de masa corporal. En una población de Polonia, la longitud total media de los neonatos fue de 169,4 mm, con un rango de variación comprendido entre los 109 y 191 mm (aunque la mayoría de las crías tenía un tamaño comprendido entre 162 y 177 mm). Su peso medio era de 2,76 g, con una variación de 0,78 a 3,36 g, teniendo una masa corporal sin embargo la mayor parte de los neonatos entre 2,25 y 3,16 g (n = 149 en todos los casos, Najbar, 2001b). La coloración de las crías es gris oscura, con un diseño dorsal negro bien señalado y el vientre de un tono rojizo uniforme. Tras la primera muda, que se produce a los pocos días de nacer, adquieren ya la coloración dorsal propia de los adultos, si bien la pigmentación ventral conserva el tono rojizo durante largo tiempo. En general, el diseño de los juveniles es muy similar al de los adultos, pero tiende a ser más nítido y de tonos más vivos (Galán y Fernández-Arias, 1993). Existe una elevada variabilidad interindividual en el crecimiento. Goddard (1984) encontró unas tasas de desarrollo de 0,113 mm/día en los machos adultos, 0,057 en las hembras adultas, 0,185 en los subadultos machos y 0,287 en los subadultos hembras. Al año de edad miden unos 31 cm de longitud total y 43 cm a los dos años (Spellerberg y Phelps, 1977).
Estructura y dinámica de poblaciones La madurez sexual se alcanza a los tres años de edad en las poblaciones inglesas (Spellerberg, 1982b, 1988) y a los cuatro en las de los Alpes; en estas últimas, las hembras tienen una longitud total de 44 cm y un peso de 50 g al comenzar a reproducirse (Luiselliet al., 1996). La talla de adquisición de madurez sexual en hembras de esta especie se investigó en una población del sur de Inglaterra utilizando únicamente datos obtenidos de hembras grávidas que habían sido capturadas, al menos, los dos o tres años inmediatamente anteriores al año en que fueron observadas grávidas por vez primera, con el fin de evitar el posible error derivado de la reproducción bienal de estas poblaciones y asegurar el que las hembras grávidas utilizadas en este estudio no se habían reproducido anteriormente (Reading, 2004). Este autor obtuvo datos de 7 hembras que cumplían esta condición, las cuales mostraron una longitud hocico-cloaca media de 435 mm (rango: 413-465 mm; s = 2,28). Esta talla media equivale a una edad de 7-8 años, basándose en las curvas de crecimiento obtenidas en esta misma población, y la talla mínima de madurez sexual, a una edad de 6-7 años (Reading, 2004). La proporción de sexos está próxima a 1:1, con una estructura de edades similar entre ambos sexos (Goddard, 1984; Engelmann, 1993). En una población del sur de Iglaterra el sex-ratio del conjunto de los individuos (excluidos los neonatos) fue de 1,08:1, no encontrándose diferencias significativas en esa proporción de sexos entre años, siendo en todos ellos favorable a los machos (Reading, 2004). La mortalidad es más alta en los juveniles y subadultos (edad inferior a tres años), siendo posteriormente similar en ambos sexos (Goddard, 1984). En un estudio sobre la morbilidad y mortalidad de Coronella austriaca relizado examinando post mortem diversos individuos encontrados muertos de diversa procedencia (dos de ellos españoles), tanto en libertad como en cautividad, mostró que esta especie (como C. girondica) es susceptible de padecer enfermedades que son bien conocidas en otros reptiles en cautividad. Tales enfermedades observadas fueron neumonía, congestión pulmonar y edema, nefritis, peritonitis, hepatitis, salpingitis, anemia (causada por ácaros) y ascariasis respiratoria. La muerte de 3 individuos se había debido a la inanición. Todas estas patología se encontraron en individuos procedentes de cautividad (n = 18), mientras que los dos ejemplares españoles salvajes no presentaban ninguna anormalidad (Cooper y Davies, 1997). De 157 individuos estudiados en poblaciones naturales del sur de Inglaterra, 5 tenían la cola cortada, otros 5 mostraban cicatrices en el cuerpo, 4 diferentes traumatismos, 2 lesiones oculares, uno mostraba una herida y otro un "bulto" en el cuerpo (Gaywood y Gent en Cooper y Davies, 1997). En tres años de seguimiento en poblaciones del Pirineo oriental, solamente se encontraron dos ejemplares atropellados y un individuo muerto presumiblemente por acción humana, lo que se explicaría por los hábitos muy discretos de esta especie (Amat, 1998). La proporción entre individuos adultos e inmaduros en una población del sur de Inglaterra fue de 4,3:1 (Spellerberg y Phelps, 1977), típica distribución por edades de ofidios con una elevada tasa de supervivencia en los adultos (Parker y Plummer, 1987). En Serra da Estrela (Portugal) el reclutamiento anual de juveniles también parece muy bajo, constituyendo los juveniles del año solo el 9% del total de individuos colectado durante 18 años consecutivos (Moreira et al., 2011)1. Mediante métodos basados en múltiples recapturas de individuos de edad conocida a lo largo de varios años consecutivos, se pudieron determinar en una población del sur de Inglaterra las tasas y curvas de crecimiento en relación a la talla, para cada sexo (Reading, 2004). Según los datos obtenidos por este autor, las edades máximas estimadas fueron de 16 años para las hembras y 17 años para los machos. Sin embargo, la edad media de individuos de ambos sexos, en todos los años del estudio, osciló entre 4,5 y 8,5 años (Reading, 2004).
Referencias Amat, F. (1998). Datos sobre la biología y ecología de la culebra lisa europea Coronella austriaca en el Pirineo Oriental. Bol. Asoc. Herpetol. Esp., 9: 22-27. Andren, C., Nilson, G. (1976). Hasselsnoken (Coronella austriaca) en utrotningshotad ormart !. Fauna och Flora. Stockh, 71: 61-76. Ayres, C. (2001). Nota sobre el apareamiento de Coronella austriaca en libertad. Bol. Asoc. Herpetol. Esp., 12 (2): 88-89. Barbadillo, L. J. (1987). La guía de Incafo de los anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. Ed. Incafo, Madrid. 694 pp. Blackburn, D. G. (2000). Classification of the reproductive patterns of amniotes. Herpetol. Monogr., 14: 371-377. Bruno, S. (1966). Sulle specie del genere Coronella Laurenti viventi in Italia. Atti Accad. gioenia. Sci. nat. (6) 18: 99-117. Bruno, S. (1981). Anfibi e rettili di alcune stazioni del litorale tirrenico tra la Foce dell'Arno e il Circeo. Pp. 31-76. En: Ricerche ecologiche, floristiche e faunistiche sulla fascia costiera mediotirrenica italiana. Accademia Nazionale dei Lincei, Roma. Capula, M., Luiselli, L., Rugiero, L. (1995). Ecological correlates of reproductive mode in reproductively bimodal snakes of the genus Coronella. Vie Milieu, 45 (2): 167-175. Cooper, J. E., Davies, O. (1997). Studies of morbidity and mortality in smooth snakes (Coronella spp.). Herpetol. J., 7: 19-22. Duguy, R. (1961). Le cycle annuel d'activité de Coronella austriaca Laur.; d'aprés les observations manuscrites inedites de Raymond Rollinat. Terre Vie, 15: 401-435. Engelmann, W. E. (1993). Coronella austriaca (Laurenti, 1768) - Schilngnatter, Glatt- oder Haselnatter. Pp. 200-245. En: Böhme, W. (Ed.). Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Band 3/I. Schlangen (Serpentes) I (Typhlopidae, Boidae, Colubridae 1: Colubrinae). Aula-Verlag, Wiesbaden. Engelmann, W. E., Völkl, W., Biella, H. J. (1990). Zur paarungsverhalten der Schlingnatter, Coronella austriaca Laur. (Reptilia, Serpentes: Colubridae). Zool. Abh. (Dres.), 45: 137-139. Galán, P., Fernández-Arias, G. (1993). Anfibios e réptiles de Galicia. Edicións Xerais, Vigo. 501 pp. Goddard, P. (1984). Morphology, growth, food habits and population characteristics of the Smooth snake Coronella austriaca in Southern Britain. J. Zool., Lond., 204: 241-257. Goddard, P., Spellerberg, I. F. (1980). Reproduction as a factor in the conservation of Coronella austriaca Laur. in Southern England. Bull. Ecol., 11 (3): 535-541. Luiselli, L., Capula, M., Shine, R. (1996). Reproductive output, costs of reproduction, and ecology of the smooth snake, Coronella austriaca, in the eastern Italian Alps. Oecologia, 106: 100-110. Najbar, B. (2001b). Reproduction of Coronella austriaca Laur., 1768 in the Lubuskie region (western Poland) in the years 1995-2000. Bulletin of the Polish Academy of Sciences Biological Sciences, 49 (1): 25-31. Reading, C. J. (2004). Age, growth and sex determination in a population of smooth snakes, Coronella austriaca in southern England. Amphibia-Reptilia, 25: 137-150. Saint-Girons, H. (1963). Spermatogénèse et évolution cyclique des caractères sexuels secondaires chez les Squamata. Ann. Sci. Nat. Zool. 12e ser., 5: 461-478. Saint-Girons, H. (1982). Reproductive cycles of male snakes and their relationshios with climate and female reproductive cycles. Herpetologica, 38 (1): 5-16. Smith, M. (1973). The British amphibians and reptiles (5th ed.). Revised by Bellairs, A. d'A & Frazer, J. F. D. Ed. Collins, London. Spellerberg, I. F. (1982b). The secretive smooth snake. The Living Countryside, 6 (64): 1261-1263. Spellerberg, I. F. (1988). Ecology and management of reptile populations in forests. The Quarterly Journal of Forestry, 82: 99-109. Spellerberg, I. F., Phelps, T. E. (1977). Biology, general ecology and behaviour of the snake, Coronella austriaca Laurenti. Biological Journal of the Linnean Society, 9: 133-164. Streck, O. E. (1965). Zur Verbreitung der Glattnatter, Coronella austriaca (Laurenti) in der Mark. Veröffentlichungen des Museum für ur und Fruegesichte Potsdam, 9: 21-29. Pedro Galán Regalado Fecha de publicación: 25-11-2004 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 4-11-2015 Galán, P. (2015). Culebra lisa europea – Coronella austriaca. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
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