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Key words: Mediterranean stripe-necked terrapin, interactions, predators, parasites, pathogens.
Interacciones con otras especies Mauremys leprosa convive frecuentemente con la otra especie de galápago ibérica, Emys orbicularis, compartiendo con ésta tanto recursos alimenticios (Pérez-Santigosa et al., 2011) como espaciales (Segurado y Figueiredo, 2007). No parece existir competencia por el alimento entre estas especies, dada la alta disponibilidad de recursos que suele haber en el medio acuático, especialmente tras la introducción del cangrejo rojo americano, y el amplio espectro alimenticio que caracteriza a M. leprosa (Pérez-Santigosa et al., 2011). En cuanto a los recursos espaciales, M. leprosa se considera una especie poco selectiva en cuanto a sus hábitats (Segurado y Figueiredo, 2007), siendo normalmente más abundante que E. orbicularis cuando ambas especies coexisten (Segurado y Araujo, 2004), sin llegar a observarse segregación espacial. La heterogeneidad espacial característica de los hábitats acuáticos mediterráneos favorece la coexistencia de ambas especies (Segurado y Figueiredo, 2007). Desde la introducción y establecimiento en la Península Ibérica de Trachemys scripta elegans, la competencia con esta especie se considera uno de los principales factores de amenaza para Mauremys leprosa (da Silva, 2002). Polo-Cavia et al. (2011) determinaron, en situaciones experimentales, que los individuos de Trachemys sripta ingieren mayor volumen de alimento y son más agresivos cuando se encuentran en presencia de Mauremys leprosa que cuando están con individuos de su misma especie. En condiciones naturales no se ha detectado competencia por los recursos alimenticios (Pérez-Santigosa et al., 2011), pero sí parece existir en el uso del espacio (Pérez-Santigosa et al., 2013), y especialmente en relación a la utilización de los lugares de asoleamiento (Figura 1) (Polo-Cavia et al., 2010; 2012).
Figura 1. Individuo de Mauremys leprosa tomando el sol junto a un galápago exótico (Trachemys scripta elegans). (C) N. Pérez Santigosa
Se ha descrito la capacidad de M. leprosa para detectar pistas químicas del agua asociadas a la presencia de galápagos exóticos, y experimentalmente, se ha observado que evita aguas con olores de individuos de Trachemys scripta, probablemente para reducir la competencia (Polo-Cavia et al., 2009; López y Martín, 2009). Polo-Cavia et al. (2010) observaron en condiciones experimentales que cuando está presente T. scripta, el galápago leproso reduce el tiempo de asoleamiento, evitando además agruparse con los exóticos durante las actividades de termorregulación.
Estrategias antidepredadoras La capacidad de ocultarse en el interior del caparazón es una estrategia que permite a estos galápagos defenderse de sus depredadores (Tarrajat, 1962). El desagradable olor que desprenden cuando son capturadas, y que se debe a la secreción producida en sus glándulas inguinales (Gadow, 1901), se considera otro recurso disuasorio frente a depredadores (Loveridge y Williams, 1957). Martín et al. (2005) analizaron el tiempo que los galápagos suelen permanecer escondidos dentro de su caparazón ante diferentes situaciones simuladas de peligro. Tardan más en sacar la cabeza del caparazón cuando están en tierra que cuando están en agua, así como cuando el riesgo simulado es mayor. Cuanto mayor es el peso del animal, mayor tiempo tarda en sacar la cabeza y en escapar corriendo. Además, los machos de coloración más brillante suelen permanecer más tiempo escondidos. Tras una situación de peligro, cuando los galápagos se encuentran volteados, con el peto hacia arriba, los machos tienden a sacar la cabeza del caparazón antes que las hembras (Ibáñez et al., 2014). La distancia media a la que emprenden la huída ante un observador humano es de 19 m, aunque escapan a distancias de aproximación mayores cuando están en la orilla opuesta al observador. Esta distancia varía con el tipo de hábitat, siendo más corta en orillas sin vegetación (López et al., 2005). Aunque suelen termorregular fuera del agua, se sumergen rápidamente en ella cuando sienten señales de peligro (González de la Vega, 1988). Martín et al. (2005) analizaron el tiempo que los galápagos suelen permanecer escondidos dentro de su caparazón ante diferentes situaciones simuladas de peligro. Tardan más en sacar la cabeza del caparazón cuando están en tierra que cuando están en agua, así como cuando el riesgo simulado es mayor. Cuanto mayor es el peso del animal, mayor tiempo tarda en sacar la cabeza y en escapar corriendo. Además, los machos de coloración más brillante suelen permanecer más tiempo escondidos. Tras una situación de peligro, cuando los galápagos se encuentran volteados, con el peto hacia arriba, los machos tienden a sacar la cabeza del caparazón antes que las hembras (Ibáñez et al., 2014b). En las hembras, la respuesta comportamental en situaciones de riesgo está relacionada con su estado reproductivo. Las hembras grávidas, y principalmente las que portan mayor número de huevos, tardan más en sacar la cabeza del caparazón ante un ataque simulado que las que no están grávidas (Ibáñez et al., 2015a). La distancia media a la que emprenden la huída ante un observador humano es de 19 m, aunque escapan a distancias de aproximación mayores cuando están en la orilla opuesta al observador. Esta distancia varía con el tipo de hábitat, siendo más corta en orillas sin vegetación (López et al., 2005). Aunque suelen termorregular fuera del agua, se sumergen rápidamente en ella cuando sienten señales de peligro (González de la Vega, 1988).
Figura 2. Mauremys leprosa en la laguna de Santa Olalla. (C) A. C. Andreu
Depredadores Como depredadores de esta especie se han descrito, entre los mamíferos, a jabalíes (Venero, 1984), meloncillos (Palomares y Delibes, 1991), zorros (Keller, observación personal) y especialmente nutrias (Clavero et al., 2005; Saldaña y Prunier, 2006). Existen también observaciones sobre depredación por garzas (Keller y Busack, 2001) y cigüeñas (Salvador, 1985), así como por rapaces como el buho real (Hiraldo et al., 1975) y el milano negro (Delibes, 1975). Los adultos pueden depredar sobre individuos juveniles (Doumergue, 1901). Tambien se ha descrito como excepcional la depredación de un juvenil por un escorpión (Buthus occitanus) (Bejarano y Pérez-Bote, 2002). Keller (1997a) registró la depredación de cientos de galápagos leprosos en el verano de 1995, cuando, al final de una secuencia de años secos, se produjo la desecación de la principal laguna permanente habitada por la especie en Doñana. Un gran número de galápagos abandonaron el lecho seco y fueron depredados en la orilla, probablemente en su mayoría por jabalíes y zorros.
Parásitos Hidalgo-Vila et al. (2006) describieron una nueva especie de parásito interno, Falcaustra donanaensis encontrado en individuos de M. leprosa de Doñana. En la provincia de Huelva, Hidalgo-Vila et al. (2009), encontraron helmintos parásitos en el 100% de los tractos digestivos analizados (n=7), aunque sólo se detectaron en el 28,7% de las heces (n=57). Se encontraron cuatro especies de helmintos parásitos. La mayor prevalencia se observó en Serpinema microcephalus, que apareció en el 85,7% de los galápagos, mientras que Falcaustra donanaensis, Falcaustra sp. y Physaloptera sp. tuvieron una prevalencia de 14,3%. La presencia de S. microcephalus y F. donanaensis en los galápagos exóticos establecidos en este área, revela la existencia de transmisión de los parásitos desde los galápagos nativos a los exóticos (Hidalgo-Vila et al., 2009). Serpinema microcephalus se ha encontrado también parasitando con gran intensidad a individuos de Mauremys leprosa en la provincia de Málaga (Villarán y Domínguez, 2009) y ha sido citado en galápagos de la provincia de Granada (López-Neyra, 1947), donde también se registró Telorchis solivagus (López-Román, 1974). En Extremadura, la prevalencia de infección por parásitos fue del 83,3% (n= 72), detectándose cinco especies. Las de mayor prevalencia fueron Falcaustra sp. (75%) y Serpinema microcephalus (31,9%) que se consideran las especies que constituyen el núcleo de la comunidad helmíntica de estos galápagos, mientras que las restantes, Patagium pellucidum, Telorchis solivagus y Spiroxis sp. (con 8,3%, 2,8% y 5,6% de prevalencia respectivamente), se consideran especies satélites que aparecen irregular y ocasionalmente en estos galápagos (Roca et al., 2005). En los galápagos de una población de Salamanca, se registró carga parasitaria en el 44% de las 55 heces examinadas. Aunque se distinguieron cinco especies diferentes, solo se identificó a Falcaustra sp., que resultó ser la especie más frecuente (Alarcos et al., 2010b). Los galápagos pueden estar infectados por parásitos sanguíneos, habiéndose identificado a Haemogregarina stepanowi en individuos de Mauremys leprosa de Argelia (Dvořákova et al 2014). En España, Ibáñez et al. (2015b) detectaron en galápagos de Badajoz la presencia de parásitos sanguíneos del género Hepatozoon y observaron que los individuos infectados por este parásito sanguíneo pasaban más tiempo realizando la actividad de asoleamiento que los que no estaban infectados. Algunos animales son atacados ocasionalmente por sanguijuelas (Andreu y López- Jurado, 1998). Se ha descrito a la sanguijuela Placobdella costata parasitando galápagos leprosos en Málaga (Figura 3) (Romero et al., 2014).
Figura 3. Sanguijuela sobre el caparazón de un galápago (izquierda) y parásitos intestinales del género Serpinema alrededor de la cloaca de otro individuo. (C) J. Domínguez y A. Villarán.
El polistomátido, Polystomoides ocellatum, se ha registrado parasitando a galápagos de la provincia de Gerona (Lluch et al., 1987). Otras especies de Polystomoides se describen en Argelia y Francia. En galápagos franceses que coexistieron con la especie exótica, Trachemys scripta, se ha descrito la transmisión de polistomátidos de los galápagos exóticos a los nativos (Verneau et al., 2011).
Patógenos Los reptiles son frecuentes portadores de Salmonella. En galápagos leprosos muestreados en la provincia de Huelva la prevalencia de la infección por Salmonella enterica resultó moderada (9% - 12%). Se registraron los serotipos Potsdam, Bredeney (1), Kottbus (1) II 9,12:z29: (NI) (1) de la subespecie enterica, y los serotipos 9,12:1,v:z39 (NI) y 9,12:1,v:z29:1,5 de la subespecie salamae (Hidalgo-Vila et al., 2006, 2007b, 2008).
Figura 4. Galápago con enfermedad ulcerativa del caparazón. (C) A. C. Andreu
La enfermedad ulcerativa del caparazón se detectó en individuos de Mauremys leprosa de la laguna del Portil (Huelva) asociada a la presencia de determinadas bacterias, que presentaban los galápagos con el caparazón cubierto por una capa de algas (Figura 4) (Hidalgo-Vila, 2006).
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