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Key words: Bocage’s wall lizard, habitat, abundance, conservation status, threats.
Hábitat Podarcis bocagei está especializada en los hábitats de suelo (Pérez-Mellado, 1981; Galán, 1986; Sá-Sousa, 2001a; Carretero, 2008), lo que se correlaciona con la altura de su cráneo y la estructura relativamente robusta de su cuerpo (Galán, 1986; Pérez-Mellado, 1998; Carretero, 2008; Kaliontzopoulou et al., 2010a). Esto es especialmente notorio cuando convive en simpatría con Podarcis guadarramae, que es muy saxícola. También en presencia de P. bocagei, P. muralis tiende a utilizar las rocas en los Montes de León (Carretero, 2008; Galán et al., 2013).2 Al igual que el resto de las especies endémicas del área noroccidental ibérica, la lagartija de Bocage está adaptada a ambientes moderadamente húmedos y frescos. En las zonas de clima atlántico puede ocupar una variedad de medios muy amplia, desde arenales y acantilados costeros hasta matorrales de media montaña, medios antropogénicos, claros y linderos de bosques, etc. En las zonas de clima mediterráneo se restringe a los fondos de valle, terrenos de vegas aluviales o bien a zonas elevadas de matorral de montaña (Galán, 1986, 1999, 2002). Los hábitats que ocupa esta especie se caracterizan en general por poseer una vegetación potencial de robledales mixtos, tanto de Quercus robur como de Quercus pyrenaica. Dentro de ellos, esta lagartija utiliza preferentemente las zonas aclaradas de bosque o sus etapas subseriales de brezales, tojales y piornales (Pérez-Mellado, 1981; Domínguez y Salvador, 1989; Galán, 1986, 1994; Salvador y Pleguezuelos, 2002). En Galicia puede ocupar la mayor parte de los medios disponibles para un lacértido, desde dunas costeras hasta muros de viviendas, pudiendo ser en ocasiones relativamente antropófila (Galán, 1986; Galán y Fernández, 1993, Balado et al., 1995). En Galicia y Asturias vive desde el nivel del mar hasta los 1.600 m de altitud en la sierra de Os Ancares (Lugo). En León, desde los 450 m hasta los 1.700 m en los Montes de León y en Zamora, desde los 780 m hasta los 1.900 m en Peña Trevinca (Balado et al., 1995; Galán, 2002). En Portugal está presente desde el nivel del mar hasta los 1.500 m de altitud en la sierra de Gerês (Ferrand et al., 2001). En las proximidades del extremo oriental de su distribución, en las laderas meridionales de la Cordillera Cantábrica en León, P. bocagei ocupa una amplia variedad de hábitats, pero es especialmente frecuente en brezales (Delibes y Salvador, 1986). En una localidad de esta zona (Montes Cantábricos de León, a 1.200 m de altitud), P. bocagei utiliza significativamente los microhábitats de prado (con Molinia caerulea), observándose que los inmaduros utilizan más las zonas de matorral (de Halimium alyssoides) que los adultos y estos últimos se encuentran más en los pastizales y brezales (de Erica sp.) que los primeros (Domínguez y Salvador, 1989). Estos autores no encuentran variación estacional en ninguna de estas clases de edades en el uso de estos microhábitats. En general, en estas montañas aparece asociada a las zonas más secas y abiertas de estas formaciones vegetales, refugiándose sobre todo en las zonas de matorral (Domínguez y Salvador, 1989). En la sierra de Caurel (Lugo) los brezales de bajo porte y los eriales son los principales hábitats que ocupa (Bas, 1982). En Portugal vive en una gran variedad de hábitats, incluso en zonas densamente humanizadas; sin embargo, sus medios más característicos en este país son los bosques caducifolios, donde habita en zonas abiertas y áreas de matorral. Dentro de estas zonas, su presencia es típica en los taludes de tierra de los caminos forestales, donde se refugia en cavidades o entre las raíces expuestas de árboles y arbustos (Ferrand et al., 2001). En un estudio realizado en el norte de A Coruña (donde es la única especie del género Podarcis presente), se observó que ocupa todos los microhábitats disponibles para un lacértido de su talla, excepto el interior de los bosques y las praderas con vegetación herbácea densa. Selecciona preferentemente áreas de matorral de Ulex europaeus y Adenocarpus complicatus, las zonas con restos de vegetación en el suelo (hojarasca, ramaje, etc.) y los taludes de tierra (pendientes superiores a 50º), mientras que el suelo llano sin vegetación es ocupado con unas frecuencias muy inferiores a su disponibilidad (Galán, 1994). Este autor observa diferencias estacionales en el uso del microhábitat, de manera que los taludes de tierra son utilizados preferentemente durante el invierno (de noviembre a enero, con frecuencias superiores al 75% de la población ocupándolos), mientras que son mínimamente ocupados el resto del año. Este hecho se relaciona con la presencia en los taludes de lugares favorables para la invernada, al favorecerse el drenaje del agua en el suelo por la pendiente y la altura y recibir la máxima radiación solar (Galán, 1994). También se observaron diferencias entre diferentes categorías de edad en el uso del espacio, de manera que los juveniles y subadultos aparecieron con mayores frecuencias que los adultos en las áreas sin vegetación o con vegetación poco densa, mientras que estos últimos se observan en mayores porcentajes en las zonas de vegetación más densa, como son los matorrales (Galán, 1994). En escombreras de minas de lignito a cielo abierto en la provincia de A Coruña, se ha comprobado que Podarcis bocagei es la especie de reptil más precoz en recolonizar los terrenos alterados, encontrándose ya individuos en zonas de escombrera aún sin revegetar, apenas un año después de ser apilada la tierra y otros materiales estériles en escombreras (Galán, 1995a, 1997b). Esta especie se expande además con rapidez por estos terrenos, proveniente de zonas periféricas, no alteradas por la mina, formando poblaciones numerosas en estos terrenos, aunque su densidad decae también con rapidez, conforme estas zonas de escombrera van siendo colonizadas y densamente cubiertas por la vegetación espontánea de matorral (Galán, 1997b). El mismo patrón de rápida colonización por parte de esta especie, incremento notable de la densidad de población (hasta más de 1.000 indiv./ha) y subsiguiente rápido declive de la población al ser cubierta el área por el matorral, ha sido observada en otros terrenos afectados por actividades extractivas, como graveras (Galán,1999c) y canteras (Galán, inédito), todas ellas en Galicia. Cuando las condiciones del hábitat se tornaron desfavorables por el excesivo crecimiento de la vegetación arbustiva, se observó un comportamiento parcialmente arborícola, asoleándose y desplazándose por troncos verticales de árboles (Galán, 2011)2. En las islas de mayor tamaño en las que habita, como Cortegada (del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia), Sisarga Grande o Coelleira, ocupa sobre todo los muros de las construcciones en ruinas y las cercas de piedra, seguido de los afloramientos rocosos y amontonamientos de piedras, siendo menos frecuente en otros hábitats, como zonas de matorral sin rocas o linderos de formaciones arbóreas (Galán, 2003 y Galán, inédito). En los islotes más pequeños, como Malveira Grande (del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia) o las islas de San Pedro (A Coruña), ocupa todas las zonas utilizables para un reptil heliotérmico, desde la periferia rocosa del islote hasta su interior cubierto de vegetación. Únicamente no está presente en las zonas donde la vegetación está muy desarrollada e impide que la radiación solar alcance el suelo, así como en las áreas rocosas periféricas más expuestas al viento y al efecto de las mareas. En el caso de la Malveira Grande (Pontevedra), el mayor número de observaciones se produjo en las zonas con matorral disperso y herbazal (36,8% de las observaciones, n = 19), seguida de las zonas con amontonamientos de grandes piedras (21%) y los bordes rocosos y acantilados del islote orientados hacia el este y el sur (21%). Ha sido también observada refugiándose en las masas de Quercus pyrenaica de porte arbustivo que existen en el centro de este islote (Galán, 2003). La autotomía de un trozo pequeño de la cola (< 1 cm) no afecta a la selección del microhábitat, según García-Muñoz et al. (2011); sin embargo, estos autores observaron un efecto negativo significativo en aquellos individuos en los que indujeron la autotomía de la cola entera (> 5 cm), los cuales seleccionaron hábitats de vegetación más densa, donde la ocultación de los depredadores es más eficaz, aunque con un potencial térmico de peor calidad2.
Abundancia Es relativamente abundante en la mayor parte de Galicia, donde no se considera amenazada (Galán, 1999b). Por el contrario, resulta mucho más escasa en el resto de su distribución española, sobre todo en zonas cercanas a su límite geográfico, en Asturias, León y Zamora. En Portugal es también relativamente abundante en el noroeste (Minho y Douro litoral), pero muy localizada y escasa en el noreste (Tras-os-Montes), donde únicamente aparece en determinadas sierras (Ferrand et al., 2001; Malkmus, 2004; Galán, inédito). En el noreste de la provincia de León, en zonas relativamente próximas al extremo oriental de la distribución de esta especie, se han descrito densidades medias de 46,2 ej./ha y máximas de 250 ej./ha (Delibes y Salvador, 1986). En una gravera abandonada del norte de A Coruña, dentro de un área particularmente favorable para la especie, se obtuvieron mediante estimas de Joly-Seber basadas en capturas y recapturas, densidades de población que oscilaron entre 1.574 ind./ha y 1.327 ind./ha (Galán, 1999a). Durante el período de estudio se constató en esta zona un declive de la población, reflejado en la tasa neta de replazamiento, de 0,85 (inferior a la unidad), probablemente debido al incremento de la vegetación de matorral (principalmente de Ulex europaeus), que ocasionó una reducción del hábitat adecuado para esta especie (Galán, 1999a, 2004). Puede alcanzar densidades de población relativamente elevadas en algunas islas e islotes costeros, aunque el total de la población en estas zonas es relativamente bajo (Galán, 1999b, 1999c). Únicamente se poseen datos concretos de una isla y un pequeño islote, pertenecientes al Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia: -Isla de Cortegada: la densidad en esta isla (estimada por el método de transectos) únicamente es relativamente alta en la costa periférica (286 ind./ha), donde se encuentran hábitats favorables como medios rocosos o pedregosos con vegetación abierta o bien ruinas de construcciones humanas (143 ind./ha). Por el contrario, en la mayor parte de esta isla, muy boscosa, sólo se encuentra presente, aunque en muy escaso número, en los límites de las formaciones arbóreas densas y en las zonas aclaradas del bosque (24 ind./ha), donde la radiación solar puede alcanzar el suelo (Galán, 2003). -Islote Malveira Grande: los resultados obtenidos en este pequeño islote, de 89-179 ind./ha, indican una densidad muy baja (aún teniendo en cuenta que el método de transectos tiende a infraestimar el número real de individuos) y un tamaño total de esta población muy reducido, sobre todo considerando que la superficie total de este islote es inferior a las tres hectáreas, (Galán, 2003).
Estatus de conservación Categoría global IUCN (2008): Preocupación Menor LC (Sá-Sousa et al., 2009).1 Categoría España IUCN (2002): Preocupación Menor LC (Pleguezuelos et al., 2002). Anteriormente considerada como "No amenazada" (Blanco y González, 1992). Protegida por el Convenio de Berna.
Amenazas En las zonas geográficas donde esta especie es más abundante, como en Galicia y en Minho y Douro-Litoral, en el norte de Portugal, no se considera amenazada (Galán, 1999b; Ferrand et al., 2001). Por el contrario, se ha indicado que puede estar potencialmente amenazada su conservación en el resto de su distribución española, donde es mucho más escasa, sobre todo en zonas cercanas a su límite geográfico, en Asturias, León y Zamora, así como en el noreste de Portugal (Tras-os-Montes). En estas últimas áreas, se ha indicado que es necesaria para su protección la conservación de sus hábitats, así como incrementar el conocimiento de su distribución (Galán, 2002). Se ha destacado que esta especie es muy adaptable, con alto grado de flexibilidad ante los cambios originados en el hábitat por el hombre. Sin embargo esta adaptabilidad se ve limitada por las modernas técnicas de construcción, la intensificación de la agricultura y las plantaciones forestales intensivas (sobre todo de Eucalyptus), que pueden afectar en gran medida, tanto a las poblaciones españolas (Galán, 2002) como a las portuguesas (Malkmus, 2004). Las poblaciones que habitan islas e islotes de la costa gallega también se consideran potencialmente amenazadas por lo reducido de la superficie de estos medios insulares y por contar con un limitado número de individuos, si bien son calificados de "datos insuficientes" (DD) en una revisión sobre su estado de conservación, ya que no hay información sobre sus tendencias poblacionales (Galán, 1999b), en el caso de las islas Coelleira, archipiélago de Sisargas, Lobeiras, Arousa y los Xidoiros de la ría de Arousa). Sin embargo en las dos únicas islas del Parque nacional de las Islas Atlánticas donde esta especie se encuentra presente (Cortegada y Malveira Grande), se posee en la actualidad más información (Galán, 2003). Según ésta, en la isla de Cortegada el mayor grado de amenaza lo representa la reducida población que la habita, debido a la escasez de hábitat favorable existente a causa del gran desarrollo de las formaciones arbóreas (especialmente la laurisilva característica de esta isla). En el caso del islote Malveira Grande, esta misma situación se agudiza por lo reducido de la superficie del islote, que hace que la población total de lagartija de Bocage que la habita sea mínima. Esto hace que resulte muy vulnerable ante cualquier agente perturbador externo (Galán, 2003). En esta publicación (Galán, 2003) se proponen las siguientes categorías de amenaza para las dos poblaciones insulares consideradas: Población de la isla de Cortegada: Vulnerable (VU B1 + 2bcd). Criterios: -B1: fragmentación severa de las poblaciones (por el hecho de ser insular). -2bcd: declive continuo en: b: el área de ocupación, c: en la calidad del hábitat, d: en el número de localidades y subpoblaciones. Población del islote Malveira Grande: En Peligro de Extinción (EN B1 + 2bc + C2b). Criterios: -B1: fragmentación severa de las poblaciones (por el hecho de ser insular). -2bc: declive continuo en el área de ocupación y en la calidad del hábitat. -C2b: Población estimada en números menores de 2.500 individuos maduros y que todos los individuos está en una única subpoblación. También se ha indicado que las modernas construcciones, así como el recubrimiento con cemento de muros de piedra, están eliminando gran número de poblaciones de esta especie, tanto urbanas como rurales, antaño numerosas (Galán y Fernández, 1993; Galán, 1999b). Esta especie se ha usado como modelo en estudios de ecotoxicología (Amaral et al., 2012a, 2012b, 2012c, 2012d; Bicho et al., 2013). Se observó que la compleja mezcla de herbicidas a que se ve expuesta P. bocagei en las áreas agrícolas (sobre todo cultivos de maíz) tienen efectos disruptores del tiroides, que finalmente afectan al sistema reproductor de los machos (Bicho et al., 2013). En otros estudios, sin embargo, se encontraron pocas diferencias estadísticas entre el tamaño de población, densidad, proporción de sexos, tamaño corporal, la prevalencia de parásitos y la simetría fluctuante (poros femorales) entre las poblaciones de P. bocagei expuestas y las no expuestas a pesticidas agrícolas, lo que probablemente indica que estos Saurios afrontan o compensan los niveles de exposición (Amaral et al., 2012a, 2012c). Aunque, usando una ponderación de los resultados, se vio que los pesticidas están afectando a las lagartijas que viven en la vecindad de las zonas agrícolas expuestas, ya que presentaron estrés metabólico con índices de condición bajos, incremento de la tasa metabólica, baja incidencia de vacuolización de hepatocitos, metabolismo del hierro alterado, aumento de la activación de las vías de oxidación de glutatión e incluso incremento de la prevalencia de hemoparásitos (Amaral et al., 2012b). Por otro lado, individuos de P. bocagei expuestos a dosis subletales de clorpirifós (el insecticida organofosforado más comúnmente utilizado en el mundo) mostraron inhibición de carboxilesterasas y colinesterasas (ChEs), cambios histopatológicos hepáticos y alteraciones en el comportamiento depredador (tardaban más tiempo en capturar y dominar a las presas) (Amaral et al., 2012d)2. Sobre mortalidad por atropello en carretera, se han registrado en España 7 ejemplares de lagartija de Bocage entre un total de 2.714 reptiles (PMVC, 2003)2.
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