Quebrantahuesos - Gypaetus barbatus - Reproducción


Quebrantahuesos - Gypaetus barbatus (Linnaeus, 1758)
Para más información sobre cada apartado hacer click en: Portada Identificación Estatus de conservación Distribución Hábitat Voz Movimientos Ecología trófica Biología de la reproducción Interacciones entre especies Comportamiento Bibliografía	Keywords: Bearded Vulture, reproduction, demography. Biología de la reproducción El quebrantahuesos se caracteriza por tener un dilatado ciclo reproductor que requiere una importante inversión parental. La monogamia es el sistema de emparejamiento más habitual, aunque ocasionalmente se reproduce en poliandria. El quebrantahuesos utiliza como estrategias para proteger la paternidad las cópulas frecuentes y la vigilancia de la pareja (Bertran y Margalida, 2005a). Machos y hembras de quebrantahuesos invierten equitativamente durante la reproducción en el conjunto de las actividades parentales. No obstante, las hembras participan más activamente, aunque no de forma significativa, en el cuidado directo de la progenie (atención del nido y alimentación del pollo) mientras que los machos realizan un esfuerzo significativamente superior en las actividades relacionadas con la construcción del nido y la defensa territorial (Margalida y Bertran, 2005c). Cortejo El cortejo comienza dos meses antes de la puesta y tiene lugar en vuelo. Es más parecido al del alimoche y al cortejo de águilas que al de otros buitres. Consiste en el trazado de círculos, picados, agarre de patas y caída y vuelo montado de un adulto sobre otro planeando lentamente (Hiraldo et al., 1979). Cópula Los machos suelen indicar el intento de cópula levantando la cabeza, emitiendo un suave silbido muchas veces imperceptible y presentando la zona pectoral a la hembra. Todos estos movimientos van acompañados por la concentración sanguínea en el aro esclerótico, haciéndolo más conspicuo. El proceso de la cópula tiene su inicio cuando el macho monta a la hembra, entreabriendo y batiendo seguidamente las alas para mantener el equilibrio sobre su dorso; el acoplamiento tiene lugar cuando la hembra balancea la cola hacia uno de los lados para facilitar así el contacto de cloacas. Las cópulas tienen lugar en las proximidades del nido, generalmente en los posaderos que con más frecuencia son utilizados por las parejas. Así, es fácil observar cómo las primeras y últimas cópulas de la jornada ocurren en los lugares donde las aves han pasado o pasarán la noche. En el quebrantahuesos se han observado algunas cópulas a distancias superiores a 10 km del sector de nidificación, lo que sugiere, que estas aves pueden ser sexualmente activas durante sus campeos diarios. Los intentos de cópula por día observados en 5 parejas fueron 5,08 ± 2,03. En el conjunto de las parejas estudiadas, se obtuvo un porcentaje medio de apareamientos aparentemente exitosos (con contacto de cloacas) del 75,1 ± 18,2% (rango= 56-100%). La duración de las cópulas exitosas fue de 10,2 ± 1,5 s (n= 84) (Bertran y Margalida, 1999). Los primeros intentos de cópula fueron recogidos entre los días 90 y 50 (66,7 ± 14,9) previos a las puestas. Las parejas exhibieron, un patrón temporal de cópula bimodal con unos picos máximos de actividad sexual entre los días 70-61 y 30-21 anteriores a las puestas. Los apareamientos exitosos se distribuyeron en el tiempo de forma desigual, pero con un incremento significativo de la frecuencia de cópulas exitosas cuya máxima efectividad (90%) se concentró en los 10 días anteriores a la puesta del primer huevo. El número máximo de cópulas exitosas observadas en una jornada fue de seis en una de las parejas, mientras que en otra de las parejas, el intervalo mínimo observado entre dos cópulas exitosas fue de seis minutos. La actividad sexual generalmente cesó coincidiendo con la puesta del primer huevo. El ritmo de actividad sexual diurno examinado en una fracción de tiempo que comprendía los 40 días previos a las puestas, revela un patrón con una pronunciada alza a primera hora de la mañana entre las 06:00 y 07:00 h y al atardecer entre las 15:00 y las 16:00 h (hora solar). No obstante, las cópulas fueron proporcionalmente más exitosas según transcurría la jornada (Bertran y Margalida, 1999; Bertran y Margalida, 2005a). Vigilancia de la pareja Durante las horas diurnas, ambos sexos permanecieron en los sectores de nidificación en proporciones similares (machos: 35,5 ± 12,3 %; hembras: 44,3 ± 13,2 %), Sin embargo, el tiempo que las hembras permanecieron desasistidas sin la presencia de los machos decreció del 52,4 ± 19,7% al 14,7 ± 11,5 % en los días inmediatos a las puestas. Observaciones anteriores (Bertran y Margalida, 1996) revelaron que diferentes quebrantahuesos de edades diversas frecuentaron los sectores de nidificación a lo largo del ciclo reproductivo. Generalmente las aves foráneas observadas eran individuos juveniles (1-2 años) o inmaduros/subadultos (3-4 años), aunque se apreció un incremento de adultos durante el mes de noviembre, periodo que coincide con el inicio de la actividad sexual de las parejas (Bertran y Margalida, 2005a). Caracterización de los nidos Los nidos consisten en grandes plataformas de ramas. Los materiales básicos utilizados para la estructura están integrados por ramas secas recogidas del suelo y lana de oveja para forrar el interior de la misma. También se observan aportaciones de otros materiales blandos como hierba, musgo, trozos de piel y pelo de diferentes especies (por ejemplo de cabra, yegua, zorro Vulpes vulpes, jabalí Sus scrofa, entre otros). Las ramas de los nidos estudiados en Cataluña son mayoritariamente de boj Buxus sempervirens, encina Quercus ilex rotundifolia, pino albar Pinus sylvestris y pino negro Pinus uncinata. Otros materiales que aparecen representados en menor medida son las ramas de enebro Juniperus communis, de piorno Genista purgans y de álamo temblón Populus tremula. Heredia (1991a) también menciona para el Pirineo occidental el haya Fagus sylvatica y el abeto Abies alba, lo que probaría que generalmente la variabilidad de ramas depende de la presencia y de la abundancia de las especies arbóreas y arbustivas alrededor del nido utilizado. Respecto al tamaño, la longitud media de 60 ramas recogidas al azar en tres nidos fue de 83,7 ± 14,05 cm (rango= 65,8-100,1) y el diámetro medio de 1,65 ± 0,22 cm (rango 1.15-1.9) (Margalida y Bertran, 2000b). Dimensiones del nido Las dimensiones de los nidos varían entre parejas y entre los distintos nidos de una misma pareja. Parece ser que las mayores acumulaciones de ramas tienen por objeto intentar nivelar el interior del nido respecto al emplazamiento escogido para nidificar. Según Hiraldo et al. (1979) el diámetro máximo del nido (n= 7) mide 177 cm (rango= 160-200 cm), la profundidad máxima 88 cm (rango= 45-120 cm), el diámetro del cuenco 40-110 cm y la profundidad del cuenco 14-40 cm. Heredia (1991a) cita las dimensiones de 11 nidos del Pirineo centro-occidental medidos al marcar el pollo o después de la crianza: altura: 98 cm (rango= 35-190); diámetro medio: 108 cm (rango= 60-180); profundidad del cuenco: entre 14-40 cm. Las dimensiones de dos nidos de los Pirineos orientales (Cataluña), fueron los siguientes: altura: 73,7 cm; diámetro medio: 148 cm (rango 123,5-173,35); profundidad del cuenco: 10,5 cm; dimensiones del cuenco: 62,2 x 50 cm (Margalida et al., 2005). Número de nidos El quebrantahuesos dispone de varios nidos que utiliza de manera rotativa (Donázar, 1993; Margalida y García, 1999), ya sea para evitar la acumulación de ectoparásitos o para señalizar el territorio (Margalida y Bertran, 2000b). El número medio de nidos por pareja es de 4,67 ± 2,62 nidos (rango 2-11; n= 15). Las usurpaciones de nidos por parte de otras especies obligan a las parejas afectadas a construir cada año nuevas estructuras; Por otro lado, en territorios de reciente formación el número de nidos suele ser inferior al de territorios tradicionales o antiguos. El quebrantahuesos puede ubicar diferentes nidos en un mismo cortado o distribuirlos en cortados distanciados a unos cuantos kilómetros. Los resultados obtenidos en Cataluña indican que la distancia media entre nidos de la misma pareja es de 1.747,6 ± 2.776,7 m (n = 15 territorios) (Margalida y Bertran, 2000b; Margalida et al., 2005). Se ha citado un cado de usurpación de un nido de una pareja vecina (Margalida et al., 2003). Margalida y García ( 2011¹) registraron tres casos de usurpación intraespecífica de nidos de otras parejas. Construcción del nido El inicio de los aportes de material al nido tienen lugar, por término medio, 111,2 ± 10,65 días antes de la puesta (rango= 91-126; n= 6) (Margalida y Bertran, 2000b). Teniendo en cuenta que las puestas se producen entre la segunda quincena de diciembre y la primera de febrero, esto significa que, entre finales de agosto y principios de septiembre ya puede empezar de nuevo la actividad constructora de los nidos. El inicio de la construcción del nido puede tener lugar tan sólo 3-4 semanas antes de la puesta. Dado que esta especie dispone en sus territorios de diferentes nidos que suelen mantenerse en buen estado, el inicio prematuro de visitas al nido, más que una necesidad de adecuarlos, podría tener relación con otros factores como la señalización de un territorio ocupado o el mantenimiento del vínculo de pareja (Margalida y Bertran, 2000b). Los aportes de material pueden ser llevados a cabo simultáneamente en diferentes nidos (hasta 5 nidos fueron reconstruidos por una pareja durante el periodo de prepuesta), aunque generalmente el nido escogido para la reproducción es el único que se carga con regularidad. Ambos sexos instalan el material en el nido sin que haya una dedicación diferenciada. Las hembras, a diferencia de los machos, realizan los aportes de material más pesado procedente de las inmediaciones del nido. El patrón diario de aportes de material al nido muestra que los machos tienden a iniciar la actividad de construcción del nido de forma que el pico de máxima actividad se da entre las 09:00-10:00 h, mientras que las hembras incrementan progresivamente la actividad, con un pico máximo situado entre las 13:00-17:00 h. Sin embargo, no hay diferencias significativas en el patrón horario mostrado por ambos sexos (Margalida y Bertran, 2000b). El 70,6% (n= 68) de la lana aportada al nido fue recogida de restos caídos de otros nidos y generalmente transportada en el pico. Sin embargo, los materiales más pesados mayoritariamente son acarreados con las patas. La elevada proporción de lana reciclada de otros nidos demuestra la importancia que puede tener este tipo de material para el mantenimiento de la temperatura del nido durante la incubación (Margalida et al., 1997). La aportación de materiales duros, dominantes al inicio de la construcción del nido, disminuye progresivamente, mientras que la aportación de materiales blandos aumenta a medida que se aproxima la puesta. Tras la puesta también se observan aportes de material, aunque en proporciones mucho más bajas. De un total de 209 aportes de material observados en ocho parejas, únicamente un 18% tuvo lugar una vez transcurrida la puesta. Durante la postpuesta, el 97,3% (n= 37) de los materiales aportados al nido por los quebrantahuesos son blandos y tal como ocurre en la prepuesta, cada sexo aporta material al nido y el tiempo que dedican a esta tarea es similar. Solamente en un 4% de las ocasiones (n= 50 reproducciones) se observó el inicio de la construcción de un nuevo nido durante la crianza, cuando la pareja tenía todavía el pollo en el nido (Margalida et al., 2005). Los machos de quebrantahuesos asumen un papel significativamente más relevante que las hembras. El estudio realizado en cinco parejas de quebrantahuesos (Margalida y Bertran, 2000a) mostró cómo durante el periodo de prepuesta, la contribución de los machos en la tarea constructora (n= 134 aportes de material) fue significativamente superior a la de las hembras en todas las parejas estudiadas (machos: 77%, hembras: 23%). En lo que se refiere a visitas al nido, independientemente de que aporten o no material, la tendencia mostró el mismo patrón, siendo los machos significativamente más activos que las hembras (machos: 0,27 ± 0.089 visitas h^-1, rango 0,13-0,43, n= 182; hembras: 0,11 ± 0,006 visitas h^-1, rango: 0,03-0,178, n= 106). En los machos, la frecuencia de visitas al nido mostró un pico máximo entre los días -30 y -16 antes de la puesta (0,361 ± 0,319 visitas h^-1) y en las hembras la frecuencia fue más regular con un máximo de actividad entre -120 y -106 días antes de la puesta (0,182 ± 0,254 visitas h^-1) (Margalida y Bertran, 2005c). Fenología de la puesta Como consecuencia de un ciclo reproductor extenso, las puestas del quebrantahuesos en los Pirineos se inician a partir de la segunda semana de diciembre y se prolongan hasta finales de febrero (Margalida et al., 2003). Generalmente el momento de la puesta puede tener lugar tanto durante la noche como de día. La puesta más temprana se produjo el 11 de diciembre y la más tardía durante el mes de marzo (n = 143) (Margalida et al., 2001; Margalida et al., 2003). El 79,7% de las puestas tuvieron lugar entre el 21 de diciembre y el 20 de enero. Únicamente se documentó una puesta de reemplazamiento (Margalida y Bertran, 2002). La variación anual de la fecha media de puesta calculada en cinco parejas focales fue muy escasa. La variabilidad interanual de la fecha de puesta estimada en cinco parejas focales durante cinco años de seguimiento fue de 4,16 ± 1 días (rango 3,4-6) y la tendencia de cambio anual de – 0,56 días (rango= – 3,6-1,4, Margalida y Bertran, 2000a). No se encontraron diferencias significativas en la fecha de puesta al agruparlas por subpoblaciones (Fecha 0= 10 de diciembre; Pirineos, media= 24,9 ± 9,4; Prepirineos y Sierras exteriores, media= 27,5± 17,2), aunque sí se encontraron entre la altitud de los nidos y la fecha de la puesta. Las parejas con nidos situados a poca altitud realizaron las puestas de manera más temprana. El éxito reproductor según la fecha de la puesta no muestra diferencias significativas entre periodos. Aún así, hay una correlación negativa significativa que muestra la existencia de una tendencia en el sentido que las puestas más tardías tienen menor éxito reproductor (Margalida et al., 2005). Tamaño y asincronía de la puesta El quebrantahuesos puede realizar puestas de uno y dos huevos (Hiraldo et al., 1979). Las puestas de dos huevos parecen ser las más habituales. En Cataluña, de 20 puestas observadas durante el periodo 1992-1999, 16 (80%) fueron dobles y 4 (20%) simples, siendo la puesta media de 1,8 ± 0,4 huevos/pareja (Margalida et al., 2003). Durante el periodo 2000-2004, con la monitorización con videocámaras y observación directa del interior de los nidos pudieron documentarse otras 14 puestas, de las cuales 11 (78,6%) fueron dobles y 3 simples (21,4%). Por tanto, el total de puestas documentadas en la zona central y oriental de los Pirineos durante el periodo 1992-2004 (n= 34) muestra cómo el 79,4% de las puestas fueron dobles, siendo el tamaño medio habitual por puesta de 1,79 huevos. Estos resultados se ajustan a los descritos por otros autores que también mencionan puestas mayoritariamente dobles (1,9 huevos, n= 16, Hiraldo et al. 1979; 1,6 huevos, n= 5, Heredia 1991a). El intervalo de puesta entre el primer y segundo huevo es de 6 ± 0,53 días (rango= 5-7; n= 7, Margalida et al., 2004). Biometría de los huevos La longitud y la anchura media obtenida en seis huevos fue de 84,4 ± 2 y 65,9 ± 2,1 mm, respectivamente (rango de longitud: 81,5-87,9 mm; rango de anchura: 62,1-68,9 mm) (Margalida et al., 2003). Hiraldo et al. (1979) exponen una media de longitud y anchura de 82,6 x 66,1 mm (n= 17). En el quebrantahuesos el primer huevo es un 2% mayor en parejas salvajes (n= 6) y un 9% en parejas cautivas (n= 19, H. Frey y A. Llopis datos no publicados, en Margalida et al., 2005). Incubación En el quebrantahuesos, ambos sexos contribuyen en la incubación diurna de forma similar, no existiendo diferencias significativas (machos: 48 ± 6,6%; rango: 35-57; hembras: 52 ± 6,6%; rango: 43-65). Durante la incubación nocturna también participaron ambos sexos (Margalida y Bertran, 2005c). Tanto machos como hembras cubren permanentemente la puesta y el porcentaje de interrupción no supera el 5%, lo que se explica por el elevado riesgo de muerte al que está sometido el embrión a causa de las bajas temperaturas o de las posibilidades de predación (Margalida et al., 1997). El tiempo medio de interrupción hallado en las parejas estudiadas fue de 2,3 ± 0,6 min. No obstante, la tolerancia térmica de los huevos/embriones a las bajas temperaturas puede ser importante. Se han observado deserciones que alcanzaron el 24% del tiempo diario de incubación (algunas superiores a las dos horas), sin que por ello murieran los embriones (Margalida et al., 1997). El tiempo medio de incubación desde la puesta del primer huevo hasta la eclosión fue de 53,7 ± 0,9 días (rango 52-56, n= 14). Estos resultados coinciden con algunas observaciones previas realizadas por Heredia (1991c), con 53-55 días (n= 4). El primer pollo nace tras 53,2 días de media, dilatándose el proceso de eclosión entre < 16 y 24 horas (n= 4). La eclosión del segundo huevo se inicia tras 52,2 ± 0,75 días de incubación (rango 51-53, n= 5) y el segundo pollo nace tras 53,5 ± 0,96 días de incubación (rango 52-55, n= 6), dilatándose el proceso de eclosión entre < 17 hr y 46 hr (n= 5) (Margalida et al., 2005). En tres parejas en las que los huevos no llegaron a eclosionar, el tiempo que los adultos permanecieron en el nido antes de abandonarlo se dilató de 64-75 días después de la puesta. No obstante, existen casos que superan estas cifras, como la observación de un nido incubado durante 127 días. El tiempo medio de incubación prolongada en el quebrantahuesos ha sido estimado en 29 días (rango 10-73 días, n = 10), lo que supone un 54% más del tiempo medio de incubación. Las incubaciones prolongadas tienen una mayor duración en puestas tempranas, realizadas por hembras más experimentadas (Margalida y Bertran, 2006). La frecuencia máxima de relevos diurnos se realiza durante las horas centrales del día, siendo el intervalo horario 11:00-12:59 h cuando más relevan los machos y el de 17:00-18:59 h cuando más lo hacen las hembras. Por término medio, se produce un relevo cada 3,9 h, por lo que la frecuencia media de relevos diarios sería de 2,8 (Marga lida et al., 2005). Puestas de sustitución En el caso del quebrantahuesos, únicamente han sido documentadas dos puestas de sustitución: una exitosa en el Pirineo francés (Margalida et al., 2001) y la otra no exitosa en un trío poliándrico del Pirineo español (Margalida y Bertran, 2002). En ambos casos se produjo un fracaso reproductor durante las dos primeras semanas de incubación, y la puesta de sustitución tuvo lugar un mes más tarde. El éxito reproductor, en el caso del quebrantahuesos, probablemente fue posible gracias a que la puesta fue temprana y el fracaso reproductor fue prematuro. Esto permitió a la pareja realizar una segunda puesta dentro de los límites de las fechas de puesta más tardías documentadas en los Pirineos, hacia finales de febrero (Heredia, 1991a; Margalida, 2002). Eclosión Las fechas de eclosión se extienden entre el 5 de febrero y el 7 de abril, siendo la fecha media de eclosión entre el 21 de febrero y el 3 de marzo (n= 69) (Margalida et al., 2003). Asincronía de eclosión y agresión fratricida La asincronía de eclosión en el caso de las puestas dobles es de 6,5 ± 0,96 (rango 5-8, n= 6). La reducción de pollada se produce como consecuencia de la agresión fratricida y la muerte por inanición del segundo pollo como consecuencia de ésta. La supervivencia del segundo pollo no se dilata más de 4-9 días (Margalida et al., 2004). Cuando la disponibilidad de recursos es insuficiente para todos los pollos que compiten por sobrevivir, es previsible que ocurra la rivalidad fratricida, con el resultado de reducción de la pollada. El primer pollo ataca al segundo 25 h después de la eclosión del segundo. Los episodios de agresión duran entre 1 y 90 s y la duración media de los ataques es de 17,1 ± 7,6 s (n= 68) y 11,3 ± 9,5 s (n= 143). Las interacciones agresivas tienen lugar ante la presencia de al menos uno de los adultos. Durante la primera semana después de la eclosión, los restos aportados al nido generalmente contienen restos de carne fresca (Margalida y Bertran 2000a, 2001; Margalida et al., 2001). Sin embargo, a pesar de la abundante comida presente en el nido no se observa distribución equitativa de ésta entre ambos hermanos, al contrario hay claro favoritismo hacia el primer pollo, más activo y que pía con más insistencia pidiendo comida. No se ha observado una relación significativa entre la frecuencia media de cebas y la frecuencia de agresiones ni entre la duración de las cebas y la duración de los ataques, como tampoco entre la duración de las cebas y el número de ataques. La ausencia de una correlación entre la disponibilidad de comida y el índice de agresión en los nidos estudiados sugiere la inexistencia de relación entre la disponibilidad de comida y la agresión entre hermanos. El segundo pollo muere de inanición facilitada directamente por la agresión del hermano mayor, intimidando al pollo pequeño y reduciendo por tanto la frecuencia de cebas. Sin embargo, El suministro experimental de alimento en dos nidos mostró un retraso en las agresiones al segundo y tercer día y una supervivencia del segundo pollo de 9 días (Margalida et al., 2010). En el caso del quebrantahuesos, los segundos pollos mueren entre el cuarto y séptimo día. Aunque la disponibilidad de comida es suficiente, en un nido se documentó un caso de canibalismo. El segundo huevo probablemente actúe como puesta de seguridad ante la inviabilidad del primer huevo (Margalida et al., 2005). Crianza Todas las actividades relacionadas con este periodo son atendidas por ambos sexos. Por otro lado, en ambos sexos, la atención al pollo (presencia en el nido) decreció de forma paralela al crecimiento de éste. Igualmente, la frecuencia de cebas y el aprovisionamiento de alimento a los nidos se distribuyeron de forma equitativa y se mantuvieron regulares a lo largo de toda la crianza. Durante el primer mes de vida, el pollo es cuidado continuamente por sus progenitores durante toda la jornada. Las bajas temperaturas y la posibilidad de depredación parece ser que condicionarían la presencia permanente de alguno de los adultos en el nido (Margalida y Bertran, 2000a). La presencia en el nido de machos y hembras decrece progresivamente entre la tercera y la quinta quincena de edad del pollo respectivamente. La reducción del tiempo dedicado a atender el pollo se acentúa a partir de los 90 días, coincidiendo con la etapa que precede al abandono del nido y en la que se produce un incremento de los requerimientos energéticos del pollo. El tiempo que el pollo permanece se correlaciona con la edad; registrándose el máximo durante la octava quincena (84 ± 4,8%). La escasa presencia de los adultos durante la última etapa de estancia en el nido (16%) sería consecuencia del aumento del tiempo dedicado a la búsqueda del alimento. Respecto a la participación nocturna en la atención del nido, tanto machos como hembras pueden indistintamente pasar la noche en el nido, si bien, a diferencia del periodo de incubación, la participación de las hembras durante la crianza es superior (Margalida y Bertran, 2005c). Aunque ambos sexos aportan alimento al pollo de forma similar (machos: 48,8 ± 16,1%, rango: 25,7-77,8, n= 109, hembras: 51,2 ± 16,1; rango: 22,2-74,3, n= 105). No se observa una variación temporal de esta frecuencia respecto a la edad del pollo (Margalida y Bertran, 2000a). Los dos adultos participan en las tareas de alimentación del pollo. El tiempo medio destinado a la preparación de las presas y posterior alimentación del pollo es similar en ambos sexos (machos: 19 ± 2,4 min; hembras: 19 ± 2,6 min). La duración de la actividad de cebar por parte de machos y hembras se relaciona con la edad del pollo. El tiempo medio empleado en esta actividad durante la primera quincena (machos: 7 ± 2,6; hembras: 9 ± 3,3) es menor que el resto de quincenas. Esto se explicaría por la calidad del alimento seleccionado. Durante la primera quincena, los menores requerimientos energéticos del pollo y la tipología de presas seleccionadas durante esta etapa, con elevado contenido cárnico, facilitarían la manipulación y no requerirían una preparación muy minuciosa (Margalida y Bertran, 1997, 2000a) La frecuencia media de cebas/hora es de 0,23 ± 0,02 en los machos y de 0,27 ± 0,05 en las hembras, no existiendo diferencias entre sexos. La frecuencia de cebas aumenta progresivamente hasta la cuarta quincena (Margalida y Bertran, 2000a). Poliandria cooperativa El quebrantahuesos Gypaetus barbatus es una especie considerada típicamente monógama. Sin embargo, no es raro que en los Pirineos se reproduzca formando tríos poliándricos (Heredia y Donázar, 1990). Hay un caso de cuarteto (Margalida et al., 1997). En los Pirineos los tríos de quebrantahuesos se distribuyen en las áreas de reproducción tradicionales, principalmente en aquellas donde coincide una alta densidad poblacional con una mayor disponibilidad de recursos tróficos (Heredia y Donázar, 1990). Los factores que han propiciado este fenómeno todavía no han sido identificados, aunque se ha sugerido que pueden estar relacionados con la saturación del hábitat, lo que dificultaría el asentamiento de aves en edad reproductora pertenecientes a la población flotante en territorios óptimos (Donázar, 1991; Carrete et al. 2006b). Es probable que la limitación de territorios óptimos disponibles haga que aves de la población flotante intenten acceder a aquellos ya ocupados. En los Pirineos se ha venido manifestando un incremento poblacional durante la última década. Esto ha propiciado que la mayoría de unidades reproductoras se establezcan en la zona central pirenaica en detrimento de una expansión en zonas periféricas probablemente menos ricas en recursos. La estrategia de los machos de quebrantahuesos agregados podría estar más relacionada en conseguir un territorio de calidad y la posibilidad potencial de heredarlo que, en adquirir inicialmente opciones reproductoras que les obligue a establecerse en áreas marginales menos óptimas. Como contrapartida, los machos dominantes pueden verse beneficiados por la colaboración de los subordinados en las tareas reproductoras, reduciendo de esta manera su coste reproductivo (Bertran y Margalida, 2005b). Unas primeras observaciones (Heredia y Donázar, 1990) pusieron de manifiesto que la poliandria cooperativa es el sistema de reproducción más probable en los tríos de quebrantahuesos pirenaicos; es decir, los machos implicados en cada uno de los grupos compartían pareja y territorio colaborando en las tareas reproductoras, incluyendo las cópulas, si bien no se descartó que uno de ellos fuera dominante respecto al otro en los apareamientos con las hembras (Donázar, 1991). En los Pirineos españoles, el primer trío poliándrico fue descubierto en 1979 (R. Heredia com. pers.) En 1988 ya se habían formado cinco tríos sobre un total de 43 territorios y 40 parejas reproductoras. El número de tríos fue incrementándose hasta alcanzar los 16 en el año 2000, cifra que pese a los descensos observados en 2001 y 2002, se ha mantenido hasta el año 2003, en que había también un cuarteto (Bertran y Margalida, 2005b). Se han observado dos tipos de apareamiento en grupos poliándricos: los heterosexuales, donde los machos intentaban copular con las hembras; y los homosexuales, en los cuales los machos interaccionaban (montas) sexualmente entre sí. Montas homosexuales se han documentado de forma regular en grupos que fueron seguidos sistemáticamente (Margalida et al., 1997b) y en observaciones esporádicas en otros tríos pirenaicos (Gómez, 1999). En conjunto se ha observado un porcentaje medio del 18,9% (d.e. = 8,5, rango: 10,4 – 27,4) de apareamientos homosexuales, de los cuales el 31% tuvo lugar con aparente contacto de cloacas de forma similar a lo observado en los heterosexuales. Durante los apareamientos homosexuales se observó una mayor proporción de acciones de espulgamiento (el 54% de los casos), en comparación a lo observado en los apareamientos heterosexuales (14%). En las montas homosexuales el espulgamiento fue iniciado la mayor parte de las veces (94%) por el ave que recibía la monta. El acicalamiento mutuo es un comportamiento social habitual en las aves que a menudo se relaciona con la inhibición de la agresividad. La frecuencia de interacciones homosexuales tiende a incrementarse en tríos establecidos, lo que sugiere que este comportamiento puede ayudar a regular la agresión en estos grupos (Bertran et al., 2009). En cuanto a los apareamientos heterosexuales, las hembras tienen un aparente control social sobre los apareamientos de los machos indistintamente de su estatus, rechazando el 35% de los intentos de cópula. Los diferentes tipos de rechazo, algunos de ellos agresivos, afectaron por igual a los dos machos sin distinción de su rango social. No obstante, los machos dominantes de cada grupo son favorecidos claramente en los apareamientos. Durante el periodo de prepuesta, los machos alfa obtuvieron una marcada proporción de cópulas exitosas respecto a los beta (65,2% frente a 4,5% respectivamente). Los machos secundarios procuran interrumpir, aunque sólo de manera ocasional, los intentos de cópula de los machos alfa (Bertran y Margalida 2002a, 2003, 2004, 2005b). Se ha observado un caso de comportamiento de cópula en el que la hembra monta al macho (Bertran y Margalida, 2006). Primer vuelo La edad media con la que el pollo abandona el nido es de 120,9 ± 6,5 días (rango 106-133, n= 61) (Margalida et al., 2003). El vuelo más temprano observado tuvo lugar entre el 21-28 de mayo y el más tardío, el 18-20 de agosto (Margalida, 2002). En tres ocasiones se observó el momento exacto del primer vuelo del pollo. En dos ocasiones los saltos se produjeron sin la presencia de los adultos y en otra ocasión, el primer vuelo se produjo justo cuando los adultos acababan de abandonar el nido. Los resultados sobre la edad del primer vuelo del pollo demuestran que hay una gran variabilidad (hasta 27 días), aunque el tiempo medio de permanencia del pollo en el nido sería de alrededor de cuatro meses. Los escasos datos que aparecen en la bibliografía describen edades similares (119 días, n= 7, Sunyer, 1991; 112-119 días, n= 26, Heredia, 1991a; 120-130 días) o bien a los 126 días de edad en promedio (rango= 111-134, n= 9) (López-López et al., 2014¹). Estructura y dinámica de poblaciones El quebrantahuesos se caracteriza por tener madurez tardía, elevada mortalidad de la puesta, baja productividad y elevada supervivencia de los adultos. Edad de la primera reproducción Gracias al marcaje se ha podido documentar que los quebrantahuesos se emparejan a una edad media de 6,15 ± 1,2 años (rango 4-8, n= 13) y la edad media de la primera reproducción (intento de puesta) es de 8,4 ± 1,5 años (rango 6-10, n= 5) mientras que la primera reproducción exitosa tiene lugar a los 10 ± 3,6 años (n= 3). Por tanto, entre el emparejamiento y el primer intento reproductor transcurren por término medio 2 años. Las hembras tienden emparejarse e intentar la reproducción a una edad más temprana que los machos (4 y 6 años frente a 5 y 8 años, respectivamente). En cautividad la edad media de primera reproducción en las hembras es de 6,80 años y en los machos 7,5 años. En ambos sexos el primer intento reproductor tuvo lugar a los 5 años (Margalida et al., 2005; Antor et al., 2007). Según estudio más reciente, se reproducen por primera vez a los 10 años en promedio (rango= 6-16 años; n= 23) (López-López et al., 2013)¹. Los machos tienden a reproducirse con éxito con primera vez a los 9,3 años (rango= 8-11, n= 3) y las hembra a los 10,8 años (rango= 7-13; n= 9) (López-López et al., 2013)¹. Éxito reproductor En los Pirineos españoles, la población de quebrantahuesos se caracteriza por tener una baja productividad (0,43 pollos/pareja reproductora/año, n= 115, Margalida et al., 2003). En el quebrantahuesos la mayor parte de los fracasos reproductores tienen lugar durante la eclosión (51%, n= 39) (Margalida et al., 2003). Durante el periodo 1987-1990 el éxito reproductivo medio fue 0,68 y la productividad 0,67. Estos valores mostraron un descenso en comparación con el periodo 1984-1986 (Heredia, 1991a). Durante el periodo 1992-1999, en un estudio realizado en el sector oriental de los Pirineos se comprobó que, tanto la productividad como el éxito reproductor descendieron progresivamente de forma significativa. De los 119 intentos reproductores controlados, en 29 (24%) no hubo puesta aunque sí fueron observados vuelos de celo, cópulas y construcción del nido. En 39 (33%) hubo fracaso reproductor y en 51 (43%) la reproducción se llevó a cabo con éxito. El porcentaje de casos en que no hubo puesta varió entre años entre el 19% y el 36% (Margalida et al., 2005). Durante el periodo 1992-2004 en 69 casos se precisó el periodo en el que tuvo lugar el fracaso reproductor. De éstos, en 37 casos (53,6%) el fracaso tuvo lugar durante la eclosión (que incluye final de la incubación y/o primeros días de vida del pollo), en 22 (31.9%) durante la crianza y en 10 (14.5%) durante la incubación. Los fracasos reproductores durante la crianza fueron determinados con precisión en 11 ocasiones, mostrando que éstos se produjeron cuando el pollo tenía por término medio 37 días (rango= 10-74; Margalida et al., 2003). No se encontraron diferencias significativas entre las productividades de las dos subpoblaciones consideradas (Pirineos: 0,361 ± 0,27 pollos/año; Pre-pirineos y Sierras exteriores: 0,446 ± 0,27 pollos/año) ni entre la altitud de los nidos (650-1.100 m: 0,42 ± 0,15 pollos/año; 1.200-1.600 m: 0,36 ± 0,3 pollos/año; 1.700-2.150 m: 0,56 ± 0,06 pollos/año). Sin embargo, al comparar la productividad entre territorios en los que se había constatado una sustitución de uno de los miembros de la pareja o se habían producido interacciones intraespecíficas durante la integración de un nuevo individuo en el trío o cuarteto (n= 7) y territorios en los que la pareja no había sufrido cambios (n = 11), las diferencias fueron significativas). La productividad del quebrantahuesos ha disminuido entre 1978 y 2002. Controlando la heterogeneidad de los territorios, la productividad estuvo relacionada negativamente por la distancia a la pareja reproductora más próxima y a los sitios de alimentación suplementaria donde se congregan los individuos flotantes (Carrete et al., 2006a). Utilización de los nidos e influencia en el éxito reproductor Teniendo en cuenta que la construcción del nido supone una inversión importante de tiempo y energía, las expropiaciones pueden influenciar el éxito reproductor. El estudio realizado en Cataluña por Margalida y García (1999) demostró que las parejas con algún nido usurpado disponen en sus territorios de un mayor número de estructuras de nido que las parejas sin nidos usurpados (con nidos usurpados: media= 6 ± 2,6 nidos; sin nidos usurpados: media= 2,7 ± 0,7 nidos), sin que haya ninguna relación entre el número de nidos y la productividad. Ante la usurpación de los nidos alternativos, el quebrantahuesos parece inclinarse a construir nuevas estructuras de nido, realizando desplazamientos alternativos no muy lejanos del sector de nidificación originario. Por este motivo, las parejas que tienen nidos usurpados disponen significativamente de más nidos y los sitúan a poca distancia entre ellos. La distancia media entre nidos de la misma pareja tampoco difiere entre los dos grupos (con nidos usurpados: media= 991 ± 2.005,1 m; sin nidos usurpados: media= 1.605 ± 3.628,7 m). En los Pirineos, las usurpaciones de los nidos alternativos como consecuencia del abandono temporal se ven facilitadas por la gran distancia que hay entre nidos de una misma pareja (media de 1605 m en territorios sin usurpaciones). Los quebrantahuesos de los territorios que tienen algún nido usurpado cambian de nido durante el ciclo reproductor siguiente en el 91.8% de las ocasiones (n= 49), mientras que en los territorios que no cuentan con nidos usurpados cambian el 83.3% (n= 24) sin que haya diferencias en las frecuencias de cambio de nido. La rotación anual de los nidos de quebrantahuesos probablemente tenga la funcionalidad de evitar infecciones provocadas por la acumulación de ectoparásitos (Margalida y Bertran, 2000b). Esta hipótesis se vería reforzada por el hecho de que, generalmente, la reutilización de una misma estructura de nido durante dos años consecutivos va precedida del fracaso en la incubación del primer año (ausencia de presas al nido y, por lo tanto, de ectoparásitos), pero no durante la crianza (existen dos casos en cuevas de grandes dimensiones). De los ocho casos de reutilización de un mismo nido durante dos ciclos reproductores consecutivos, solamente uno (1,4%, n= 73) se produjo después del éxito reproductor del año anterior. La tendencia a la usurpación progresiva de los nidos podría tener consecuencias en el éxito reproductor de la especie a largo plazo. La frecuencia de cambio de nido, no obstante, no influye en el éxito o en el fracaso reproductor. Tampoco hay diferencias entre la productividad media en los territorios con y sin nidos usurpados. La tendencia al descenso de la productividad en la población estudiada es general (García et al., 1996; Heredia y Margalida, 2002; Margalida et al., 2003). La tendencia al incremento de las usurpaciones es evidente. La tendencia general en los parámetros reproductores de la especie en Pirineos muestra un aumento poblacional ligado a un descenso progresivo de la productividad (Heredia y Margalida,2002; Margalida et al., 2003). Esto podría estar relacionado con un fenómeno de regulación denso-dependiente como consecuencia de interferencias o heterogeneidad del hábitat (Carrete et al. 2006a). A falta de un análisis detallado que teste estas hipótesis, los resultados sugieren que se produce un menor éxito en la reproducción cuanto más se aleja de la media la fecha de puesta. Esto probablemente esté relacionado con una madurez reproductora tardía. El descenso del éxito reproductor está causado principalmente por un incremento en el porcentaje de fracasos reproductores durante los periodos de incubación y eclosión. La existencia de variabilidad interterritorial sugiere que los fracasos reproductores no siguen el mismo patrón y en cada territorio estarían operando factores distintos. Los fracasos reproductores durante la incubación probablemente estén relacionados con molestias humanas que provocarían deserciones del nido. Durante la ausencia de los adultos, los factores potenciales de mayor incidencia que podían provocar el fracaso reproductor serían las bajas temperaturas y la depredación por parte de córvidos. En cuanto a los fracasos durante la crianza, parece ser que éstos se producen cuando a priori se habría superado la fase más crítica, que podríamos considerar las dos primeras semanas de vida del pollo. Dado que la disponibilidad de alimento aparentemente no operaría como factor limitante (Margalida et al., 1997c), en esta fase podrían intervenir factores como la depredación, la calidad del alimento (presas cárnicas durante las primeras fases de la crianza), las interacciones intraespecíficas o la experiencia de los reproductores y la ingestión de productos tóxicos concentrados en las presas aportados por los adultos al nido (dos muertes de pollos por esta causa, una de ellas acaecida en 2001 en que murieron en el nido el adulto hembra y su pollo de 40 días de edad tras la ingestión de una pata de cordero envenenada y la otra en 2004 en que el cadáver de otro pollo de unos 40 días fue encontrado envenenado bajo el nido). Supervivencia y longevidad Hay pocos datos de supervivencia y longevidad en libertad. En quebrantahuesos liberados en los Alpes, se ha estimado una tasa de supervivencia durante el primer año de vida de 0.88 y de 0.96 en años posteriores (Schaub et al., 2009)¹. Estructura de edades La población pirenaica fue estimada en 2004 en 278 adultos y 209 inmaduros (Heredia, 2005). Se ha estimado la población de Aragón, como indicador de la población pirenaica, durante marzo de 2010 mediante captura-recaptura de observaciones en comederos artificiales. El número estimado fue 328 quebrantahuesos (rango= 279-391), de los que 129 eran inmaduros (rango= 107-160) y 227 adultos (rango= 173-311). La población de adultos flotantes fue 49 individuos y adultos no reproductores 93 individuos (Gómez de Segura et al., 2012)¹. Referencias Antor, R. J., Margalida, A., Frey, H., Heredia, R., Lorente, L., Sesé, J. A. (2007). First breeding age in captive and wild Bearded Vultures Gypaetus barbatus. Acta Ornithologica, 42: 114-118. Bertran, J., Margalida, A. (1996). Patrón anual de observaciones de Quebrantahuesos (Gypaetus barbatus) de diferentes grupos de edad en los sectores de nidificación. Alauda, 64: 171-178. Bertran, J., Margalida, A. (1999). 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