ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES

Críalo Europeo - Clamator glandarius, Linnaeus, 1758

BIOLOGÍA DE LA REPRODUCCIÓN

Cuidados parentales

Debido a la estrategia reproductora seguida por los críalos, son sus hospedadores los que realizan todos las tareas relacionadas con la crianza de los pollos parásitos, incubación, alimentación, defensa de los nidos, etc. Por esto la alimentación de pollos y de volantones de esta especie se ha tratado en el apartado de Ecología Trófica. Sin embargo, en unos pocos casos, se ha detectado que los críalos adultos realizan visitas esporádicas a los nidos parasitados, tanto durante el periodo de huevo como en el de pollo.

Durante el periodo de huevo, las visitas de los críalos adultos a nidos parasitados de Urraca (Pica pica) se han explicado como una comprobación del estado de sus huevos, ya que las urracas pueden reconocerlos como huevos parásitos y expulsarlos de sus nidos. En el caso de que sus huevos no estén en el nido, los críalos pueden depredar los nidos de Urraca y, de esta forma, castigar el comportamiento expulsor. Estas urracas, en muchos casos, harían una puesta de reposición, que podría volver a ser parasitada por los mismos críalos que depredaron su primer intento reproductivo, pero en este caso las urracas deberían de haber aprendido la lección y no volver a rechazar el huevo parásito. Es lo que se conoce como ‘comportamiento mafioso’ de los críalos, y que podríamos considerar como un tipo muy peculiar de cuidado parental. La existencia de este comportamiento la predijo Zahavi (1979) y fue demostrada experimentalmente unos años más tarde en la comarca de Guadix (Soler et al. 1995c).

El experimento consistió en quitar los huevos de Críalo de algunos nidos de Urraca dejando otros como control. Los resultados fueron bastante claros, ya que se detectó que (1) los adultos de Críalo eran capaces de depredar nidos de Urraca, (2) que una hembra, sorprendida parasitando un nido de Urraca, fue la que depredó el nido unas horas mas tarde, después de que nosotros retiráramos todos los huevos del nido y los sustituyéramos por modelos de plastilina, y (3) que los nidos experimentales sufrieron muchas más depredaciones (73%, n = 26) que los nidos control (11%, n = 28).

La importancia de este comportamiento radica en su posible influencia en la decisión de las urracas de expulsar huevos parásitos de sus nidos de reposición. Ya se expuso anteriormente que las urracas, después de sufrir la depredación de sus nidos como respuesta a su comportamiento expulsor, podían aceptar el huevo parásito en sus puestas de reposición. De esta forma los críalos aumentarían las probabilidades de éxito de su descendencia, y las urracas tendrían la posibilidad de criar alguno de sus pollos junto al pollo parásito. Esta hipótesis se comprobó experimentalmente simulando el comportamiento mafioso de los críalos y detectando el comportamiento expulsor de las urracas en primeras puestas y en puestas de reposición (Soler et al. 1999b). Los resultados del experimento dependieron de la abundancia de críalos en las distintas zonas ya que, en aquellas donde los críalos eran bastante abundantes, el 90% (N=10) de las urracas que expulsaron el huevo parásito experimental en la primera puesta pasaron a aceptar los huevos experimentales en sus puestas de reposición. Sin embargo, en zonas con bajos niveles de parasitismo la mayoría de las urracas expresaron el mismo comportamiento expulsor en primeras puestas y en puestas de reposición. Por tanto, parece ser que el comportamiento defensivo de las urracas es un comportamiento plástico que puede ser modelado por el comportamiento mafioso de los críalos, al menos en zonas donde estos son muy abundantes (Soler et al. 1999b; Soler y Soler 2000)

Un aspecto muy importante de los cuidados parentales es la defensa de los nidos frente a posibles depredadores. Evidentemente son las especies hospedadoras las que se ocupan de esta función. En el caso de las urracas, esta defensa es, en general, menos intensa cuando sus nidos están parasitados (Soler et al. 1999c). Sin embargo, sobre todo al principio de la temporada de cría, los críalos defienden los nidos que han parasitado, siendo la única especie parásita en la que se ha descrito este comportamiento (Soler et al. 1999c). De acuerdo con la efectividad de los críalos defendiendo nidos de Urraca, Arias de Reyna (1998) encuentra que, en Sierra Morena, el porcentaje de nidos de Urraca depredados era menor cuando estaban parasitados por el Críalo (7,7%, n = 26) que cuando no lo estaban (40%, n = 136).

Durante los últimos días de estancia de los pollos de Críalo en el nido y los primeros días de volantones, éstos también reciben visitas esporádicas de críalos adultos en las que les ofrecen a los pollos larvas, pero también flores y pequeñas piedras. Sin embargo, debido a lo esporádico de este comportamiento, no se podría considerar que su función fuera la de alimentar a sus pollos. La función de este comportamiento se cree que estaría relacionado con la impronta de los pollos de Críalo con individuos de su misma especie (Soler y Soler 1999).

Puesta

Crían desde Marzo hasta Junio coincidiendo con las fechas en las que crían sus principales hospedadores. Una hembra pone un huevo cada dos días y en rachas de unos 6 huevos, con un intervalo de pausa entre rachas de unos 4-5 días (Payne 1974; Arias de Reyna et al. 1982; Soler et al. 1998; Martínez et al. 1998). En total ponen más de 15 huevos (Arias de Reyna y Hidalgo 1982) durante un periodo de 6 a 10 semanas (Payne 1974; Arias de Reyna et al. 1982; Soler et al. 1998; Martínez et al. 1998).

En la comarca de Guadix, donde coinciden varias especies de hospedadores (Soler 1990), los primeros huevos suelen aparecer en nidos de Corneja Negra (Corvus corone), ya que esta especie inicia su reproducción antes que la Urraca, y la mayoría de los huevos (71,3%) aparecen cuando el número de nidos disponibles de su principal hospedador, la urraca, es máximo (Soler et al. 1997). La selección de hospedador depende de los nidos disponibles, y una misma hembra puede poner en nidos de distintas especies (Urraca y Corneja en la comarca de Guadix, Martínez et al. 1998). Aunque el éxito de eclosión de los huevos parásitos en nidos de Corneja es mayor que el de los puestos en nidos de Urraca (debido a que no expulsan los huevos parásitos), el éxito reproductor (probabilidad de llegar a la etapa de volantón) es mayor en nidos de urracas (Soler et al. 2002).

Las especies hospedadoras de huevos parásitos utilizan estímulos visuales para distinguir sus propios huevos de los del parásito. En experimentos en los que se redujo la reflectancia UV de los huevos de críalo no se vió alterada la probabilidad de rechazo por urracas (Avilés et al., 2006).¹

El críalo no parasitiza los nidos de rabilargo (Cyanopica cyanus) (Valencia et al., 2005). Aunque no se ha encontrado evidencia de parasitismo, los rabilargos (Cyanopica cyanus) muestran una elevada capacidad de discriminar y rechazar modelos de huevo de críalo (73,7%) y de conespecíficos (42,8%). Esta alta tasa de rechazo podría haber surgido como respuesta a parasitismo intraespecífico más que como respuesta a parasitismo del críalo (Avilés, 2004).¹

La escasa variación del color de los huevos dentro de la puesta del hospedador favorece la discriminación de huevos parásitos. Una baja variación dentro de puestas resultaría en una alta variación entre puestas, lo que incrementaría la dificultad de evolución del mimetismo de los huevos por el críalo, porque muchos patrones de color podrían coexistir en la misma población de hospedadores. En experimentos realizados en Guadix (Granada) y en Doñana, se observó que los individuos que rechazaron los modelos de huevo de críalo tenían una mayor variación dentro de la puesta que los que los aceptaron, lo que sugiere que un incremento más que una disminución en la variación dentro de la puesta de urraca fue ventajoso para la discriminación de los huevos de críalo (Avilés et al., 2004).¹

Para un mismo hospedador (la Urraca) la selección del nido a parasitar no es aleatoria, sino que seleccionan a las urracas con mejor calidad parental. En un estudio experimental en el que se ponían el mismo número de pollos recién eclosionados en nidos seleccionados y no seleccionados por los críalos, el éxito reproductor de los nidos seleccionados fue mayor que el de nidos no seleccionados por el Críalo (Soler et al. 1995a). La señal que los críalos utilizan para estimar la calidad parental de las urracas es el tamaño de sus nidos (Soler et al. 1995a), un carácter sexual en esta especie (Soler et al. 2001) relacionado con la calidad parental de la pareja que lo ha construido (De Neve et al. 2004).

Generalmente el macho y la hembra participan en la parasitación de los nidos del hospedador. Es lo que se conoce como ‘estrategia de distracción’ (Arias de Reyna 1998) y consiste en que, mientras el macho se acerca al nido elegido muy conspicuamente (lanzando gritos y llamando la atención de las urracas), provocando que las urracas lo persigan para expulsarlo de los alrededores del nido, la hembra se acerca sigilosamente y aprovecha que las urracas hayan abandonado el nido perseguiendo al macho para poner su huevo desde el borde de la taza en unos 3-4 segundos (Arias de Reyna et al. 1982). Esta estrategia de parasitación es seguramente la causa de que algunas urracas no persigan a los críalos y no abandonen sus nidos cuando estos se acercan (Soler et al. 1999a).

Al poner el huevo desde el borde de la taza, algunos huevos de hospedador se rompen. Esta rotura de huevos se ha demostrado que es una adaptación de los críalos a reducir la competencia en el nido con pollos de hospedador ya que:

(1) el éxito reproductor de los huevos de Críalo era menor en nidos parasitados experimentalmente (sin huevos rotos),
(2) tanto la proporción de huevos que eclosionan, como de pollos que vuelan, era menor en nidos experimentales (Soler et al. 1997), y
(3) que, aunque en un experimento en el que se simulaba la puesta de huevo de Críalo desde el borde de la taza, el número de huevos rotos no dependía del número de huevos de Urraca en el nido, en nidos naturales (parasitados por el Críalo) el número de huevos rotos sí estaba relacionado con el de huevos de Urraca en el nido (Soler y Martínez 2000).

Este último resultado implica que la rotura de huevos no es un accidente causado por la forma de poner los huevos de los críalos, sino que activamente rompen huevos de Urraca, sobre todo cuando al parasitarlo ya existen muchos huevos que pueden eclosionar antes que el huevo parásito. Debido a que la probabilidad de supervivencia de un pollo de Críalo depende del número de pollos de urracas que eclosionan antes que él, las ventajas de este comportamiento están relacionadas con la reducción de la competencia por el alimento con los pollos de hospedador.

Periodo de incubación y desarrollo de los pollos

Los huevos de Críalo tienen un periodo de incubación de unos 13-14 días, varios días menos de lo que correspondería según el tamaño corporal del adulto (Soler 1990). Debido a que los huevos de Urraca tienen un periodo de eclosión mayor que el de los huevos de Críalo, los huevos parásitos suelen eclosionar varios días antes que los de Urraca, lo que les confiere una ventaja frente a los pollos de hospedador en la competencia por el alimento que los padres aportan al nido (Soler et al. 1995b).

Los pollos de Críalo nacen con un peso y tamaño similar al de los pollos de Urraca pero crecen más rápido, sobretodo durante los 8 primeros días (Soler y Soler 1991; ver Figura 1). La tasa de crecimiento de los pollos de Críalo es similar independientemente del hospedador que este usando (Valverde 1971; y referencias en Soler y Soler 1991).

Figura 1. Crecimiento en peso de pollos de urraca y de críalo durante el periodo de estancia en el nido.

Los pollos de Críalo, a diferencia de otras especies de la misma subfamilia, no expulsan del nido a los huevos y pollos de hospedador y, por tanto, pollos de las dos especies, o varios pollos parásitos, pueden convivir en el mismo nido. Esta característica implica la existencia de una competencia por el alimento que los padres aportan al nido, y que influye en la tasa de crecimiento de los distintos pollos. Debido a que las urracas reparten el alimento favoreciendo a los pollos de mayor tamaño, la fecha de eclosión va a determinar, al menos en parte, la tasa de cebas que recibe cada pollo en el nido, pudiendo incluso llegar a morir de hambre algunos de los pollos parásitos (Soler y Soler 1991).

En el caso de que los pollos de Críalo compartan el nido con pollos de Urraca, las urracas adultas prefieren alimentar a los pollos de Críalo incluso cuando los pollos de ambas especies son de tamaño similar. Esto se debe a que los pollos de Críalo presentan unas papilas de color blanco en la cavidad bucal que estimulan a las urracas a alimentarlos preferentemente (Figura 2). Esta función de las papilas se demostró en un trabajo experimental en el que en algunos nidos se enmascaraban dichas papilas simulando la cavidad bucal de los pollos de Urraca, y en otros nidos control los pollos de Críalo se dejaban con las papilas sin enmascarar. Los resultados demostraron que los pollos experimentales recibieron menor cantidad de alimento que los controles y que los pollos de Urraca de similar tamaño en el mismo nido (Soler et al. 1995b).

Figura 2. Papilas blancas en la cavidad bucal del pollo de Críalo (centro).

Todas las adaptaciones anteriores de los pollos de Críalo tendentes a maximizar los cuidados parentales de las urracas hacen que, en la mayoría de los casos, los pollos de Urraca mueran durante los primeros días de vida, quedando los pollos parásitos solos en el nido. Esto no ocurre así en otros hospedadores como la Corneja Negra (Corvus corone) y la Grajilla (Corvus monedula), donde el mayor tamaño de los pollos del primero y la gran intensidad de petición de los pollos de la segunda hacen menos eficaces las adaptaciones de los pollos de Críalo (Soler 1990; Soler et al. 2002) .

Las plumas comienzan a aparecer al cuarto día de edad, creciendo rápidamente y llegando a alcanzar los 90 mm en rectrices y primarias a la edad de 23-24 días (Soler y Soler 1991). Los pollos de Críalo abandonan el nido con una edad de entre 19 y 25 días (Soler y Soler 1991).

Periodo de volantón

El periodo de volantón fue estudiado en la comarca de Guadix con la ayuda de radiotransmisores colocados en pollos de Críalo que fueron seguidos hasta que abandonaron la zona de estudio (Soler et al. 1994). Durante los tres primeros días después de abandonar el nido, los volantones de Críalo permanecen todo el tiempo alrededor del nido (en muchos casos en el mismo árbol del nido), con muy poca actividad y escondidos entre le follaje de los árboles. Después de esos tres primeros días comienzan a estar más activos, moviéndose entre distintos posaderos y realizando vuelos cortos entre árboles cercanos al nido. Posteriormente, los jóvenes persiguen activamente a las urracas mientras emiten unos sonidos de petición bastante peculiares. Es en este último periodo cuando los jóvenes son capaces de atraer la atención de urracas adultas que pueden adoptarlos (Zuñiga y Redondo 1992). Además, jóvenes procedentes de distintos nidos se juntan formando grupos de volantones que son alimentados por varias parejas de urracas adultas. Durante todo este periodo, y tras más de 260 horas de seguimiento a individuos marcados, nunca se observó a los volantones alimentándose por ellos mismos.

El periodo de dependencia de las urracas adultas es de aproximadamente 34 días, aunque varía según de la fecha de abandono del nido (mínimo = 25, máximo = 59 días). Esta variación se debe a que todos los jóvenes abandonan el área de reproducción al mismo tiempo (Soler et al. 1994) y, por tanto, cuanto antes abandonen el nido, mayor tiempo lo están cuidando las urracas.

La supervivencia de los volantones de Críalo fue del 63,2% (24 de los 38 pollos marcados con transmisores sobrevivieron hasta la independencia de las urracas adultas). Además, la probabilidad de supervivencia estuvo relacionada con el peso de los pollos al abandonar el nido (Soler et al. 1994).

Referencias

Arias de Reyna, L., Hidalgo, S. (1982). An investigation into egg-acceptance by Azure-winged magpies and host-recognition by Great spotted cuckoo chicks. Anim. Behav., 30: 819-823.

Arias de Reyna, L. (1998). Coevolution of great spotted cuckoo and its hosts. Pp. 129-142. En: Rothstein, S. I., Robinson, S. K. (eds.). Parasitic birds and their hosts, studies in coevolution. Oxford University Press,.

Arias de Reyna, L., Recuerda, P., Corvillo, M., Aguilar, I. (1982). Reproducción del críalo (Clamator glandarius) en S. Morena Central. Doñana, Acta Vert., 9: 117-193.

Avilés, J. M. (2004). Egg rejection by Iberian azure-winged magpies Cyanopica cyanus in the absence of brood parasitism. Journal of Avian Biology, 35 (4): 295-299.

Avilés, J. M., Soler, J. J., Pérez-Contreras, T., Soler, M., Moller, A. P. (2006). Ultraviolet reflectance of great spotted cuckoo eggs and egg discrimination by magpies. Behavioral Ecology, 17 (2): 310-314.

Avilés, J. M., Soler, J. J., Soler, M., Moller, A. P. (2004). Rejection of parasitic eggs in relation to egg appearance in magpies. Animal Behaviour, 67 (5): 951-958.

De Neve, L., Soler, J. J., Pérez-Contreras, T., Soler, M. (2004). Nest size predicts the effect of food supplementation to magpie nestlings on their immunocompetence: an experimental test of nest size indicating parental ability. Behav. Ecol. in press.

Martínez, J. G. (1994). Relaciones entre el críalo (Clamator glandarius) y la Urraca (Pica pica) en la Hoya de Guadix. Tesis Doctoral. Universidad de Granada.

Martínez, J. G., Soler, J. J., Soler, M., Burke, T. (1998). Spatial patterns of egg laying and multiple parasitism in a brood parasite: a non-territorial system in the great spotted cuckoo (Clamator glandarius). Oecologia, 117: 286-294.

Payne, R. B. (1974). The evolution of clutch size and reproductive rates in parasitic cuckoos. Evolution, 28: 169-181.

Soler, J. J., De Neve, L., Martínez, J. G., Soler, M. (2001). Nest size affects clutch size and the start of incubation in magpies: an experimental study. Behav. Ecol., 12: 301-307.

Soler, J. J., Soler, M. (2000). Brood-parasite interactions between great spotted cuckoos and magpies: a model system for studying coevolutionary relationships. Oecologia, 125: 309-320.

Soler, J. J., Soler, M., Møller, A. P., Martínez, J. G. (1995). Does the great spotted cuckoo choose magpie hosts according to their parenting ability? Behav. Ecol. Sociobiol., 36: 201-206.

Soler, J. J., Soler, M., Perez-Contreras, T., Aragon, S., Møller, A. P. (1999a). Antagonistic antiparasite defenses: nest defense and egg rejection in the magpie host of the great spotted cuckoo. Behav. Ecol,. 10: 707-713.

Soler, J. J., Sorci, G., Soler, M., Møller, A. P. (1999b). Change in host rejection behavior mediated by the predatory behavior of its brood parasite. Behav. Ecol., 10: 275-280.

Soler, M. (1990). Relationships between the great spotted cuckoo Clamator glandarius and its corvid hosts in a recently colony area. Ornis Scand., 21: 212-223.

Soler, M., Martínez, J. G. (2000). Is egg-damaging behavior by great spotted cuckoos an accident or an adaptation? Behav. Ecol., 11: 495-501.

Soler, M., Martínez, J. G., Soler, J. J. (1996). Effects of brood parasitism by the great spotted cuckoo on the breeding success of the magpie host: an experimental study. Ardeola, 43: 87-96.

Soler, M., Martínez, J. G., Soler, J. J. (1999c). Nest defence by magpies (Pica pica) and the brood parasitic great spotted cuckoo (Clamator glandarius) in parasitized and unparasitized nests. J. Ornithol., 140: 199-205.

Soler, M., Martínez, J. G., Soler, J. J., Møller, A. P. (1995b). Preferenctial allocation of food by magpie Pica pica to great spotted cuckoo Clamator glandarius chicks. Behav. Ecol. Sociobiol., 37: 7-13.

Soler, M., Palomino, J. J., Martínez, J. G., Soler, J. J. (1994). Activity, survival, independence and migration of fledgling great spotted cuckoos. Condor, 96: 802-805.

Soler, M., Soler, J. J. (1991). Growth and development of great spotted cuckoos and their magpie host. Condor, 93: 49-54.

Soler, M., Soler, J. J. (1999). Innate versus learned recognition of conspecifics in great spotted cuckoos Clamator glandarius. Anim. Cogn., 2: 97-102.

Soler, M., Soler, J. J., Martínez, J. G. (1997). Great spotted cuckoos improve their reproductive success by damaging magpie host eggs. Anim. Behav., 54: 1227-1233.

Soler, M., Soler, J. J., Martínez, J. G. (1998). Duration of sympatry and coevolution between the great spotted cuckoo (Clamator glandarius) and its primary host, the magpie (Pica pica). P.p. 113-128. En: Rothstein, S. I., Robinson, S. K. (eds.). Parasitic Birds and their hosts, studies in coevolution. Oxford University Press.

Soler, M., Soler, J. J., Martínez, J. G., Møller, A. P. (1995c). Magpie host manipulation by great spotted cuckoos: Evidences for an avian mafia? Evolution, 49: 770-775.

Soler, M., Soler, J. J., Pérez-Contreras, T., Martínez, J. G. (2002). Differential reproductive success of great spotted cuckoos Clamator glandarius parasitising magpies Pica pica and carrion crows Corvus corone: the importance of parasitism costs and host defences. Avian Science, 1: 25-32.

Valencia, J., De La Cruz, C., Carranza, J., Solís, E. (2005). No brood parasitism by the great spotted cuckoo Clamator glandarius on the azure-winged magpie Cyanopica cyanus. Bird Study, 52 (2): 204-209.

Valverde, J. A. (1971). Notas sobre la biología reproductora del críalo (Clamator glandarius). Ardeola, (vol. Especial): 549-647.

Zahavi, A. (1979). Parasitism and nest predation in parasitic cuckoos. Am. Nat., 113: 157-159.

Zúñiga, J. M., Redondo, T. (1992). Adoption of great spotted cuckoo Clamator glandarius fledglings by magpies Pica pica. Bird Study, 39: 200-202.

Juan José Soler
Estación Experimental de Zonas Áridas (CSIC)

Fecha de publicación: 20-08-2003

Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 27-02-2007

Soler, J. J. (2003). Críalo Europeo - Clamator glandarius. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/

Sociedad de Amigos del MNCN - Museo Nacional de Ciencias Naturales - CSIC

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