|
|
|
|
|
|
Para más información sobre cada apartado hacer click en:
|
Key words: Pied Flycatcher, interactions, predators, parasites, pathogens.
Interacciones con otras especies El papamoscas cerrojillo compite con otras especies de aves (por ejemplo, herrerillos comunes Cyanistes caeruleus y carboneros comunes Parus major) por las oquedades o cajas-nido disponibles para la nidificación, y al menos en una de las poblaciones ibéricas suele ser la especie dominante en estas luchas por el territorio (ver Potti, 2009, para una discusión sobre este tema).
Estrategias antidepredatorias Los adultos emiten una señal de alarma repetitiva y característica cuando detectan algún peligro, que además acompañan de continuos aleteos en los que claramente muestran la franja blanca alar (J. Morales, observación personal). Aparentemente, las señales auditivas de alama previenen a los pollos de hacer ruido en el nido, ya que estos paran inmediatamente de pedir comida, a no ser que estén al borde de la inanición, en cuyo caso lo normal es que sigan pidiendo a pesar del riesgo (J. Morales, observación personal). Existe una gran variabilidad en la agresividad que muestran los adultos hacia un posible depredador, desde individuos poco activos o temerosos que huyen o se mantienen alejados emitiendo protestas débiles, hasta individuos valientes que se aproximan directamente al depredador en rápidos vuelos (S. Ippi, datos no publicados).
Depredadores Se han reportado casos de depredación por comadreja (Mustela nivalis) y pico picapinos (Dendrocopos major) dentro de las cajas-nido (Potti y Merino, 1994b). Estos depredadores se comen a los pollos, pero también pueden atacar a las hembras mientras están incubando. Otros posibles depredadores son el lirón careto (Eliomys quercinus) (O. Gordo, comunicación personal) y la culebra de escalera (Rhinechis scalaris), que en una ocasión se encontró dentro de una caja-nido después de haber depredado todos los pollos (G. Tomás, comunicación personal). Se ha encontrado entre las presas del halcón peregrino en Bizkaia (dos papamoscas cerrojillos entre un total de 2.832 presas) (Zuberogoitia et al., 2013)1 y del alcotán europeo (Falco subbuteo) en España (Palacín, 2016)1.
Parásitos y patógenos Parásitos sanguíneos Las infecciones por parásitos sanguíneos son frecuentes en adultos y afectan a su capacidad reproductora (Sanz et al., 2001b). Por otro lado, un aumento en la inversión en cuidado parental (al menos en las hembras) aumenta la susceptibilidad de infección por parásitos sanguíneos (Sanz et al., 2002). Las prevalencias de Trypanosoma y Haemoproteus son las más elevadas en papamoscas adultos (11-23%) y las de Leucocytozoon las más bajas (1%) (Merino y Potti 1995c). Otros estudios han reportado prevalencias mayores en individuos adultos, al menos en un año determinado (Trypanosoma: 40% en hembras y casi un 30% en machos; Sanz et al., 2002), lo que sugiere que hay una variabilidad considerable entre poblaciones y sobre todo entre años (Sanz et al. 2002). De hecho, las prevalencias de Trypanosoma y Haemoproteus en hembras pueden alcanzar un 60% durante la incubación (Morales et al. 2007b) y concretamente la de Trypanosoma aumenta en hembras de edad avanzada (Sanz et al., 2001a). La infección por parásitos sanguíneos en las hembras está asociada con un menor éxito de eclosión (Sanz et al., 2001b), aunque no parece afectar a su condición corporal durante la puesta o al tamaño de los huevos (Sanz et al., 2001a). En los pollos, la prevalencia de infección por Trypanosoma es alta (21%) y la intensidad de infección es cuatro veces la de los adultos (Merino y Potti, 1995c). Sin embargo, es raro encontrar pollos de menos de 14 días infectados por Haemoproteus, seguramente porque el periodo de latencia es superior a dos semanas (Merino y Potti, 1995c). Al igual que en los adultos, la prevalencia de Leucocytozoon es muy baja (1%; Merino y Potti, 1995c). La probabilidad de infección por Trypanosoma en los pollos aumenta cuando la inversión en cuidado parental de sus madres disminuye (Merino et al., 1996). Ectoparásitos artrópodos Numerosos ectoparásitos hematófagos, como los ácaros Dermanyssus gallinoides, las larvas de la mosca Protocalliphora azurea y las pulgas Ceratophyllus gallinae, producen efectos negativos en el crecimiento y la supervivencia de los pollos (e.g., Merino y Potti, 1995b, 1996, 1998; Merino et al., 1998; Moreno et al., 2002a), especialmente en los pollos macho (Potti y Merino, 1996b). Los efectos varían con las condiciones ambientales (Merino y Potti, 1996). Algunos son detectables incluso a largo plazo, ya que las hembras de papamoscas que nacen en nidos infestados de larvas de mosca ponen huevos más pequeños cuando son adultas (Potti, 2008b). Otros ectoparásitos habituales en los nidos son las moscas negras (Simuliidae) y los jejenes (Culicoides; Ceratopogonidae), con prevalencias del 56 y el 100%, respectivamente (Martínez-de la Puente et al., 2009b). Estos parásitos son más frecuentes en nidos tardíos, con mayor número de pollos y en determinadas condiciones ambientales, como por ejemplo altas temperaturas (Martínez-de la Puente et al., 2009b, 2010). Además, ambos ectoparásitos producen efectos negativos en la condición corporal de los pollos (Martínez-de la Puente et al., 2010). Los jejenes son vectores de diferentes parásitos sanguíneos como Haemoproteus y Leucocytozoon (consultar Martínez-de la Puente et al., 2011, para un análisis detallado de las interacciones entre jejenes y parásitos sanguíneos en el papamoscas cerrojillo). Los ectoparásitos pueden inducir estrés oxidativo en hembras y pollos. Los niveles de antioxidante eran mayores en hembras y pollos de nidos en los que se redujo experimentalmente la carga de ectoparásitos (López-Arrabe et al., 2015)1. En papamoscas cerrojillos ibéricos también se han citado los ácaros Proctophyllodes doleophyes (de Rojas et al., 1993) e Ixodes ricinus y Hyalomma sp. (Norte et al., 20151). Los papamoscas adultos también pueden estar parasitados por piojos Docophorulus capillatus (Soler-Cruz et al., 1982) (= Philopterus capillatus, Martín Mateo, 2009)1, que se alimentan de plumas o de restos de piel, siendo sus prevalencias moderadas (15-30%) (Potti y Merino, 1995b). La parasitación es más frecuente e intensa en las hembras que en los machos y parece que existe cierto grado de contagio entre la pareja (Potti y Merino, 1995b). El tipo de material con el que está construido el nido no parece afectar a la incidencia de ectoparásitos (Moreno et al., 2009; Cantarero et al., 2013). Sin embargo, los nidos de mayor tamaño albergan menos ácaros (Cantarero et al., 2013). En experimentos de reducción de la carga de ectoparásitos en nidos, el tratamiento con piretroides subestima el efecto de los ectoparásitos sobre las aves hospedadoras debido a su toxicidad (López-Arrabe et al., 2014b)1. Bacterias Los efectos de las bacterias sobre las aves silvestres han recibido escasa atención hasta hace relativamente poco. Pero se sabe, por ejemplo, que las bacterias degradadoras del plumaje Bacillus licheniformis suponen un riesgo importante para las aves. Curiosamente, estas bacterias afectan en mayor medida a las zonas blancas de las plumas que a las zonas melanizadas, especialmente en los machos (Ruiz de Castañeda et al., 2012b). Esto implica que los ornamentos blancos del plumaje son más sensibles a la degradación y, presumiblemente, son más costosos de expresar. La degradación de las plumas parece estar correlacionada negativamente con la calidad individual y positivamente con el esfuerzo reproductivo. La degradación bacterial de las manchas blancas de las primarias de machos y hembras se correlacionó positivamente con la fecha de puesta. Los machos mostraron una correlación positiva entre la degradación bacteriana de la mancha blanca y el tamaño de pollada y la masa corporal de la pollada (Ruiz De Castaneda et al., 2015)1. La carga de bacterias heterótrofas en la piel a los 13 días de edad pero no a los siete, se correlaciona positivamente con el tamaño de pollada y con la longitud del ala de los pollos (González-Braojos et al., 2015)1. También se ha estudiado otro tipo de bacterias en la cáscara de los huevos y en muestras de heces de las hembras (e.g., enterobacterias y pseudomonas) y se ha sugerido que puede haber una transmisión de la carga bacteriana de las madres a los huevos, probablemente a través de la cloaca (Ruiz-de Castañeda et al., 2011a). Además, se ha encontrado que la carga bacteriana de los huevos aumenta con la temperatura ambiental (Ruiz-de Castañeda et al., 2011a) y con la humedad relativa durante el periodo de puesta (Ruiz-de Castañeda et al., 2011d). Un inicio temprano de la incubación puede favorecer una menor carga bacteriana en los huevos, posiblemente a través de la disminución de la humedad relativa (Ruiz-de Castañeda et al., 2011d). Las bacterias de la familia Pseudomonaceae y otras gram-negativas son muy frecuentes en los huevos, aunque no se han encontrado efectos de la carga bacteriana sobre el éxito de eclosión (Ruiz-de Castañeda et al., 2011b). Salmonella y Yersinia, bacterias patógenas muy frecuentes en aves de corral, son sin embargo poco comunes en los huevos y en las heces de hembras de papamoscas (Ruiz-de Castañeda et al., 2011c). En dos estudios recientes se ha investigado la flora intestinal de los pollos (González-Braojos et al., 2012a, 2012b). La carga bacteriana y sus efectos sobre el crecimiento de los pollos varían con la edad. Por ejemplo, la carga de enterococos está negativamente asociada con el crecimiento del tarso a partir de una semana de edad, mientras que antes de esa fecha está positivamente relacionada con el peso y tarso de los pollos (González-Braojos et al., 2012a). También se ha reportado que Enterococcus faecium favorece el crecimiento de los pollos de papamoscas (Moreno et al., 2003). Por último, se han explorado las condiciones ambientales que favorecen la proliferación de la flora intestinal de los pollos. Así, se ha detectado que la carga bacteriana de la familia Enterobacteriaceae aumenta con la temperatura ambiental y disminuye con la precipitación y con la fecha de eclosión (González-Braojos et al., 2012b).
Referencias De Rojas, Úbeda, J. M., Guevara, D. C., Ariza, C. (1993). Estudio de cinco especies de ácaros plumícolas del géneroProctophyllodes Robin, 1877 (Acarina, Proctophyllodidae) parásitas de aves paseriformes españolas. Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural (Sección Biológica), 90 (1-4): 55-60. Cantarero, A., López-Arrabé, J., Rodríguez-García, V., González-Braojos, S., Ruíz-de Castañeda, R., Redondo, A., Moreno, J. (2013). Factors affecting the presence and abundance of generalist ectoparasites in nests of three sympatric hole-nesting bird species. Acta Ornithologica, 48: 39-54. González-Braojos, S., Vela, A. I., Ruiz de Castañeda, R., Briones, V., Cantarero, A., Moreno, J. (2015). Bacteria on nestling skin in relation to growth in pied flycatchers. Journal of Ornithology, 156 (1): 327-330. González-Braojos, S., Vela, A. I., Ruiz-de Castañeda, R., Briones, V., Moreno, J. (2012a). Age-related changes in abundance of enterococci and Enterobacteriaceae in Pied Flycatcher (Ficedula hypoleuca) nestlings and their association with growth. Journal of Ornithology, 153: 181-188. González-Braojos, S., Vela, A.I., Ruiz-de Castañeda, R., Briones, V., Moreno, J. (2012b). Sources of variation in enterococci and Enterobacteriaceae loads in nestlings of a hole-nesting passerine. Ardea, 100: 71-77. López-Arrabe, J., Cantarero, A., Pérez-Rodríguez, L., Palma, A., Alonso-Álvarez, C., González-Braojos, S., Moreno, J. (2015). Nest-dwelling ectoparasites reduce antioxidant defences in females and nestlings of a passerine: a field experiment. Oecologia, 179 (1): 29-41. López-Arrabe, J., Cantarero, A., Pérez-Rodríguez, L., Palma, A., Moreno, J. (2014b). Experimental pyrethroid treatment underestimates the effects of ectoparasites in cavity-nesting birds due to toxicity. Ibis, 156 (3): 606-614. Martín Mateo, M. P. (2009). Phthiraptera Ischnocera. En: Ramos, M. A. et al. (Eds.). Fauna Iberica. Vol. 32. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid. Martínez-de la Puente, J., Martínez, J., Rivero-de Aguilar, J., Herrero, J., Merino, S. (2011). On the specificity of avian blood parasites: revealing specific and generalist relationships between haemosporidians and biting midges. Molecular Ecology, 20: 3275-3287. Martínez de la Puente, J., Merino, S., Lobato, E., Rivero de Aguilar, J., del Cerro, S., Ruiz de Castañeda, R., Moreno, J. (2009b). Does weather affect biting fly abundance in avian nests? Journal of Avian Biology, 40: 653-657. Martínez de la Puente, J., Merino, S., Lobato, E., Rivero de Aguilar, J., del Cerro, S., Ruiz de Castañeda, R., Moreno, J. (2010). Nest-climatic factors affect the abundance of biting flies and their effects on nestling condition. Acta Oecologica, 36: 543-547. Merino, S., Potti, J. (1995b). Mites and blowflies decrease growth and survival in nestling pied flycatchers. Oikos, 73: 95-103. Merino, S., Potti, J. (1995c). High prevalence of Hematozoa in nestlings of a passerine species, the pied flycatcher (Ficedula hypoleuca). The Auk, 112: 1041-1043. Merino, S., Potti, J. (1996). Weather dependent effects of nest ectoparasites on their bird hosts. Ecography, 19: 107-113. Merino, S., Potti, J. (1998). Growth, nutrition and blow fly parasitism in nesting pied flycatchers. Canadian Journal of Zoology, 76: 936-941. Merino, S., Moreno, J., Potti, J., De León, A., Rodríguez, R. (1998). Nest ectoparasites and maternal effort in Pied Flycatchers. Biologia e Conservazione della Fauna, 102: 196-201. Merino, S., Potti, J., Moreno, J. (1996). Maternal effort mediates the prevalence of trypanosomes in the offspring of a passerine bird. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 93: 5726-5730. Morales, J., Moreno, J., Merino, S., Sanz, J. J., Tomás, G., Lobato, E., Martínez de la Puente, J. (2007b). Early moult improves local survival and reduces reproductive output in female pied flycatchers. Écoscience, 14: 31-39. Moreno, J., Briones, V., Merino, S., Ballesteros, C., Sanz, J. J., Tomás, G. (2003). Beneficial effects of cloacal bacteria on growth and fledging size in nestling Pied Flycatchers (Ficedula hypoleuca) in Spain. The Auk, 120: 784-790. Moreno, J., Merino, S., Lobato, E., Ruíz-de-Castañeda, R., Martínez-de la Puente, J., Del Cerro, S., Rivero-De Aguilar, J. (2009). Nest-dwelling ectoparasites of two sympatric hole-nesting passerines in relation to nest composition: An experimental study. Écoscience, 16: 418-427. Moreno, J., Merino, S., Sanz, J. J., Arriero, E. (2002a). An indicator of maternal stress is correlated with nestling growth in pied flycatchers Ficedula hypoleuca. Avian Science, 2: 175-182. Norte, A. C., da Silva, L. P., Tenreiro, P. J. Q., Felgueiras, M. S., Araujo, P. M., Lopes, P. B., Matos, C., Rosa, A., Ferreira, P. J. S. G., Encarnacao, P., Rocha, A., Escudero, R., Anda, P., Nuncio, M. S., Lopes de Carvalho, I. (2015). Patterns of tick infestation and their Borrelia burgdorferi s.l. infection in wild birds in Portugal. Ticks and Tick-borne Diseases, 6 (6): 743-750. Palacín, C. (2016). Alcotán europeo – Falco subbuteo. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Morales, M. B. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org Potti, J. (2008b). Blowfly infestation at the nestling stage affects egg size in the Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca. Acta Ornithologica, 43: 76-82. Potti, J. (2009). Advanced breeding dates in relation to recent climate warming in a Mediterranean montane population of Blue Tits Cyanistes caeruleus. Journal of Ornithology, 150: 893-901. Potti, J., Merino, S. (1994b). Depredación sobre aves insectívoras en cajas nido. Algunas implicaciones para el manejo y conservación de sus poblaciones y diseño de los nidales. Ecología, 8: 445-452. Potti, J., Merino, S. (1995b). Louse loads of Pied Flycatchers: Effects of host’s sex, age, condition and relatedness. Journal of Avian Biology, 26: 203-208. Potti, J., Merino, S. (1996b). Parasites and the ontogeny of sexual size dimorphism in a passerine bird. Proceedings of the Royal Society of London B, 263: 9-12. Ruiz de Castañeda, R., Burtt, E. H., González-Braojos, S., Moreno, J. (2012b). Bacterial degradability of an intrafeather unmelanized ornament: a role for feather-degrading bacteria in sexual selection? Biological Journal of the Linnean Society, 105: 409-419. Ruiz De Castañeda, R., Burtt, E. H. Jr, González-Braojos, S., Moreno, J. (2015). Bacterial degradability of white patches on primary feathers is associated with breeding date and parental effort in a migratory bird. Ibis, 157 (4): 871-876. Ruiz-de Castañeda, R., Vela, A. I., González-Braojos, S., Briones, V., Moreno, J. (2011d). Drying eggs to inhibit bacteria: Incubation during laying in a cavity nesting passerine. Behavioural Processes, 88: 142-148. Ruiz de Castañeda, R., Vela, A. I., Lobato, E., Briones, V., Moreno, J. (2011a). Bacterial loads on eggshells of the pied flycatcher: environmental and maternal factors. The Condor, 113: 200-208. Ruiz de Castañeda, R., Vela, A. I., Lobato, E., Briones, V., Moreno, J. (2011b). Prevalence of potentially pathogenic culturable bacteria on eggshells and in cloacae of female Pied Flycatchers in a temperate habitat in central Spain. Journal of Field Ornithology, 82: 215-224. Ruiz de Castañeda, R., Vela, A. I., Lobato, E., Briones, V., Moreno, J. (2011c). Prevalence of Salmonella and Yersinia in free-living pied flycatchers (Ficedula hypoleuca) in central Spain. Journal of Zoo and Wildlife Medicine, 42: 313-316. Sanz, J. J. (2001b). Latitudinal variation in female local return rate in the philopatric pied flycatcher (Ficedula hypoleuca). The Auk, 118: 539-543. Sanz, J. J., Arriero, E., Moreno, J., Merino, S. (2001a). Interactions between hemoparasite status and female age in the primary reproductive output of pied flycatchers. Oecologia, 126: 339-344. Sanz, J. J., Arriero, E., Moreno, J., Merino, S. (2001b). Female hematozoan infection reduces hatching success but not fledging success in pied flycatchers Ficedula hypoleuca. The Auk, 118: 750-755. Sanz, J. J., Moreno, J., Arriero, E., Merino, S. (2002). Reproductive effort and blood parasites of breeding pied flycatchers: the need to control for interannual variation and initial health state. Oikos, 96: 299-306. Soler-Cruz, M. D., Benítez-Rodríguez, R., Alcántara Ibáñez, F. (1982). Contribution à l’étude de la taxonomie des Mallophages parasites des oiseux de la province de Grenade (Espagne). Cah. O. R. S. T. O. M., sér. Ent. méd. et Parasitol., 20 (4): 255-264. Zuberogoitia, I., Martínez, J. E., González-Oreja, J. A., Calvo, J. F., Zabala, J. (2013). The relationship between brood size and prey selection in a Peregrine Falcon population located in a strategic region on the Western European Flyway. Journal of Ornithology, 154 (1): 73-82.
Judith Morales Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC) Revisiones: 28-03-2014 Otras contribuciones. 1. Alfredo Salvador. 19-09-2016 Morales, J. (2016). Papamoscas cerrojillo – Ficedula hypoleuca. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Salvador, A., Morales, M. B. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/
|
|
|
|
|
|
|
