Rana común - Pelophylax perezi (López Seoane, 1885)

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Portada

 

Identificación

 

Estatus de conservación

 

Distribución

 

Hábitat

 

Ecología trófica

 

Biología de la reproducción

 

Interacciones entre especies

 

Comportamiento

 

Bibliografía

 

 

 

 

Key words: Iberian water frog, interactions, predators, parasites.

 

Interacciones entre especies

Su amplia área de distribución, así como sus escasos requerimientos ecológicos, convierte a esta especie en simpátrica respecto a la mayor parte de las restantes especies de anfibios presentes en su área de distribución. Sin embargo, esta simpatría es estricta en el caso de las especies cuyas distribuciones no se restringen a altitudes elevadas, ya que éste es un factor limitante en su área de distribución (Llorente y Arano, 1997; Llorente et al., 2002). Dados los hábitos eminentemente acuáticos de la especie, ésta comparte hábitat con estadios embionarios y larvarios de numerosas especies de anfibios más terrestres, así como con los individuos adultos de las mismas cuando acuden a los puntos de agua a reproducirse. Ha sido citada su presencia en compañía de Bufo bufo, Epidalea calamita, Alytes dickhilleni, Alytes obstetricans, Discoglossus jeanneae, Discoglossus jeanneae, Salamandra salamandra, Pelodytes punctatus, Pelobates cultripes (Egea-Serrano et al¸ 2005c,d; datos propios inéditos), Discoglossus pictus (Barrio, 1991). En las Islas Canarias las puestas son realizadas conjuntamente con Hyla meridionalis, no existiendo aparentemente competencia entre ellas (Báez y Luis, 1994). En León coincide con Hyla arborea durante la puesta (Salvador y Carrascal, 1990). En Mallorca ha sido relacionada la presencia de Pelophylax perezi con la regresión de las poblaciones de Alytes muletensis (Moore et al., 2004) al competir por el espacio y depredar sobre ella (Román, 2002).

Es capaz de hibridar con otras especies europeas pertenecientes al género Pelophylax (P. ridibundus, P. lessonae) (Hotz et al., 1994; Arano y Llorente, 1995; Crochet et al., 1995; Pagano et al., 2001). A partir del cruce entre las especies parentales Pelophylax perezi y Pelophylax ridibundus, se ha identificado la forma híbrida Pelophylax kl. grafi (Crochet et al., 1995). Ésta presenta un alto éxito de fertilización y viabilidad embrionaria y larvaria, así como mayor fecundidad y velocidad de crecimiento que Pelophylax perezi (Hotz et al., 1994).

Respecto a los estadios larvarios, al ser la reproducción de la especie tardía, éstos comparten sus hábitats con pocas especies de anfibios (Díaz-Paniagua, 1992). Sin embargo, la larga duración de la estación larvaria (Díaz-Paniagua, 1986), así como su capacidad de pasar el invierno en el agua (Egea-Serrano et al., 2005b; Richter-Boix et al., 2006b), hacen que las larvas de Pelophylax perezi puedan encontrarse junto a larvas de otras muchas especies. Así, se ha registrado su presenciajunto a Salamandra salamandra, Pleurodeles waltl, Triturus pygmaeus, Triturus boscai, Alytes dickhilleni, Pelodytes punctatus, Bufo bufo, Epidalea calamita, Pelobates cultripes,  Alytes obstetricans e Hyla meridionalis (Báez y Luis, 1994; Egea-Serrano et al., 2005 c, 2006; Malkmus, 2005; datos propios inéditos). Como consecuencia de su capacidad competitiva, ha sido descrita la producción de efectos adversos en larvas de diferentes anfibios por las de Pelophylax perezi (Richter-Boix et al., 2007b).

 

Estrategias antidepredatorias

Los individuos adultos de la especie cuando son molestados escapan de los depredadores saltando al agua. Los individuos de gran talla tienden a permitir que los depredadores se aproximen a distancias significativamente menores cuando el cuerpo de agua presenta abundante vegetación acuática o de ribera. La influencia de la vegetación sobre la respuesta frente a los depredadores no se observa en los ejemplares de menor tamaño, los cuales confían en su capacidad mimética y permiten que el depredador se aproxime más. Respecto a la distancia de salto, con independencia de la talla, si el cuerpo de agua presenta mayor cobertura de vegetación acuática, el salto es menor. El comportamiento después del salto depende del tamaño corporal: los ejemplares mayores responden en función de las condiciones del medio, no mostrando una tendencia significativa a permanecer en la superficie o a bucear, mientras que los pequeños tienden a permanecer en la superficie. En cualquier caso, las ranas son más proclives a bucear cuando no existe vegetación, ni acuática ni de ribera, exhibiendo los ejemplares buceadores distancias de acercamiento del depredador y de salto mayores que las que no bucean (Martín et al., 2005).

Junto a las características del microhábitat y el tamaño corporal, el comportamiento de huida de la especie está condicionado por la existencia de grupos. Así, aunque la respuesta del primer individuo que huye no difiere significativamente respecto a individuos aislados, el salto del resto del grupo se inicia antes que las esperadas en individuos solitarios (Martín et al., 2006).

En el caso de que no puedan escapar, los individuos de Pelophylax perezi desarrollan una reacción refleja arqueando la columna vertebral (Martínez-Solano y García-París, 2004; Díaz-Paniagua et al., 2005), o bien traban con sus dedos las patas posteriores, de forma que aumentan su anchura e impiden así ser ingeridas por depredadores que se ven obligados a consumirlas enteras, como el caso de las culebras de agua (Martínez-Solano y García-París, 2004). Cuando son capturados por serpientes (Natrix maura) emiten fuertes y finos chillidos (Díaz-Paniagua et al., 2005).

Por otra parte, ha sido descrito el comportamiento de huida de los estadios larvarios frente a galápagos en condiciones de mesocosmos. En estos estudios se observó que las larvas frustraban los ataques de los depredadores realizando carreras cortas y rápidas en direcciones diferentes a la línea de persecución. Junto a esta defensa etológica, las larvas se revelaron como no palatables para el depredador Mauremys leprosa (Gómez-Mestre y Keller, 2003). Adicionalmente, la exposición en condiciones de laboratorio a depredadores (larvas de libélula) disminuyó significativamente la actividad larvaria (Richter-Boix et al., 2007).

Las larvas reducen su actividad frente a olores de conespecíficos sometidos a estrés, pero solo débilmente cuando se les compara con su respuesta frente a olores de conespecíficos heridos. Las larvas aprenden a reconocer nuevos depredadores a través de la asociación con olores de estrés o de alarma. Sin embargo, el periodo de retención de la asociación aprendida es más corto para olores de estrés que de alarma (Gonzalo et al., 2010)3.

Las larvas de P. perezi son capaces de aprender a reconocer nuevos depredadores cuando sus olores se encuentran emparejados con olores conespecíficos de alarma. Sin embargo, esta asociación podría inducir respuestas antidepredatorias costosas frente a especies no nocivas. Experimentos llevados a cabo muestran que las larvas, cuando experimentan un patrón aleatorio de presencia de olores de alarma o de olores de depredadores 4 días antes o después de la detección simultánea de los dos olores emparejados, no desarrollan una asociación aprendida, lo que demuestra un efecto de irrelevancia aprendida sobre el aprendizaje. Además, las larvas inhiben la formación de una asociación entre olores de depredadores y olores de alarma después de 4 días de exposición a olores de depredadores, lo que demuestra la existencia de un efecto de inhibición latente sobre el aprendizaje de olores relacionados con el aumento del riesgo de depredación. Tanto la irrelevancia aprendida como la inhibición latente parecen ser estrategias para evitar aprender información irrelevante y producir respuestas antidepredatorias costosas a estímulos no depredadores (Gonzalo et al., 2013)3.  

Larvas de P. perezi procedentes de Doñana responden experimentalmente a los olores de larvas de libélula reduciendo su actividad y desarrollando cambios defensivos en la morfología de la cola, con mayor altura y pigmentación de ésta. En cambio estas respuestas no se activan en el caso de un depredador introducido, el cangrejo rojo americano. La comparación entre larvas de procedentes de charcas con y sin cangrejo rojo americano no reflejó cambios morfológicos ni de comportamiento frente al cangrejo (Gómez-Mestre y Díaz-Paniagua, 2011)3.

Sin embargo otro estudio ha puesto de manifiesto que la introducción de un depredador exótico, el cangrejo rojo americano (Procambarus clarkii), está provocando la rápida evolución de defensas coomportamentales y morfológicas en P. perezi. La comparación entre larvas de poblaciones que llevan expuestas al cangrejo desde hace 30 años y 20 años con poblaciones sin coexistencia ha demostrado que las poblaciones que no han estado expuestas al cangrejo tienen plasticidad de comportamiento y muestran actividad reducida ante el cangrejo mientras que en poblaciones que coexisten desde hace tiempo con el cangrejo muestran siempre un comportamiento canalizado de escasa actividad. En una población con un largo periodo de coexistencia las larvas muestran una defensa morfológica, la posesión de una cola más alta (Nunes et al., 2014)3.

 

Depredadores

Entre sus depredadores se encuentran anfibios (Pelobates cultripes, también canibalismo) (Díaz-Paniagua et al., 2007)1, reptiles (Natrix maura) (Pleguezuelos y Moreno, 1998; Santos y Llorente, 1998; Santos et al., 2000; datos propios inéditos), aves (Tyto alba, Bubulcus ibis) (Mateos y Lázaro, 1986; Rey et al., 1994), Ardea cinerea, Ciconia ciconia, Rallus acuaticus, Plegadis falcinellus, Milvus milvus, Milvus migrans, Falco naumanni, Elanius caeruleus, Gelochelidon niloticus, Athene noctua (Díaz-Paniagua et al., 2007)1, y mamíferos (Lutra lutra, Mustela vison, Herpestes ichneumon) (Delibes et al., 1984; Adrian y Delibes, 1987; Bueno-Tena, 1994; Clavero et al., 2005), Rattus norvegicus, Sus scrofa, Meles meles, Genetta genetta (Díaz-Paniagua et al., 2007)1,. Se ha descrito el ataque de una larva de libélula a un ejemplar juvenil de la especie (Torralba y Ortega, 1998), así como casos de canibalismo (Hódar et al., 1990). Asimismo, la especie Procambarus clarkii puede infligir severas heridas a individuos adultos de Pelophylax perezi (Bermejo, 2006). Sus larvas son depredadas por anfibios (Pleurodeles waltl) (Santos et al., 1986), reptiles (Natrix maura, Mauremys leprosa, Emys orbicularis) (Santos y Llorente, 1998; Santos et al., 2000; Gómez-Mestre y Keller, 2003; datos propios inéditos) y crustáceos  (Cruz y Rebelo, 2005).  

Se ha citado un caso de depredación de un juvenil de P. perezi por un escorpión común (Buthus occitanus) (González de la Vega, 2007).1

 

Parásitos

Ha sido descrita la presencia de parásitos en el intestino, pulmón, paquetes musculares y vejiga urinaria. En la Península Ibérica, entre las especies de helmintos parásitos de Pelophylax perezi se ha descrito el Cestodo Diplopylidium acanthotetra (Vojtkova y Roca, 1996), los Trematodos Gorgodera euzeti, Gorgoderina vitelliloba, Gorgodera microovata, Gorgodera granatensis, Diplodiscus subclavatus, Haplometra cylindraea, Opisthodiscus nigrivasis, Halipegus kessleri, Halipegus ovocaudatus, Dolichosacdus rastellus,  Opisthioglyphe endoloba, Opisthioglyphe ranae, Haematoloechus variegatus, Skrjabinoeces similis, Cephalogonimus europaeus, Leptophallus nigrovenosus, Paralepoderma brumpti, Ratzia parva, Szidatia joyeuxi, Massaliatrema gyrinicola, Pleurogenes claviger, Pleurogenes hepaticota, Pleurogenoides medians, Pleurogenoides stromi, Pleurogenoides punicus, Sonsinotrema tacapense, Sonsinotrema calloti, Prosotocus fuelleborni, Prosotocus sigalasi (Roca et al., 1984; Lluch et al., 1985; Lluch et al., 1986a,b, c, d; Navarro y Lluch, 1991; Vojtkova y Roca, 1994) y los Nematodos: Seuratascaris numidica, Icosiella neglecta, Cosmocerca ornata, Cosmocerca commutata, Aplectoma macintosi, Amphibiocapillaria costacruzi, Strongyloides mascomai, Oswaldocruzia filiformis, Neyraplectana mauritanicus, Rabhdias bufonis (Navarro et al., 1988; Navarro et al., 1989; Vojtkova y Roca, 1996). Entre los protozoos que parasitan Pelophylax perezi se encuentran: Retortomonas dobelli, Chilomastix caulleryi, Monocercomonas maculatus, Tritrichomonas batrachorum, Tritrichomonas augusta, Tetratrichomonas prowazekii, Octomitus neglecta, Spironucleus elegans, Giardia agilis, Opalina ranarum, Opalina obtrigona, Cepedea dimidiata, Balantidium duodeni, Balantidium elongatum, Balantidium entozoon, Nyctotherus cordiformis y Trichodina ranae (Hassl y Hassl, 1988; Vojtkova y Roca, 1993).

Estudios más recientes amplían el número de parásitos. Se han encontrado en poblaciones de Ávila las siguientes 42 especies de parásitos (2 bacterias sanguíneas, 29 especies de protozoos, 6 trematodos, 4 nematodos y una sanguijuela): Aegyptianella bacterifera, Aegyptianella ranarum, Retortamonas dobelli, Chilomastix caulleryi, Hexamita intestinalis, Spironucleus elegans, Brugerolleia algonquinensis, Octomitus neglectus, Giardia agilis, Monocercomonas maculatus, Trichomitus batrachorum, Tetratrichomonas prowazeki, Trypanosoma rotatorium, Trypanosoma loricatum, Trypanosoma sp.1., Trypanosoma sp. 2, Rhizomastix gracilis, Opalina ranarum, Opalina obtrigona, Cepedea dimidiata, Entamoeba ranarum, amoebas of free living, Eimeria prevoti, Lankesterella minima, Dactylosoma ranarum, Nyctotheroides cordiformis, Balantidium duodeni, Balantidium entozoon, Balantidium elongatum, Trichodina ranae, Blastocystis enterocola, Opisthodiscus nigrivasis, Haematoloechus variegatus, Cephalogonimus retusus, Gorgodera amplicava, Gorgoderina vitelliloba, Opisthioglyphe endoloba, Cosmocerca ornata, Rhabdias bufonis, Icosiella neglecta y Capillaria costacruzi. La sanguijuela Batracobdella algira era vector de Icosiella neglecta, Lankesterella minima y Trypanosoma sp. (Jiménez et al., 2001).

Hernández Nevado et al. (1996) mencionan el trematodo Opisthodiscus nigrivasis en individuos de Cantabria. Navarro et al. (1995) han descrito el nematodo Dorylaimus parasiticus en individuos de Cáceres y Ávila.

En Canarias se mencionan los siguientes protozoos: Retortamonas dobelli, Chilomastix caulleryi, Spironucleus elegans, Octomitus neglectus, Giardia agilis, Monocercomonas maculatus, Trichomitus batrachorum, Tetratrichomonas prowazeki, Tritichomonas augusta, Opalina ranarum, O. obtrigona, Cepedea dimidiata, Balantidium entozoon and Nyctotheroides cordiformis, Trichodina ranae y Balantidium duodeni (Carrera-Moro et al., 1987).

 

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Andrés Egea-Serrano
Departamento de Zoología y Antropología Física, Facultad de Biología, Universidad de Murcia

Fecha de publicación: 27-02-2006

Revisiones: 9-01-2008

 Otras contribuciones: 1. Alfredo Salvador. 27-03-2008; 2. Alfredo Salvador. 20-07-2009; 3. Alfredo Salvador. 26-09-2014

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